ALAM | Vol 457 | 12 Februari 2009 | doi: 10.

1038 / nature07894 ULASAN WAWASAN

Jembatan Darwin antara mikroevolusi

dan evolusi
DavidN. Reznick 1 & Robert E. Ricklefs 2

Ahli biologi evolusi telah lama berusaha memahami hubungan antara evolusi mikro (adaptasi), yang dapat diamati baik di alam maupun
di laboratorium, dan makroevolusi (spesiasi dan asal mula pembagian hierarki taksonomi di atas tingkat spesies, dan perkembangan
organ kompleks), yang tidak dapat disaksikan karena terjadi pada interval yang jauh melebihi umur manusia. Hubungan antara
proses-proses ini juga menjadi sumber utama konflik antara sains dan keyakinan agama. Ahli biologi sering lupa bahwa CharlesDarwin
menawarkan diri untuk menyelesaikan masalah ini, dan proposalnya sudah matang untuk evaluasi ulang sehubungan dengan penelitian
terbaru.

CharlesDarwin danAlfredRusselWallace mendasarkan wawasan mereka bahwa organisme berevolusi
melalui seleksi alam pada empat prinsip 1,2: pertama, bahwa organisme memiliki "variasi individu" yang
dengan setia ditularkan dari induk ke keturunannya; kedua, bahwa semua organisme menghasilkan lebih
banyak keturunan daripada yang dibutuhkan untuk menggantikan diri mereka sendiri pada generasi
berikutnya; ketiga, sumber daya yang terbatas menciptakan “perjuangan untuk eksistensi” yang mengatur
ukuran populasi, sehingga sebagian besar keturunan mati tanpa bereproduksi; dan keempat, bahwa
individu yang bertahan dan berkembang biak, secara rata-rata, berdasarkan variasi individu mereka, lebih
cocok dengan lingkungan lokal mereka daripada yang tidak.
Kunci pemikiran Darwin tentang makroevolusi adalah 'prinsip
ciple of divergence 'dan kepunahan. Dalam Review ini, kami mempertimbangkan bagaimana
prinsip-prinsip ini berjalan sejak penerbitan Tentang Asal-usul Spesies 1, dan kita membahas
apakah konsep Darwin tentang hubungan antara evolusi mikro dan evolusi makro dapat
memberikan wawasan yang berguna saat ini. Hubungan ini terus menimbulkan kontroversi
baik dalam ilmu biologi maupun dalam konfrontasi antara ilmu pengetahuan dan agama.
Pada peringatan 200 tahun kelahiran Darwin, laporan status pasti sudah diatur.

Dengan empat prinsip ini, evolusi melalui seleksi alam ('prinsip keturunan dengan
modifikasi' Darwin) secara alami mengikuti. Modifikasi adaptif seperti itu dalam populasi dari
waktu ke waktu sekarang disebut sebagai mikroevolusi. Darwin mengantisipasi bahwa
mikroevolusi akan menjadi proses perubahan yang terus menerus dan bertahap.
Istilah makroevolusi, sebaliknya, mengacu pada asal mula spesies baru dan divisi dari
hierarki taksonomi di atas tingkat spesies, dan juga asal mula adaptasi kompleks, seperti
mata vertebrata. Makroevolusi menimbulkan masalah bagi Darwin karena prinsip
keturunannya dengan modifikasi memprediksi transisi bertahap antara perubahan adaptif
skala kecil dalam populasi dan fenomena skala besar ini, namun hanya ada sedikit bukti
untuk transisi semacam itu di alam. Sebaliknya, alam sering dicirikan oleh kesenjangan,
atau diskontinuitas. Salah satu jenis celah berkaitan dengan keberadaan "organ dengan
kesempurnaan yang ekstrem", seperti mata, atau inovasi morfologis, seperti sayap, yang
keduanya ditemukan dalam bentuk utuh pada organisme masa kini tanpa meninggalkan
bukti bagaimana mereka berevolusi . Kategori lain adalah bahwa spesies dan peringkat
yang lebih tinggi dalam hierarki taksonomi sering kali dipisahkan oleh celah tanpa bukti
adanya transisi di antara keduanya. Diskontinuitas ini, ditambah penampakan
terputus-putus dan hilangnya taksa dalam catatan fosil, membentuk konsep konseptual
antara evolusi mikro dan makroevolusi (Kotak 1).
Kebanyakan ahli biologi evolusioner berpikir bahwa Darwin menjelaskan makroevolusi hanya
sebagai mikroevolusi yang berarti besar. Nyatanya, Darwin lebih banyak berbicara tentang hubungan
antara mikroevolusi dan makroevolusi dan menggunakan prinsip-prinsip tambahan untuk
mendefinisikannya. Prinsip-prinsip tambahan inilah yang menarik di sini karena prinsip-prinsip itu
sering kali dilupakan dalam diskusi tentang hubungan antara mikroevolusi dan makroevolusi.
Divergensi dan kepunahan pada tahun 1859
Kepunahan adalah topik hangat selama tahun-tahun pembentukan Darwin.
Banyak fosil telah ditemukan yang tidak dapat diidentifikasi sebagai organisme
hidup, tetapi baru pada awal abad kesembilan belas Georges Cuvier
berpendapat bahwa fosil ini mewakili organisme yang telah punah. Hipotesis
yang bersaing adalah bahwa makhluk-makhluk ini hidup di wilayah yang luas
(pada saat itu) di dunia yang belum dijelajahi.Ketika Presiden AS Thomas
Jefferson mengirimMeriwether Lewis dan WilliamClark untuk menjelajahi
pedalaman Amerika Utara, dia mengharapkan mereka untuk menemukan mamut
dan kupu-kupu hidup, yang dia ketahui tentang dari fosil. Ahli biologi Perancis
Jean-Baptiste Lamarck memperjuangkan alternatif lain: bahwa fosil organisme
ini, alih-alih punah, telah berevolusi menjadi bentuk kontemporer. Cuvier, yang
tidak percaya pada evolusi, 3.
Darwin menerima penjelasan Cuvier dan kemudian memperluasnya dengan menyatakan bahwa
kepunahan adalah produk sampingan evolusi. Sejalan dengan itu, ketika organisme berevolusi di bawah
perjuangan untuk eksistensi, beberapa spesies memperoleh adaptasi yang unggul dan mengeluarkan
spesies lain melalui persaingan atau eksploitasi. Dengan cara ini, kepunahan mencerminkan keberadaan
titik kritis dalam perjuangan eksistensi yang sedang berlangsung. Peningkatan keparahan faktor apapun
yang mengatur ukuran populasi dapat menyebabkan populasi menurun dalam kelimpahan dan kemudian
menghilang.
Darwin berargumen bahwa perjuangan untuk eksistensi disebabkan oleh interaksi antar
organisme dan merupakan faktor dominan yang membentuk bagaimana organisme berevolusi.
Ia menganggap lingkungan fisik kurang penting dalam evolusi. Melalui pengalamannya
sebagai tukang kebun dan kunjungannya ke taman zoologi di London, dia mengamati
organisme itu dari

