Machine Translated by Google

Mikrobiologi Pangan 108 (2022) 104092

Daftar konten tersedia di ScienceDirect

Mikrobiologi Pangan

beranda jurnal: www.elsevier.com/locate/fm

Menggunakan populasi E. coli untuk memprediksi patogen bawaan makanan di peternakan unggas
yang digembalakan

Xinran Xu AMichael
, J. Rothrock Jr. B
, Jaxk Reeves CGovindaraj Dev Kumar D
,
Abhinav Mishra a*
A
Departemen Ilmu dan Teknologi Pangan, University of Georgia, Athens, GA, USA
B
Unit Penelitian Keamanan dan Kualitas Telur, Pusat Penelitian Unggas Nasional AS, Layanan Penelitian Pertanian, Departemen Pertanian Amerika Serikat, Athena, GA, Departemen Statistik AS,
C
Universitas Georgia, Athena, GA, Pusat Keamanan Pangan AS, Universitas Georgia, Griffin, GA, AS
D

INFORMASI ARTIKEL ABSTRAK

Kata kunci: Escherichia coli menunjukkan potensi mengindikasikan patogen bawaan makanan. Tujuan dari penelitian ini adalah
E. coli
untuk menyelidiki hubungan antara E. coli dan patogen bawaan makanan seperti Campylobacter, Salmonella, dan
Indikator organisme
Listeria di peternakan unggas penggembalaan, serta di fasilitas pemrosesan terkait. Lima jenis sampel berbeda: (i)
Pemodelan prediktif
feses, (ii) tanah, (iii) bilasan seluruh karkas selama pemrosesan (WCR-P), (iv) bilasan karkas utuh dari produk akhir
Patogen bawaan makanan
Peternakan unggas yang digembalakan
setelah pendinginan dan penyimpanan (WCR-F), dan ( v) ceca diukur untuk populasi E. coli . Model regresi logistik
untuk keberadaan patogen dikembangkan untuk setiap jenis sampel. Populasi E. coli secara signifikan meningkatkan
probabilitas prediksi kehadiran Salmonella untuk sampel tanah dan WCR-P (masing-masing p = 0,0011 dan p = 0,0157).
Untuk Campylobacter, prevalensi awal pada feses dan ceca tinggi dan kecenderungan penurunan mendeteksi
Campylobacter diamati dengan meningkatnya konsentrasi E. coli . Dalam model tanah dan WCR-P, probabilitas
keberadaan Campylobacter meningkat secara signifikan seiring dengan peningkatan populasi E. coli . Model-model ini
memberikan cara yang praktis dan efektif untuk mengevaluasi hubungan antara E. coli dan patogen bawaan makanan
dan memungkinkan prediksi keberadaan patogen bawaan makanan berdasarkan prevalensi E. coli dalam kontinum
peternakan unggas yang digembalakan ke garpu.