1 Departemen Biologi, Universitas California, Riverside, California 92521, AS. 2 Departemen Biologi, Universitas Missouri - St. Louis, 8001 Natural Bridge Road, St. Louis, Missouri 63121, AS.
WAWASAN ULASAN
Kotak 1 | Survei singkat makroevolusi
Perdebatan yang mendasari tentang mekanisme makroevolusi adalah apakah seleksi alam
(mikroevolusi) juga merupakan penyebab makroevolusi. Charles Darwin berpendapat bahwa,
meskipun seleksi alam adalah mekanisme khidmat yang menyebabkan evolusi, baik divergensi
maupun kepunahan membentuk pola berskala lebih besar yang muncul dari proses ini.
Macromutasi
Fase awal perdebatan ini berfokus pada ekspektasi bahwa perubahan yang disebabkan oleh
seleksi alam akan menyebabkan variasi yang berkelanjutan. Dikatakan bahwa jika variasi alami
— seperti perbedaan antara spesies atau peringkat di atas spesies dalam hierarki taksonomi
(misalnya, marga dan famili) —berputus-putus, maka mekanisme yang mendasari yang
menyebabkan perubahan itu juga harus terputus-putus. Beberapa memperjuangkan
macromutation: asal mula kertas koran sebagai hasil dari satu mutasi besar 61.
Punctuatedequilibrium dan pemilahan spesies
Dua pola evolusi yang terungkap dalam rekaman fosil telah dianggap tidak sejalan
dengan seleksi alam.
Pertama, Stephen JayGould dan Niles Eldredge mengamati bahwa sejarah rinci dari masing-masing silsilah
mengungkapkan interval yang berkepanjangan dengan sedikit atau tanpa perubahan (keseimbangan atau
stasis) diselingi dengan interval perubahan cepat (tanda baca) yang terkait dengan asal usul surat kabar. 62. Mereka
mengusulkan bahwa seleksi alam dapat menyelaraskan organisme selama periode stasis tetapi mekanisme
lain harus memperhitungkan perubahan yang ditandai. Kedua, catatan fosil sering kali mengungkapkan
pemilahan spesies, yang berarti bahwa beberapa garis keturunan dengan cepat berubah menjadi kertas
koran sedangkan yang lain menurun. Gould mengemukakan pemilihan spesies sebagai mekanisme untuk
menjelaskan kedua fenomena tersebut 63. Pemilihan spesies memperlakukan spesies sebagai unit seleksi
dengan cara yang sama seperti seleksi alam memperlakukan individu sebagai unit seleksi.
Megaevolusi dan radiasi adaptif
Mekanisme yang diusulkan George Gaylord Simpson dari 'megaevolusi' 64
Adalah usulan sintesis modern (1930-an-1950-an) untuk seleksi alam yang dapat digabungkan
dengan proses lain untuk menjelaskan pemilahan spesies.
keragaman iklim dapat bertahan hidup dan berkembang biak dengan baik saat diangkut ke Inggris,
sehingga distribusi alami mereka tidak dibatasi oleh toleransi iklim mereka. Sebaliknya, distribusi
mereka dibentuk oleh kemampuan mereka untuk menyebar dan oleh keberadaan spesies lain.
Bagi Darwin, interaksi yang menentukan perjuangan untuk eksistensi dan bentuk bagaimana
organisme berevolusi sangat beragam, termasuk persaingan, predasi, parasitisme, penyakit, dan
penyerbukan. Rentang interaksi yang sama ini karenanya dapat berkontribusi pada kepunahan.
Prinsip divergensi Darwin bersumber dari apa yang dia anggap sebagai salah satu komponen
paling kuat dari perjuangan untuk eksistensi. Didengar bahwa interaksi terkuat akan terjadi antara
ndividu dalam populasi atau di antara populasi atau spesies yang terkait erat, karena organisme ini
memiliki persyaratan yang paling mirip. Prinsip divergensi Darwin menyatakan bahwa individu,
populasi, atau spesies paling banyak Kemungkinan berhasil dalam perjuangan adalah mereka yang
paling berbeda dari kerabat dekat mereka dalam cara mereka mencapai kebutuhan mereka untuk
bertahan hidup dan reproduksi.
Prinsip divergensi memiliki pencela yang kuat. Ernst Mayr memilihnya sebagai teori yang
gagal 4. Alasannya paralel dengan argumennya itu Tentang Asal-usul Spesies bukan tentang
asal usul spesies 5. Darwin memandang setiap spesies sebagai titik sembarang pada
kontinum populasi yang menyimpang dari satu sama lain sebagai konsekuensi evolusi
melalui seleksi alam. Untuk alasan ini, ia melihat prinsip divergensi berlaku di antara
individu-individu dalam suatu populasi atau antar populasi atau spesies. Dia tidak
membedakan antara tingkat interaksi ini. Kontribusi penting TheodosiusDobzhansky 6 danMayr kepunahan dapat menjelaskan jurang pemisah yang terlihat di antara spesies hidup. Divergensi
5 bagi sintesis modern adalah untuk mengakui bahwa spesiasi melibatkan baik keberagaman
dan asal mula diskontinuitas, atau isolasi reproduksi. Mayr berpendapat bahwa
individu-individu dalam suatu populasi tidak dapat menyimpang dari satu sama lain karena
mereka adalah bagian dari kumpulan gen kawin-silang 4.
ALAM | Vol 457 | 12 Februari 2009
Ini bertentangan dengan pemilihan spesies karena evolusi muncul dari proses mikroevolusi.
Simpson menggabungkan ide adaptasi kunci, atau perubahan yang akan memungkinkan
organisme untuk berkembang ke lingkungan yang sebelumnya kurang dimanfaatkan, dengan
model teoritis SewallWright 65 untuk menjelaskan kemunculan tiba-tiba dan perluasan garis
keturunan yang berhasil.
Fitur utama model Wright adalah lanskap adaptif. Puncak adaptif ditentukan oleh kombinasi
karakter yang harus muncul bersama untuk menentukan fenotipe yang beradaptasi dengan baik.
Puncak dipisahkan satu sama lain oleh 'lembah', atau kombinasi karakter yang mengakibatkan
penurunan kebugaran. Model Wright menggunakan kombinasi seleksi alam, pergeseran genetik,
mutasi, dan migrasi, dalam memungkinkan pergeseran di antara puncak. Simpson mengadaptasi
model ini ke skenario logis tentang bagaimana garis keturunan baru dapat menjadi produk dari
evolusi puncak-ke-puncak yang dipercepat. Fakta bahwa evolusi seperti itu dipercepat dan terjadi di
wilayah geografis yang terbatas berarti hal itu tidak mungkin terlihat dalam catatan fosil. Simpson
kemudian mengembangkan konsep radiasi adaptif 17, yang masih menjadi penjelasan yang bersaing
untuk pemilahan spesies karena radiasi semacam itu disebabkan oleh seleksi alam dan dapat
menjelaskan perbedaan di antara garis keturunan dalam tingkat diversifikasi (lihat bagian
'Pembaruan divergensi').
Heterokroni
Jenis tertentu dari seleksi alam dan respons adaptif telah dianggap berpotensi
menyebabkan evolusi morfologis yang cepat. Gould 66
memperjuangkan heterochrony, atau perubahan laju perkembangan satu komponen anorganisme
yang terkait dengan yang lain, sebagai mekanisme untuk evolusi cepat spesies keturunan yang
merupakan campuran dari karakter remaja dan dewasa pada nenek moyang mereka. Salah satu
hipotesis untuk asal usul vertebrata adalah bahwa mereka berasal dari nenek moyang mirip tunicate
yang secara aktif berenang larva dengan tali saraf, tetapi kemudian bermetamorfosis menjadi
dewasa yang kehilangan karakter tersebut. Acommonancestor vertebrata dapat berevolusi dari
nenek moyang mirip tunikadengan penghapusan metamorfosis dan retensi karakter larva hingga
dewasa. Orang dewasa dari spesies keturunan seperti itu tidak akan langsung dapat diidentifikasi
sebagai yang terkait erat dengan tahap kehidupan dewasa leluhurnya.
Jika diterima bahwa isolasi reproduktif antar spesies merupakan pra-
Syarat divergensi, maka prinsip Darwin harus dimodifikasi agar tahap awal diversifikasi
tidak melibatkan interaksi antar individu atau antar populasi yang berkerabat dekat.
Kondisi ini tidak membatalkan prinsip Darwin bahwa divergensi dan kepunahan
seringkali merupakan konsekuensi dari interaksi di antara kerabat dekat; ia hanya
menunda tindakan prinsip tersebut sampai keturunan yang secara reproduktif terisolasi
dari garis keturunan leluhur yang sama mulai berinteraksi.
Darwin mengilustrasikan aksi gabungan dari prinsip keturunan dengan modifikasi, prinsip
divergensi, dan kepunahan dalam satu-satunya gambar di Tentang Asal-usul Spesies ( Gambar
1). Ini menunjukkan hubungan antara mikroevolusi dan makroevolusi. Setiap cabang dalam
pohon kehidupan evolusioner dilihat sebagai 'tunas' yang tumbuh yang merupakan varietas
yang muncul atau populasi yang berbeda secara lokal. Tunas-tunas ini adalah konsekuensi dari
produksi berlebih keturunan yang variasinya memungkinkan mereka untuk mengalahkan yang
lain atau untuk menyelidiki lingkungan untuk ruang ekologi terbuka. Sebagian besar tunas ini
punah, tetapi beberapa bertahan, menjadi keturunan yang dimodifikasi dan ditingkatkan yang
cenderung membuat kerabat dekat mereka punah, atau untuk mengisi ruang ekologis yang tidak
dihuni. Menurut Darwin, kombinasi penggantian dan perbedaan ini menyebabkan cladogenesis:
pemisahan satu spesies leluhur menjadi lebih dari satu keturunan. Perbedaan bentuk dan fungsi
yang terus-menerus antara spesies yang terisolasi secara genetik menyebabkan
cabang-cabang pohon kehidupan tumbuh semakin jauh, terpisah satu sama lain oleh celah yang
tampaknya tidak dapat dijembatani. Darwin berpendapat bahwa proses diversifikasi dan
memisahkan garis keturunan, dan kepunahan menghapus jembatan yang pernah bergabung
dengan mereka, menciptakan tampilan diskontinuitas.
ALAM | Vol 457 | 12 Februari 2009
Bagaimana tawaran Darwin untuk hubungan antara mikroevolusi dan
makroevolusi berjalan sejak publikasi di Pada Spesies Asal?
Di sini kami mengevaluasi tiga kondisi yang diperlukan untuk integritas struktural dari perkawinan yang
diusulkan Darwin antara mikroevolusi dan makroevolusi. Pertama, beberapa peristiwa spesiasi harus
dikaitkan dengan perpaduan karakteristik yang relevan secara ekologis di antara garis keturunan yang
turun; kedua, setidaknya beberapa peristiwa kepunahan harus dikaitkan dengan interaksi di antara
spesies yang berkerabat dekat; dan ketiga, kepunahan beberapa garis keturunan harus dikaitkan
dengan diversifikasi garis keturunan yang terkait erat.
Perbarui ondivergence
Prinsip divergensi tidak pernah menjadi subjek analisis yang eksplisit, tetapi jejaknya dapat
ditemukan dalam perkembangan awal ekologi evolusioner, ketika ditetapkan bahwa organisme yang
berkerabat dekat dapat menghuni lingkungan yang sama hanya jika mereka berbeda dalam
morfologi, penggunaan habitat atau beberapa karakteristik lain yang mengurangi kesamaan
ekologis mereka 7. Pengamatan semacam itu menumbuhkan gagasan bahwa persaingan di antara
kerabat dekat memiliki peran penting dalam membentuk komunitas 8–10. Perpindahan karakter, atau
biasanya dari data urutan DNA. Pendekatan ini berasal dari model diversifikasi garis
evolusi peningkatan ketidaksamaan di antara spesies yang rentang geografisnya tumpang tindih 11, memberikan
uji eksperimental alami dari hipotesis bahwa seleksi menguntungkan individu dalam setiap spesies
yang menyimpang lebih jauh dari persyaratan ekologi spesies lain. Perpindahan seperti itu sekarang
telah dicirikan dengan baik pada berbagai organisme 12–16.
Prinsip Darwin
dari radiasi adaptif, seperti dan
seperti yang didefinisikan olehDolp
Gambar 1 | Pandangan Darwin tentang hubungan antara mikroevolusi dan
makroevolusi. Angka ini muncul di bab 4 dari Darwin Tentang Asal-usul Spesies. Itu x sumbu
mewakili variabel ekologi hipotetis. Itu y sumbu mewakili waktu. Setiap garis horizontal, terkait
dengan angka romawi I hingga XIV, mewakili interval waktu yang panjang tetapi tidak ditentukan. A
sampai L adalah 11 spesies dalam genus hipotetis. Dua dari spesies ini (A dan I) melakukan
diversifikasi seiring waktu, sedangkan delapan punah. Satu spesies (F) melakukannya
tidak mendiversifikasi tetapi memiliki keturunan yang masih hidup, dan ini merepresentasikan apa yang
digambarkan Darwin sebagai "fosil hidup" —s keturunan yang berkembang secara perlahan yang bertahan di
habitat marginal di mana mereka terlindung dari interaksi dengan garis keturunan yang lebih cepat
terdiversifikasi. Pada setiap persimpangan antara perbedaan garis keturunan dan pembagian waktu, garis
keturunan tersebut diwakili oleh garis putus-putus divergen, yang merupakan varietas yang berbeda satu
sama lain dalam karakteristik dan penggunaan habitat. Kebanyakan dari mereka punah. Beberapa,
ULASAN WAWASAN
Keanekaragaman fenotipik dengan garis keturunan yang sangat beragam. Itu terjadi ketika satu
nenek moyang menyimpang menjadi sebagian besar spesies yang menggunakan berbagai
lingkungan dan yang berbeda dalam sifat yang digunakan untuk mengeksploitasi lingkungan itu.
”Radiasi adaptif umumnya terkait dengan diversifikasi di ruang ekologi yang jarang ditempati,
misalnya setelah kolonisasi pulau terpencil, kelangsungan hidup peristiwa kepunahan massal, atau
persilangan pembawa penghalang adaptif untuk membuka peluang evolusi. Persaingan untuk
sumber daya telah terbukti memiliki peran dominan dalam beberapa radiasi adaptif 12,16. Mungkin
yang paling terkenal adalah evolusi 13 spesies burung pipit geospizine (kutilang Darwin) di
kepulauan Grapagos. Beragam ukuran tubuh burung, bentuk paruh dan pola makan semuanya
berasal dari satu nenek moyang yang sama yang menjajah pulau yang hampir bebas burung. 12,13.
Diversifikasi dengan wilayah benua yang jauh lebih luas tidak diragukan lagi berlangsung dengan cara
yang sama dalam berbagai jenis organisme.
Dengan tidak adanya rekaman fosil, radiasi setiap kelompok organisme hidup dapat
divisualisasikan dengan merekonstruksi hubungan evolusioner di antara spesies hidup dalam
satu garis keturunan untuk membuat filogeni. 19,
keturunan yang awalnya dikembangkan dalam literatur paleontologi 20. Selain
mendefinisikan pola keterkaitan antar spesies, filogeni dapat menghasilkan informasi
yang lebih spesifik tentang tempo dan kemungkinan mode evolusi yang mendasari
keanekaragaman kontemporer. 19,21–24. Dasar untuk analisis tersebut adalah distribusi
temporal.
en-
sebelum
diberi label dengan huruf kecil dan superskrip numerik, mewakili subspesies atau spesies keturunan yang
berbeda. Keturunan yang terlihat pada setiap cakrawala waktu bukan hanya versi modifikasi dari nenek
moyang langsung mereka tetapi organisme baru dan lebih baik yang mengalahkan garis keturunan orang tua
mereka dan mendorongnya menuju kepunahan. Jadi Sebuah 2 bukan hanya Sebuah 1 1.000 generasi kemudian;
itu adalah garis keturunan putri yang kalah bersaing Sebuah 1. Jika ada lebih dari satu garis keturunan yang
masih hidup pada satu simpul, yang selamat cenderung menjadi yang paling berbeda satu sama lain. Sebagai
contoh, Sebuah 1 dan m 1 adalah populasi yang paling berbeda yang berasal dari A pada akhir interval waktu
pertama, dan inilah yang bertahan hidup. Karena setiap garis keturunan terdiversifikasi, keturunannya
menyebar di sepanjang x sumbu, menempati ruang ekologis yang semakin. Mereka melakukannya dengan
mengorbankan spesies yang terletak paling dekat dengan mereka x poros, yang punah, mungkin karena kalah
bersaing memperebutkan sumber daya. (Gambar direproduksi dari ref. 1.)
WAWASAN ULASAN ALAM | Vol 457 | 12 Februari 2009