1. Perkenalan Escherichia coli merupakan indikator kontaminasi tinja terbaik di antara

organisme indikator tinja yang umum digunakan (Motlagh dan Yang, 2019).
Pada tahun-tahun awal penelitian ilmu pangan, pemeriksaan rutin sampel Selanjutnya, potensi penggunaan E. coli untuk menunjukkan adanya patogen
makanan atau lingkungan untuk keberadaan patogen usus seringkali bawaan makanan seperti Salmonella, Campylobacter, dan Listeria dalam
merupakan tugas yang membosankan, memakan waktu, dan sulit. Dengan industri perunggasan menjadi perhatian. Patogen ini umumnya terkait dengan
demikian, sebagai tanggapan, pengujian mikroorganisme indikator untuk wabah pada ayam dan bertanggung jawab menyebabkan jutaan kasus infeksi
kontaminasi feses diadopsi, berdasarkan fakta bahwa bakteri non-patogen (CDC, 2019). Namun, salah satu kelemahan menggunakan mikroorganisme
tertentu terdapat pada feses semua hewan berdarah panas (Gerba, 2009). indikator adalah bahwa tidak adanya E. coli tidak menjamin tidak adanya
Organisme indikator adalah mikroorganisme yang menunjukkan bahwa suatu patogen bawaan makanan.
pangan telah terpapar pada kondisi yang berisiko; makanan dapat E. coli adalah bakteri Gram-negatif anaerob fakultatif yang ditemukan di
terkontaminasi oleh patogen, atau makanan dapat disimpan dalam kondisi saluran usus hampir semua hewan berdarah panas dan manusia. Di antara
yang kondusif untuk pertumbuhan patogen (Busta et al., 2003). Mikroorganisme enam hingga delapan juta kasus infeksi saluran kemih (ISK) tanpa komplikasi
indikator dapat dibagi menjadi empat kelompok yaitu: 1) mikroorganisme yang terjadi di Amerika Serikat setiap tahun, lebih dari 80% dikaitkan dengan
yang menilai jumlah mikroorganisme, 2) mengindikasikan kontaminasi tinja E. coli (tidak semua isolat bersifat patogen) (Hooton, 2012). E. coli merupakan
atau kemungkinan adanya patogen, 3) mengindikasikan kontaminasi penyebab utama meningitis neonatal (Bonacorsi dan Bingen, 2005),
pemrosesan pasca-pemanasan, dan 4) mengindikasikan produk metabolik patogen. gastroenteritis
(NRCSMC, 1985).(Scavia
Saat
et al.,
ini, 2008), dan nosokomial

* Penulis yang sesuai. Departemen Ilmu dan Teknologi Pangan, Sekolah Tinggi Ilmu Pertanian & Lingkungan, Universitas Georgia, 100 Cedar St.,
Athena, GA, 30602, AS.
Alamat email: amishra@uga.edu (A. Mishra).