Sebuah Salah satu pola umum adalah suatu garis keturunan mendiversifikasi dengan cepat di awal
W. citrina
S. ruticilla sejarahnya, diikuti oleh perlambatan progresif dalam laju diversifikasi. 21,28–30 ( Gambar 2).
D. kirtlandii Cladogenesis yang bergantung pada kepadatan 21,24 Berasal dari radiasi adaptif cepat awal yang
0.74 D. tigrina mengisi ruang ekologis yang dibiarkan terbuka oleh kepunahan massal, misalnya, atau dari
* D. cerulea
penyebaran ke zona adaptif baru yang difasilitasi oleh evolusi beberapa sifat yang membuat
* P. americana
0.75 * P. pitiayumi zonemore dapat diakses. 17,31. Penurunan yang diakibatkan dalam ruang ekologis yang tersedia
D. magnolia membatasi diversifikasi lebih lanjut.
D. fusca
0.35 0.71
* D. castanea
Seperti yang digambarkan Darwin dalam prinsip divergensi, diversifikasi cepat sering kali
* D. petechia
D. striata terjadi ketika suatu garis keturunan mengembangkan adaptasi yang memungkinkannya
*0.82 D. pensylvanica menembus penghalang ekologis. 32. Contohnya termasuk invasi berulang pada lingkungan air
0.72 D. caerulescens payau oleh nenek moyang atau garis keturunan yang berbeda dari tanaman bakau. 33, invasi
D. palmarum
lingkungan beriklim sedang oleh garis keturunan pohon yang mengembangkan toleransi terhadap
* D. coronata
pembekuan 34–36, dan radiasi kadal yang menempati gurun Australia yang meluas karena iklim
* * D. dominica
D. pinus menjadi lebih kering 37. TimothyBarraclough dan rekannya meringkas radiasi lain yang telah
* 0.84
D. menghitamkan dikaitkan dengan evolusi inovasi utama 38. Radiasi semacam itu juga terjadi pada skala
D. nigrescens amuchgrander: misalnya, kelelawar berdiversifikasi dari satu nenek moyang yang berevolusi
* * D. graciae
terbang menjadi ordo mamalia terbesar dengan lebih dari 1.100 spesies. 39.
D. virens
* * D. chrysoparia
* D. occidentalis
* D. townendi Analisis diversifikasi terkadang mengungkapkan rincian lain yang konsisten dengan teori
makroevolusi Darwin. Misalnya, burung pengicau termasuk banyak garis keturunan depauperate yang
menempati habitat ekologis atau geografis marginal. 40,41. Garis keturunan ini tampaknya memiliki
tingkat diverifikasi dan kepunahan yang besarnya lebih rendah daripada garis keturunan yang lebih
b 32 kaya spesies dari burung passerine, dan dengan demikian sesuai dengan garis keturunan F Darwin
(Gbr. 1), garis keturunan yang perlahan-lahan beragam yang diisolasi dari interaksi dengan garis
keturunan yang lebih cepat terdiversifikasi.

Tentu saja, prinsip divergensi Darwin telah didukung oleh serangkaian

fenomena evolusi yang sekarang dicirikan dengan baik dan diterima secara
10
umum.
Silsilah

Pembaruan tentang kepunahan

Analisis kepunahan dalam catatan fosil telah didominasi oleh penemuan peristiwa kepunahan
massal dan kesadaran selanjutnya bahwa kepunahan massal mewakili ekor distribusi
3.1 peristiwa yang sebagian besar lebih kecil. Kepunahan massal memiliki penyebab eksternal,
termasuk dampak bolide (proyektil pembentuk kawah besar), peristiwa tektonik besar, dan
perubahan iklim global. 42,43. Kepunahan ini muncul sebagai peristiwa terpisah yang melibatkan
beberapa spesies dan tidak terkait dengan mekanisme kepunahan yang diusulkan Darwin.
Memang, kepunahan interaktif Darwin tersembunyi di balik peristiwa-peristiwa ini. Analisis
modern juga hampir selalu berhubungan dengan kemunculan dan hilangnya genera atau famili
1
dalam rekaman fosil, karena spesies jarang dapat dibedakan di antara fosil, meskipun
5 4 3 2 1 0
kepunahan populasi atau spesieslah yang paling relevan dengan prinsip divergensi Darwin.
Waktu sebelum sekarang (juta tahun)
Namun, meskipun catatan fosil mungkin bukan lahan subur untuk mengevaluasi mekanisme