https://doi.org/10.1016/j.fm.2022.104092
Diterima 27 Januari 2022; Diterima dalam bentuk revisi 27 Juni 2022; Diterima 12 Juli 2022
Tersedia online 14 Juli 2022 0740-0020/© 2022 Elsevier Ltd. Semua hak dilindungi undang-undang.
Machine Translated by Google
X. Xu et al.
septikemia (Rodriguez-Bano et al., 2010). Meskipun sebagian besar galur E. coli merupakan
komponen normal flora usus, galur E. coli patogenik tertentu merupakan penyebab penyakit
dan wabah. Ada enam kelompok strain patogen E. coli yang berbeda: E. coli enteropatogenik
(EPEC), E. coli en terotoksigenik (ETEC), E. coli enteroinvasif (EIEC), E. coli yang melekat
difus (ETEC), E. coli enteroaggregatif .coli (EAEC), dan enterohemorrhagic E. coli (EHEC)
(Meng et al., 2012).
Potensi penggunaan E. coli sebagai mikroorganisme indikator telah dibahas dalam
beberapa penelitian (Belluco et al., 2016; Pacholewicz et al., 2015; Roccato et al., 2018).
Mikroorganisme indikator adalah penanda yang prevalensinya menunjukkan kegagalan untuk
mematuhi penerapan Good Manufacturing Practices. Penanda ini dapat digunakan untuk:
menilai kelayakan perawatan dekontaminasi bakteri untuk menunjukkan kegagalan atau
keberhasilan proses; menilai status higienis lingkungan produksi dan pengolahan; menilai
risiko kontaminasi pasca-pemrosesan; dan menilai kualitas makanan secara keseluruhan
(NRCSMC, 1985). Truchado dkk. (2018) mempelajari korelasi antara E. coli dan patogen
bawaan makanan dan menyimpulkan bahwa kadar E. coli di atas 2,35 log CFU/ml dapat
digunakan untuk memprediksi E. coli toksigenik Shiga dan Salmonella spp. Dalam air irigasi
permukaan. Studi lain melaporkan bahwa E. coli dapat digunakan sebagai mikroorganisme
indikator untuk memprediksi tingkat kontaminasi Campylobacter pada bangkai broiler post-
chill (Habib et al., 2012).
Unggas yang digembalakan, sebagai teknik pertanian berkelanjutan, telah menjadi lebih
umum dalam beberapa dekade terakhir. Unggas yang digembalakan adalah metode
memelihara ayam di kandang yang dapat dipindahkan dan terbuka di mana kandang dirotasi
ke padang rumput segar setiap hari atau setiap dua hari (Rothrock et al., 2019). Meskipun
ayam broiler seringkali lebih murah dibandingkan dengan ayam yang digembalakan,
konsumen AS telah menunjukkan kesediaan untuk membayar lebih untuk produk ayam
organik atau yang digembalakan (O'Bryan et al., 2015). Studi terbaru berfokus pada
pengungkapan hubungan antara keberadaan patogen bawaan makanan dan pengelolaan
peternakan serta faktor meteorologi di peternakan unggas yang digembalakan (Golden et al.,
2019a, 2019b; Hwang et al., 2020a, 2020b; Xu et al., 2021 ). Korelasi antara E. coli dan
patogen bawaan makanan telah dipelajari dalam beberapa kondisi seperti rumah pemotongan
babi, bangkai broiler konvensional, dan dapur rumah (Borrusso dan Quinlan, 2017; Nauta et
al., 2013; Roccato et al., 2018); namun, studi tentang hubungan E. coli dengan patogen
bawaan makanan di peternakan unggas sangat terbatas (Thanissery et al., 2012; Trimble et
al., 2013). Memahami keberadaan E. coli dan patogen terkaitnya di peternakan unggas yang
digembalakan penting bagi peternak unggas yang digembalakan, serta konsumen. Studi saat
ini mengevaluasi sampel lingkungan yang dikumpulkan dari peternakan unggas yang
digembalakan dan lingkungan pemrosesannya. Tujuan penelitian ini adalah untuk mengukur
hubungan antara konsentrasi E. coli dan tiga patogen bawaan makanan (Salmo nella,
Campylobacter, dan Listeria) dalam sampel tersebut.
2. Bahan-bahan dan metode-metode
2.1. Pengambilan sampel dan persiapan
Sebelas peternakan unggas yang digembalakan di AS Tenggara diselidiki dengan
mengumpulkan sampel dari 42 kawanan ayam dari Maret 2014 hingga November 2017, di
mana semua ayam yang dipelihara di 11 peternakan adalah ayam yang digembalakan. Total
sampel yang terkumpul sebanyak 1690 sampel yang terdiri dari 629 sampel feses, 625
sampel tanah, 235 sampel WCR-P, 230 sampel WCR-F, dan 206 sampel ceca. Lima jenis
sampel dikumpulkan dari setiap flok untuk enumerasi E. coli: (i) feses, (ii) tanah padang
rumput, (iii) pembilasan seluruh karkas langsung setelah diproses (WCR-P), (iv) produk akhir
pembilasan karkas utuh setelah waktu pendinginan dan penyimpanan (WCR-F), dan (v)
sampel ceca dikumpulkan selama pemrosesan dari masing-masing tambak. Kotoran dan
sampel tanah diambil tiga kali sepanjang siklus hidup kawanan: (i) dalam beberapa hari
setelah ditempatkan di padang rumput (16–47 hari), (ii) di tengah waktu mereka di padang
rumput (36–69 hari). umur), dan (iii) pada hari flok diproses (umur 55-97 hari). Jika sebuah