Gambar 2 | Plot garis keturunan melalui waktu. Ini 'garis keturunan melalui waktu'
yang diusulkan Darwin, asal-usul dan kepunahan tingkat spesies dapat diidentifikasi untuk

(LTT) plot didasarkan pada distribusi temporal titik cabang dalam pohon filogenetik. Sebuah, beberapa periode dan beberapa taksa, seperti catatan fosil terbaru untuk bivalvia laut. 44, dan
Pohon filogenetik untuk burung pengicau kayu Amerika Utara berdasarkan lebih dari 9kb kesimpulan dapat ditarik tentang mekanisme kepunahan yang diusulkan Darwin.
sekuens DNA intron mitokondria dan inti. Spesies terutama Dendroica spp. tetapi juga dari
genera
Parula, Wilsonia dan Setophaga. Panjang cabang sebanding dengan waktu absolut. Titik cabang
yang ditandai dengan tanda bintang didukung oleh probabilitas posterior (teorema Bayes)> 0,95.
Analisis kepunahan pada organisme hidup hampir secara eksklusif berada di provinsi biologi
Angka di titik cabang lainnya adalah probabilitas yang tepat. b, Plot LTT berasal dari filogeni ini. Itu y
konservasi. Penyebab utama kepunahan dalam konteks ini termasuk predator dan pesaing
sumbu menunjukkan jumlah garis keturunan; itu x sumbu menunjukkan perkiraan waktu sebelum
yang masuk, perubahan iklim, dan perusakan habitat, dengan konsekuensi pembagian populasi
sekarang. Garis penuh mewakili nilai absolut dari log jumlah garis keturunan leluhur (cabang
yang pernah tersebar luas menjadi isolat kecil. Penelitian saat ini berfokus pada pendefinisian
berbeda) yang ada di setiap interval waktu. Shading adalah interval kepercayaan 95% untuk jumlah
garis keturunan. Garis putus-putus inilah yang akan terlihat jika spesies yang ada adalah produk sifat-sifat spesies yang dapat memprediksi kerentanan terhadap kepunahan, seperti jangkauan

dari tingkat diversifikasi yang konstan tanpa kepunahan. Perhatikan bahwa tingkat akumulasi garis
keturunan baru awalnya tinggi dan kemudian turun. Kemiringan kurva akumulasi garis keturunan
mewakili tingkat diversifikasi bersih, yang merupakan tingkat pembentukan garis keturunan baru
dikurangi tingkat hilangnya garis keturunan karena kepunahan. Dan Rabosky dan Irby Lovette
menunjukkan bahwa pola ini hanya dapat dijelaskan dengan laju spesiasi awal yang tinggi diikuti
dengan perlambatan laju diversifikasi. 60. Pola ini konsisten dengan spesiasi yang bergantung pada
kepadatan, atau diversifikasi awal garis keturunan saat memenuhi ruang ekologis yang tersedia
sebelum dibatasi oleh keterbatasan sumber daya. (Gambar direproduksi, dengan izin, dari ref. 30.)
geografis, kepadatan populasi, riwayat hidup, dan tingkat trofik. 45–47. Banyak dari penyebab dan
korelasi kepunahan kontemporer memiliki ciri khas penekanan Darwin pada interaksi biotik dan
ujung keseimbangan faktor yang mengatur ukuran populasi. Misalnya, rentang geografis yang
kecil, kepadatan penduduk yang rendah, dan pekerjaan di tingkat trofik yang tinggi sering kali
dianggap sebagai korelasi yang signifikan dari risiko kepunahan yang tinggi. Perubahan kecil
pada faktor-faktor yang biasanya mengatur ukuran populasi dapat mendorong keseimbangan
menuju kepunahan spesies yang sudah berkurang jumlahnya atau memiliki distribusi terbatas.
Banyak dari faktor-faktor ini melibatkan interaksi dengan spesies lain. Meskipun penyebab
kepunahan saat ini sering berada di luar proses alami yang dibayangkan
ALAM | Vol 457 | 12 Februari 2009
oleh Darwin, banyak di antaranya, seperti dampak spesies invasif, adalah versi proses
alami yang ditingkatkan.
Pekerjaan terbaru tentang burung India Barat memberikan kesempatan yang tidak biasa untuk
mengamati tahap progresif dari kontraksi ekologi dan geografis yang menyebabkan kepunahan,
menggunakan kesimpulan dari rentang geografis saat ini dan filogeni berbasis DNA. Burung yang
menjajah pulau memulai fase berurutan dari ekspansi dan kontraksi jangkauan, yang disebut sebagai
siklus takson 48,49. Penjajah baru-baru ini secara genetik tidak dapat dibedakan dari populasi sumber
daratan, menempati distribusi geografis yang luas dan terutama hidup di habitat dataran rendah 50. Populasi
yang lebih tua dan terdiferensiasi secara genetik terdapat di satu atau beberapa pulau, seringkali terbatas
pada lingkungan hutan di dataran tinggi. Setiap spesies memberikan gambaran tentang proses ini, mulai
dari pendudukan awal di habitat dataran rendah terbuka, hingga ekspansi ke lingkungan hutan
pegunungan dan pengucilan dari habitat dataran rendah oleh kolonis baru. Saat mereka beradaptasi
dengan interior pulau, taksa tua juga menjadi terisolasi menjadi populasi kecil yang rentan terhadap
kepunahan lokal. Proses siklus ini, dengan peningkatan probabilitas kepunahan secara berurutan, sangat
cocok dengan konsep kepunahan Darwin yang didorong oleh interaksi biotik. Dapat dimengerti bahwa
dukungan dari studi tentang kepunahan kontemporer terbatas, tetapi bukti harus mulai terkumpul lebih
cepat dengan ketersediaan alat molekuler baru-baru ini untuk menyelidiki sejarah populasi. Usulan Darwin
untuk penyebab kepunahan masih harus dievaluasi secara adil. Dia menyarankan bahwa banyak taksa
yang punah oleh persaingan dari kelompok yang secara ekologis serupa tetapi secara adaptif unggul yang
mengalami diversifikasi. Asumsi inti penjelasan Darwin tentang evolusi makro memiliki sedikit dukungan
empiris, terutama karena pencarian bukti yang tepat telah jatuh melalui celah antara evolusi dan ekologi;
tentu saja, bukti terkait akan sangat menolak penemuan dalam keadaan apa pun. Dia menyarankan
bahwa banyak taksa yang punah oleh persaingan dari kelompok yang secara ekologis serupa tetapi
secara adaptif unggul yang mengalami diversifikasi. Asumsi inti penjelasan Darwin tentang makroevolusi
memiliki sedikit dukungan empiris, terutama karena pencarian bukti yang tepat telah jatuh melalui celah
antara evolusi dan ekologi; tentu saja, bukti terkait akan sangat menolak penemuan dalam keadaan apa
pun. Dia menyarankan bahwa banyak taksa yang punah oleh persaingan dari kelompok yang secara
ekologis serupa tetapi secara adaptif unggul yang mengalami diversifikasi. Asumsi inti penjelasan Darwin
tentang evolusi makro memiliki sedikit dukungan empiris, terutama karena pencarian bukti yang tepat
telah jatuh melalui celah antara evolusi dan ekologi; tentu saja, bukti terkait akan sangat menolak penemuan dalam cukup untuk proposal Darwin untuk mendapat pertimbangan lebih lanjut sebagai
Menyatukan perbedaan dan kepunahan
Inti dari penjelasan Darwin tentang evolusi makro adalah bahwa keberhasilan satu kelompok
diperoleh dengan mengorbankan kelompok lain. Studi paleontologi sering mengungkapkan
penggantian dalam catatan fosil, tetapi resolusi temporal, spasial dan taksonomi umumnya
terbatas. Penelitian tentang penggantian fauna cenderung berfokus pada perubahan biotik
yang terkait dengan perubahan besar di lingkungan bumi, seperti penurunan suhu
tengah-Tersier dan peningkatan kekeringan di garis lintang sedang. Misalnya, Christine Janis
dan rekan kerja mendokumentasikan penggantian Miosen mamalia penjelajah oleh
penggembala di Amerika Utara dan menghubungkannya dengan penggantian hutan dengan
padang rumput. 51. JinMeng dan Mal- colmMcKenna mendokumentasikan penggantian serupa
pada masa Eosen – Oligosen di dataran tinggi Mongolia — di mana fauna mamalia yang
didominasi perissodactyl menempati lanskap hutan digantikan oleh fauna padang rumput yang
didominasi hewan pengerat dan lagomorf - terkait dengan pengangkatan Himalaya dan
dataran tinggi Tibet 52.
Bukti yang lebih langsung tentang penggantian latar belakang spesies yang berkelanjutan
berasal dari urutan fosil yang panjang dengan resolusi taksonomi yang masuk akal, seperti
catatan morfotipe serbuk sari dari Paleosen-hingga-Miosen selama 40 juta tahun dari
NorthwesternSouthAmerica didokumentasikan oleh Carlos Jaramillo dan rekannya. 53. Meskipun
lingkungan dan keanekaragaman secara keseluruhan bervariasi selama periode ini, komposisi
morfospesies dari flora berubah terus menerus, bahkan selama periode stabilitas iklim relatif.
Contoh lain dari perubahan seperti itu dalam catatan fosil termasuk penggantian gymnospermae
di lintang rendah oleh angiospermae selama tema-Cretaceous. 54,55, dan penggantian burung
non-passerine pasca-Eosen oleh pejalan kaki di Eropa 56. Dalam kedua kasus tersebut, kelompok
yang lebih tua digantikan hampir seluruhnya oleh kelompok-kelompok modern, hanya
menyisakan relik sporadis dari biota— Podocarpaceae dan Gnetum dalam kasus
gymnospermae, dan burung walet dan burung pelatuk, antara lain, dalam kasus burung Eropa.
Bukti tidak langsung tambahan untuk teori diversifikasi dan kepunahan Darwin
berasal dari pengamatan bahwa, setelah pulih dari peristiwa kepunahan massal,
kekayaan spesies tetap relatif stabil. Pola ini muncul dalam rekaman fosil 57 dan
terbukti dengan tidak adanya korelasi antara usia clade dan keragaman kontemporer
ULASAN WAWASAN
taksa 27,58. Pola ini menunjukkan keseimbangan yang mendasari antara spesies dan
kepunahan selama interval ini 24,29. Mungkin spesiasi dan kepunahan adalah peristiwa acak
dan tidak terkait yang seimbang dari waktu ke waktu. Namun, model spesiasi acak dan
proses kepunahan menunjukkan bahwa waktu rata-rata yang diperlukan untuk penggantian
spesies secara lengkap adalah kira-kira produk dari jumlah spesies dan durasi rata-rata
spesies individu. Durasi spesies dapat diperkirakan langsung dari catatan fosil 31 dan,
baru-baru ini, dari analisis filogeni 24,26. Perkiraan ini, yang biasanya jatuh antara 1 juta dan 10
juta tahun, terlalu lama untuk spesiasi acak dan kepunahan untuk memperhitungkan tingkat
pergantian spesies yang diamati. 27. Alih-alih, pergantian spesies yang lebih cepat dapat
direkonsiliasi hanya jika beberapa garis keturunan menunjukkan spesiasi yang berlebihan
dan yang lainnya mengalami kepunahan yang berlebihan. Hanya hubungan langsung antara
keduanya yang diperlukan untuk mendukung mekanisme makroevolusi Darwin.
Kesimpulan
Meskipun Darwin mungkin telah keliru dalam beberapa detail prinsip divergensi, khususnya
titik awal spesies yang diisolasi secara reproduktif yang disepakati secara umum, gagasan
dasarnya bermanfaat. Kebenaran fundamental dari prinsip divergensi telah muncul dalam
berbagai aspek ekologi evolusioner, bidang di mana prinsip yang sama, dalam bentuk
perpindahan karakter atau beberapa model spesiasi simpatrik, ditemukan secara independen
dalam konteks yang berbeda selama satu abad setelah publikasi Tentang Asal-usul Spesies. Pengaitan
kepunahan Darwin dengan diversifikasi tidak muncul kembali saat studi tentang kepunahan
menjadi terkenal dalam biologi konservasi. Pengganti kompetitif yang mengarah ke
kepunahan pernah diterima secara umum dan tidak kritis oleh ahli paleontologi sebelum
menghilang ke latar belakang setelah penemuan kepunahan massal. Akan tetapi, ada bukti
kuat tentang peran interaksi biotik dalam setidaknya beberapa peristiwa kepunahan, dan
hubungan yang saling melengkapi antara divergensi dan kepunahan menemukan dukungan
yangkeadaan
apa pun.
hubungan yang layak antara evolusi mikro dan makroevolusi.
Proposal Darwin membawa pesan yang lebih umum untuk diskusi kontemporer tentang makroevolusi,
yaitu bahwa mikroevolusi sendiri tidak dapat menjelaskan makroevolusi. Pemahaman makroevolusi
membutuhkan integrasi ekologi, evolusi dan peran sejarah dalam membentuk diversifikasi atau penurunan
garis keturunan. Penyelidik lainnya, paling baru David Jablonski 59, telah menyampaikan pesan yang
serupa. Visi Jablonski lebih kompleks daripada Darwin dan mencerminkan pertumbuhan ekologi, evolusi
dan paleontologi sebagai disiplin ilmu sejak 1859, tetapi tetap mempertahankan penekanan Darwin pada
keberadaan filter biologis yang terletak di antara mikro-evolusi dan makroevolusi dan membentuk
konsekuensi jangka panjang dari perubahan evolusioner . Jablonski menyimpulkan dengan menyerukan
peningkatan integrasi antar bidang untuk membangun jembatan antara mikroevolusi dan makroevolusi,
dan kami setuju dengannya. Kepunahan massal dan perluasan skala besar serta kontraksi klade dalam
catatan fosil sangat menawan tetapi hanya sebagian dari cerita. Kepunahan latar belakang lebih sulit
dipahami, tetapi harus dipertimbangkan untuk memahami mekanisme pergantian spesies Darwin akibat
evolusi dan interaksi mereka. Studi tentang populasi yang masih ada — termasuk mekanisme pengaturan
populasi, penyebab kepunahan kontemporer dan penyebab radiasi adaptif — dapat menghasilkan
petunjuk penting tentang faktor-faktor yang membentuk sejarah kehidupan. Akhirnya, informasi tentang
pola historis diversifikasi garis keturunan sekarang dapat ditambang dari filogeni molekuler, menjelaskan
penyebab yang mendasari pola-pola ini. Integrasi informasi dari rekaman fosil, populasi dan dinamika
evolusi organisme yang masih ada, serta filogenetiklah yang akan memberikan ujian akhir untuk
menjembatani antara evolusi mikro dan makroevolusi. informasi tentang pola historis diversifikasi garis
keturunan sekarang dapat ditambang dari filogeni molekuler, menjelaskan penyebab yang mendasari
pola-pola ini. Integrasi informasi dari rekaman fosil, populasi dan dinamika evolusi organisme yang masih
ada, dan filogenetiklah yang akan memberikan ujian akhir untuk menjembatani antara evolusi mikro dan
makroevolusi. informasi tentang pola historis diversifikasi garis keturunan sekarang dapat ditambang dari
filogeni molekuler, menjelaskan penyebab yang mendasari pola-pola ini. Integrasi informasi dari rekaman
fosil, populasi dan dinamika evolusi organisme yang masih ada, dan filogenetiklah yang akan memberikan
ujian akhir untuk menjembatani antara evolusi mikro dan makroevolusi.
Banyak orang melihat Tentang Asal-usul Spesies sebagai fosil yang indah, tetapi kami
melihatnya sebagai dokumen hidup yang terus menawarkan wawasan dan penelitian modern
yang mencerahkan. Ini berisi banyak ide yang telah lolos dari celah sintesis modern dan,
ketika diperbarui dengan tepat, dapat memberikan inspirasi untuk menjawab beberapa
pertanyaan utama yang belum terjawab dalam biologi evolusi.
WAWASAN ULASAN ALAM | Vol 457 | 12 Februari 2009