peternakan multi guna (yaitu, mengandung babi, sapi, atau lapisan padang rumput, selain
ayam pedaging), sampel kotoran dan tanah dikumpulkan dari area di mana hewan-hewan ini
2
Mikrobiologi Pangan 108 (2022) 104092
tinggal pada saat pengambilan sampel.
Pada setiap hari sampling, sampel diambil dari area tempat tinggal ayam. Setiap lokasi
pengambilan sampel dibagi menjadi lima bagian, dengan subsampel dikumpulkan dari setiap
bagian dan subsampel kemudian dikumpulkan. Pengambilan sampel feses dilakukan dengan
cara mengambil sampel feses segar di lokasi pengambilan sampel. Pengambilan sampel
tanah dilakukan dengan menyendok humus (kira-kira 0–7 cm dari permukaan) ke dalam
kantong steril. Sendok steril digunakan untuk setiap sampel, dan sendok serta sarung tangan
diganti setelah setiap sampel. Semua sampel yang dikumpulkan memiliki berat setidaknya
25 g. Sampel ditempatkan di atas es dan segera dipindahkan ke laboratorium untuk diproses.
Selama hari pemrosesan on-farm, sampel bilasan ceca dan karkas dikumpulkan. Setelah
pengeluaran isi, kantung cecal dari lima bangkai dikeluarkan dan ditempatkan ke dalam satu
kantong pengambilan sampel untuk membuat sampel yang terkumpul. Sebanyak lima sampel
dikumpulkan (n = 5) telah dibuat. Sarung tangan dan gunting diganti di antara setiap sampel
yang dikumpulkan. Untuk sampel WCR-P dan WCR-F, 25 karkas diambil sampelnya setelah
pemrosesan, pengemasan, dan penyimpanan dingin karkas sesuai dengan praktik yang
diikuti oleh masing-masing peternakan. Setiap bangkai ditempatkan dalam kantong sampel
steril individu.
Bangkai dibilas dengan 100 mL 10 mM phosphate-buffered saline (PBS) dan kantong dikocok
dengan kuat. Bilasan seluruh karkas dari 5 karkas digabungkan menjadi 1 sampel gabungan,
menghasilkan total 5 sampel gabungan (n = 25). Bangkai kemudian dikembalikan ke
pengolah untuk dikemas, disimpan, dan didistribusikan dengan cara yang sesuai untuk
peternakan tersebut.
2.2. Pencacahan budaya dan isolasi
2.2.1. Salmonella
Metode isolasi budaya diadaptasi dari Rothrock et al.
(2016). Secara singkat, untuk pra-pengayaan, homogenat yang telah disaring tetap berada
di dalam kantong-kantong yang disaring dan diinkubasi semalaman pada suhu 35 ÿC. Dua
kaldu pengayaan yang berbeda digunakan untuk mengisolasi Salmonella
dari sampel lingkungan ini: kaldu tetrathionate (TT; Becton-Dickinson, Sparks, MD) dan
media Rappaport-Vassiliadis (RV; Becton Dickinson). Pra-pengayaan 0,5 mL dipindahkan ke
dalam 9,5 mL TT dan 0,1 mL pra-pengayaan dipindahkan ke dalam 9,9 mL RV. Setelah
inkubasi semalaman pada suhu 42 ÿC di kedua kaldu pengayaan, satu loop penuh (10 ÿL)
dari setiap kaldu pengayaan digoreskan pada dua media diferensial yang berbeda: sulfa
hijau cemerlang dengan agar novobiocin (BGS; Becton Dickinson) dan xylose lysine tergitol-4
(XLT -4; Becton Dickinson) agar. Pelat ini diinkubasi semalaman pada suhu 35 ÿC, dan dari
setiap pelat, tiga koloni mirip Salmo nella per subsampel dipilih dan dikonfirmasi menggunakan
agar besi tiga gula (TSI; Becton-Dickinson) dan fermentasi agar besi lisin (LIA; Becton-
Dickinson ) menggunakan masa inkubasi 18–24 jam pada suhu 35 ÿC. Konfirmasi akhir isolat
TSI/LIA yang dicurigai dilakukan dengan menggunakan aglutinasi antiserum polivalen
Salmonella O (Becton-Dickinson), menggunakan spesifikasi pabrik.
2.2.2. Sampel Campylobacter
disiapkan seperti yang dijelaskan sebelumnya oleh Rothrock dan Locatelli (2019). Secara
singkat, 3 g dari masing-masing subsampel digabungkan dalam kantong perut yang disaring
(Seward Laboratory Systems, Inc., Davie, FL) dan diencerkan 1: 3 dengan 10 mM phosphate
buffered saline (PBS) dan dihomogenkan selama 1 menit. Selanjutnya, 100 µL sampel yang
telah dihomogenkan dilapiskan pada agar Campy-Cefex dan diinkubasi pada suhu 42 ± 1 ÿC
dalam kondisi mikroaerofilik (85% N2, 10% CO2, 5% O2) selama 36–48 jam (Stern et al.,
1992).
Koloni Campylobacter diduga dihitung untuk setiap cawan, dan hingga 5 koloni yang dicurigai
dipindahkan ke agar Brucella ditambah dengan 10% darah kuda yang dilisiskan untuk
konfirmasi dan diinkubasi. Untuk tujuan pengembangan model, sampel diklasifikasikan
sebagai positif jika koloni yang dapat dihitung ditemukan selama pelapisan Campy-Cefex.
2.2.3. Listeria Tiga
g sampel ditambahkan ke dalam 9 mL buffered peptone water (BPW; Acumedia, Lansing,
MI) dalam kantong stomacher yang disaring dan dikocok dengan kuat selama 30 detik.
Kantong-kantong ini diinkubasi semalaman pada suhu 35 ÿC untuk dijadikan sebagai pra-
pengayaan. Setelah pra-pengayaan, primer
Machine Translated by Google