1. Darwin, C. Tentang Asal Usul Spesies dengan Cara Seleksi Alam, atau Pelestarian Ras Favorit dalam 37. Rabosky, DL, Donnellan, SC, Talaba, AL & Lovette, IJ Variasi yang luar biasa di antara garis keturunan dalam tingkat
Perjuangan untuk Kehidupan ( JohnMurray, 1859). diversifikasi selama radiasi klade vertebrata paling beragam di Australia. Proc. R. Soc. B 274, 2915–2923 (2007).
Buku ini merupakan bacaan esensial bagi mereka yang tidak hanya memahami evolusi secara umum, tetapi juga
untuk melihat kekayaan gagasan asli Darwin yang masih harus diuji. 38. Barraclough, TG, Vogler, AP & Harvey, PH Mengungkap faktor-faktor yang mendorong spesiasi. Phil.
2. Wallace, AR Tentang kecenderungan varietas pergi tanpa batas dari jenis aslinya. Trans. R. Soc. Lond. B 353, 241–249 (1998).
J. Proc. Air terjun. Soc. (Zool.) 3, 53–62 (1858). Rudwick, MJS Meledak Batas Waktu ( Univ. 39. Freeman, PWMacroevolution inMicrochiroptera: menggabungkan morfologi dan ekologi dengan filogeni. Evol.
3. Chicago Press, 2005). Ecol. Res. 2, 317–335 (2000).
Buku ini memberikan penjelasan terbaik bagaimana menjadi bukti bahwa fosil mewakili sejarah kehidupan dan 40. Ricklefs, RE Tingkat diversifikasi global burung pengicau. Proc. R. Soc. Lond. B 270,
bagaimana perhitungan waktu geologi berkembang. 2285–2291 (2003).
4. Mayr, E. Alasan kegagalan teori. Phil. Sci. 61, 529–533 (1994). Mayr, E. Sistematika dan Asal 41. Ricklefs, RE Klade kecil di pinggiran ruang passerinemorphological. Saya. Nat. 165,
5. Usul Spesies ( ColumbiaUniv. Tekan, 1942). Dobzhansky, T. Genetika dan Asal-usul Spesies ( ColumbiaUniv. 651–659 (2005).
6. Tekan, 1937). MacArthur, RH Ekologi Geografis ( PrincetonUniv. Tekan, 1972). 42. Raup, DM & Sepkoski, kepunahan massal JJMass dalam catatan fosil laut. Ilmu 215,
7. 1501–1503 (1982).
8. MacArthur, RH & Levins, R. Kemiripan yang membatasi, konvergensi, dan perbedaan spesies yang hidup 43. Kurva Raup, DM Akill untuk spesies Phanerozoicmarine. Paleobiologi 17, 37–48 (1991).
berdampingan. Saya. Nat. 101, 377–386 (1967). Vandermeer, teori JH Niche. Annu. Pdt. Ecol. Syst. 3, 107–132 Reference42 menyajikan penemuan kepunahan massal yang paling dramatis, sedangkan referensi43
9. (1972). Chase, JM & Leibold, MA Relung Ekologis. Menghubungkan Pendekatan Klasik dan Kontemporer ( Univ. menyajikan analisis yang lebih umum tentang distribusi peristiwa kepunahan di seluruh catatan fosil.
10. Chicago Press, 2003).
44. Smith, JT & Roy, K. Selektivitas selama kepunahan latar belakang: kerang Plio-Pleistosen di California. Paleobiologi
11. Brown, WL & Wilson, perpindahan karakter EO. Syst. Zool. 5, 49–65 (1956). 32, 408–416 (2006).
Makalah ini adalah patokan dalam kelahiran ekologi evolusioner dan pernyataan formal pertama 45. Owens, IPF & Bennett, PM Dasar ekologis dari risiko kepunahan pada burung: hilangnya habitat versus penganiayaan manusia

dari prinsip divergensi Darwin. dan predator yang masuk. Proc. Natl Acad. Sci. Amerika Serikat 97, 12144–12148 (2000).

12. Kekurangan, D. Burung Kutilang Darwin ( CambridgeUniv. Tekan, 1947). Grant, PR Perpindahan karakter yang konvergen
13. dan divergen. Biol. J. Linn. Soc. 4, 39–68 (1972). 46. Jones, KE, Purvis, A. & Gittleman, JL Korelasi biologis dari risiko kepunahan pada kelelawar.
Saya. Nat. 161, 601–614 (2003). Cardillo, M. dkk. Prediksi kepunahan: korelasi biologis dan eksternal
14. Losos, JB Analisis afilogenetik dari perpindahan karakter di Karibia Anolis 47. dari penurunan mamalia. Proc. R. Soc. Lond. B 275, 1441–1448 (2008). Wilson, EO Sifat siklus
kadal. Evolusi 44, 558–569 (1990). takson pada fauna semut Melanesian. Saya. Nat. 95,
15. Schluter, D. & McPhail, JD Perpindahan karakter ekologis dan spesiasi di stickleback. Saya. 48.
Nat. 140, 85–108 (1992). 169–193 (1961).
16. Losos, JB Perpindahan karakter ekologis dan studi tentang adaptasi. Proc. Natl Acad. Sci. Amerika Serikat 97, 49. Ricklefs, RE & Cox, siklus takson GW di avifauna India Barat. Saya. Nat. 106, 195–219 (1972).
5693–5695 (2000). Simpson, GG Fitur Utama Evolusi ( ColumbiaUniv. Tekan, 1953). Schluter, D. Ekologi
17. Radiasi Adaptif ( OxfordUniv. Tekan, 2000). 50. Ricklefs, RE & Bermingham, E. Konsep siklus takson dalam biogeografi. Gumpal. Ecol. Biogeogr. 11, 353–361
18. (2002).
Dalam makalah ini, Schluter memperbarui konsep Simpson tentang radiasi adaptif dan mengintegrasikannya dengan bukti 51. Janis, CM, Damuth, J. & Theodor, JMMiocene ungulata dan produktivitas utama terestrial: ke mana perginya
modern untuk radiasi semacam itu. semua browser? Proc. Natl Acad. Sci. Amerika Serikat 97, 7899–7904 (2000).
19. Harvey, PH, May, RM & Nee, S. Phylogenies tanpa fosil. Evolusi 48, 523–529 (1994).
52. Meng, J. & McKenna, MC Faunal turnovers dari Palaeogenemammals dari dataran tinggi Mongolia. Alam 394, 364–367
20. Raup, DM, Gould, SJ, Schopf, TJM & Simberloff, DS Stochasticmodel filogeni dan evolusi keanekaragaman. J. (1998).
Geol. 81, 525–542 (1973). 53. Jaramillo, C., Rueda, MJ & Mora, Keanekaragaman tanaman G. Kenozoikum di Neotropika. Ilmu

21. Nee, S., Mooers, AO & Harvey, PH Tempo dan mode evolusi terungkap dari filogeni molekuler. Proc. Natl 311, 1893–1896 (2006).
Acad. Sci. Amerika Serikat 89, 8322–8326 (1992). Nee, S., Mei, RM & Harvey, PH Proses evolusi yang 54. Crane, PR & Lidgard, S. Angiospermdiversification dan gradien paleolatitudinal dalam keanekaragaman
22. direkonstruksi. Phil. Trans. R. Soc. Lond. B 344, 305–311 (1994). bunga Kapur. Ilmu 246, 675–678 (1989).
55. Lidgard, S. & Crane, PR Angiospermdiversification andCretaceous floristic trend; perbandingan
23. Pybus, OG & Harvey, Pengujian PH model makro-evolusioner menggunakan filogeni molekuler yang tidak lengkap. Proc. palynofloras dan leafmacrofloras. Paleobiologi 16, 77–93 (1990). Mayr, G. Catatan fosil burung Paleogen di
R. Soc. Lond. B 267, 2267–2272 (2000). Nee, S. Birth-deathmodel inmacroevolution. Annu. Pdt. Ecol. Syst. 37, 1–17 56. Eropa. Biol. Putaran. 80, 515–542 (2007). Alroy, J. dkk. Tren Fanerozoikum dalam keanekaragaman global
24. (2006). Harvey, PH, Holmes, EC & Nee, S. Filogeni model untuk menjelaskan dunia nyata. Bioessays 57. invertebrata laut. Ilmu
25. 321, 97–100 (2008).
16, 767–770 (1994). 58. Magallón, S. & Sanderson, MJ Tingkat diversifikasi absolut di angiospermclades.
26. Ricklefs, RE Memperkirakan tingkat diversifikasi dari informasi filogenetik. Tren Ecol. Evol. 22, 601–610 (2007). Evolusi 55, 1762–1780 (2001).
Ricklefs, RE masuk Spesiasi dan Pola Keanekaragaman ( eds Butlin, R., Bridle, J. & Schluter, D.) 257–277 59. Jablonski, D. Interaksi biotik dan makroevolusi: perluasan dan ketidaksesuaian lintas skala dan level. Evolusi
27. (CambridgeUniv. Press, 2009). 62, 715–739 (2008).
60. Rabosky, DL & Lovette, IJ Radiasi evolusi yang eksplosif: penurunan spesiasi atau peningkatan kepunahan
28. Ricklefs, RE Diversifikasi evolusioner dan asal mula hubungan keragaman-lingkungan. Ekologi 87, S3 seiring waktu? Evolusi 62, 1866–1875 (2008). Mayr, E. Pertumbuhan Pemikiran Biologis ( HarvardUniv. Press,
– S13 (2006). 61. 1982).
29. Phillimore, AB & Price, TD Cladogenesis yang bergantung pada kepadatan pada burung. PLoS Berbagai. 6, 62. Gould, SJ & Eldredge, N. Punctuated equilibria: tempo dan mode evolusi dipertimbangkan kembali. Paleobiologi 3,
483–489 (2008). 115–151 (1977). Gould, SJ Struktur Teori Evolusi ( HarvardUniv. Tekan, 2002). Simpson, GG Tempo dan Mode
30. Rabosky, DL & Lovette, IJ Density-dependent diversification inNorthAmericanwood warblers. Proc. R. Soc. 63. dalam Evolusi ( ColumbiaUniv. Tekan, 1944). Wright, S. Karakter, perubahan, spesiasi dan taksa yang lebih tinggi. Evolusi
Lond. B 275, 2363–2371 (2008). Stanley, SM Makroevolusi, Pola dan Proses ( Freeman, 1979). 64. 36, 427–443 (1982).
31. 65.
32. Wiens, JJ & Donoghue, MJ Biogeografi sejarah, ekologi, dan kekayaan spesies. Makalah ini merupakan bacaan ideal bagi mereka yang ingin mempelajari lebih lanjut tentang perdebatan tentang

Tren Ecol. Evol. 19, 639–644 (2004). hubungan antara mikroevolusi dan makroevolusi.

33. Ricklefs, RE, Schwarzbach, AE & Renner, SS Tingkat asal garis keturunan menjelaskan anomali keanekaragaman dalam
vegetasi mangrove dunia. Saya. Nat. 168, 805–810 (2006). Latham, RE & Ricklefs, RE Pola global kekayaan spesies
34. pohon di hutan lembap: teori keanekaragaman energi tidak memperhitungkan variasi dalam kekayaan spesies. Oikos 67,
325–333 (1993).
35. Judd, WS, Sanders, RW & Donoghue, pasangan Angiospermfamily MJ: analisis filogenetik awal. Harv.
Pap. Bot. 5, 1–51 (1994). Ricklefs, RE masuk Hutan Hujan Tropis: Dulu, Sekarang, dan Masa Depan ( eds
36. Bermingham, E., Dick, CW & Moritz, C.) 16-40 (Univ. Chicago Press, 2005).
66. Gould, SJ Ontongeni dan Filogeni ( HarvardUniv. Tekan, 1977).
Ucapan Terima Kasih Kami berterima kasih Clark, N. Hughes, D. Rabosky dan J. Sachs untuk
komentar-komentar tentang naskah. DNR didukung oleh dana dari National Science Foundation (nomor
hibah DEB-0416085 dan DEB-0623632).
Informasi penulis Informasi cetak ulang dan izin tersedia di www.nature.com/reprints. Para penulis
menyatakan tidak ada kepentingan finansial yang bersaing. Korespondensi harus ditujukan keD.NR (
gupy@ucr.edu ).