X. Xu et al. Mikrobiologi Pangan 108 (2022) 104092

pengayaan dibuat di University of Vermont Modified Listeria Enrichment Broth
(UVM; Remel, Lenexa, KS) dan pengayaan sekunder dilakukan di Fraser Broth
(FB) (Oxoid CM0895, Basingstoke, UK).
Pengayaan primer dan sekunder membutuhkan inkubasi semalaman pada suhu
30 ÿC. Satu loop penuh (~ 10 ÿL) pengayaan FB digoreskan ke agar selektif Listeria
(LSA; Oxoid CM0856, Basingstoke, UK) untuk isolasi Listeria spp. koloni. Pelat ini
diinkubasi semalaman pada suhu 30 ÿC.
3.1. Tes independensi antara Campylobacter, Salmonella, dan Listeria
Nilai p dari ketiga pasang uji independensi untuk kelima jenis sampel ditunjukkan
pada Tabel 2. Untuk pasangan Campylobacter dan Salmonella, nilai p uji eksak
Fisher untuk sampel feses dan tanah kurang dari 0,05, yang menunjukkan bahwa
kehadiran Campylobacter dan Salmonella terkait. Nilai p dari pasangan Salmonella
dan Listeria lebih besar dari 0,05 untuk semua jenis sampel mengharapkan sampel
WCR-F, dari mana masuk akal untuk menyimpulkan bahwa korelasi antara Salmo

2.2.4. E. coli
Recovery E. coli dilakukan dengan menyebarkan 1 mL hogenat ke Petrifilm E.
coli/Coliform Count Plates (3M) dan diinkubasi semalaman pada suhu 37 ÿC.
Koloni biru dengan indikasi produksi gas terkait E. coli diidentifikasi, dan hingga
lima koloni per sampel diisolasi dan digunakan untuk karakterisasi lebih lanjut.
nella dan Listeria lemah di sebagian besar jenis sampel. Untuk pasangan
Campylobacter dan Listeria, nilai-p kurang dari 0,05 untuk sampel tanah, WCR-P,
dan ceca menunjukkan bahwa keberadaan Campylobacter dan Listeria saling
bergantung satu sama lain dalam jenis sampel ini.

3.2. Model regresi logistik untuk keberadaan patogen oleh populasi E. coli untuk
setiap jenis sampel
2.3. Analisis statistik

Regresi logistik digunakan untuk memprediksi probabilitas kehadiran

Semua analisis statistik dilakukan dalam R (Versi 3.4.0; Yayasan R untuk
Campylobacter, Salmonella, dan Listeria berdasarkan populasi E. coli . Koefisien
Komputasi Statistik, Wina, Austria). Uji eksak Fisher digunakan untuk menguji
intersep dan kemiringan masing-masing jenis sampel dirangkum dalam Tabel 3–5
independensi antara keberadaan Salmo nella dan Campylobacter, Salmonella dan
untuk Campylobacter, Salmonella, dan Listeria .
Listeria, serta Listeria dan Campylobacter. Hipotesis nol dalam setiap kasus adalah
Nilai p kemiringan sampel WCR-F dan ceca lebih besar dari 0,05 menunjukkan
bahwa dua gen patogen muncul secara independen satu sama lain, sedangkan
bahwa peningkatan konsentrasi E. coli tidak mempengaruhi keberadaan
alternatifnya adalah bahwa kehadiran satu mempengaruhi keberadaan yang lain.
Campylobacter secara signifikan pada kedua jenis sampel tersebut (Tabel 3).
Hasil dengan nilai p kurang dari 0,05 dianggap signifikan secara statistik. Pada
Dalam memprediksi probabilitas kehadiran Salmonella , populasi E. coli secara
penelitian ini populasi E. coli dalam log10 CFU/g digunakan sebagai variabel
signifikan mempengaruhi probabilitas prediksi sampel tanah dan WCR-P (Tabel 4;
prediktor. Ada dan tidak adanya (±) Salmonella, Campylobacter, dan Listeria
p = 0,0011 dan p = 0,0157). Untuk Listeria, nilai-p kemiringan tanah, WCR-P, dan
merupakan variabel respon. Data jumlah E. coli disesuaikan dengan model regresi
WCR-F kurang dari 0,05, yang mengindikasikan adanya pengaruh yang signifikan
logistik menggunakan prevalensi Salmonella, Campylobacter, dan Listeria , sebagai
dari konsentrasi E. coli terhadap probabilitas keberadaan Listeria (Tabel 5). Selain
respon dari jenis sampel yang berbeda. Model regresi logistik ditunjukkan seperti
itu, nilai-p uji Hosmer dan Lemeshow goodness of fit (GOF) disajikan pada Tabel 3–
di bawah ini:
5.
Secara keseluruhan, model regresi logistik dinilai memadai, dengan nilai p kurang
cocok lebih besar dari 0,05. Uji GOF model Salmonella untuk sampel tanah kurang
p log( ) = ÿ0 + ÿ1*E. populasi E.coli 1 ÿ p (1)
dari 0,05 menunjukkan bahwa model tidak sesuai.
Semua model lain menunjukkan kecocokan yang baik.
di mana p adalah probabilitas yang diprediksi untuk mengidentifikasi masing-masing
Salmonella, Campylobacter, dan Listeria ; ÿ0 adalah koefisien intersep, ÿ1 adalah
3.3. Probabilitas prediksi kehadiran Campylobacter, Salmonella, dan Listeria
kemiringan per unit peningkatan populasi E. coli .
berdasarkan populasi E. coli

3. Hasil
Probabilitas prediksi patogen pada rentang data diplot terhadap populasi E. coli
pada Gambar. 1–3 untuk jenis sampel yang berbeda.
Tabel 1 merangkum ukuran sampel, jenis, angka positif patogen, dan populasi
Untuk Campylobacter (Gbr. 1), peluang mengidentifikasi patogen ini di
E. coli . Tingkat positif Campylobacter berkisar antara 2,17% hingga 94,14% di
berbagai jenis sampel sedangkan tingkat positif Salmonella bervariasi antara
Tabel 2
11,48% dan 28,51%. Untuk sampel tanah, populasi E. coli berkisar antara 0 hingga
p-nilai uji independensi eksak Fisher.
8,42 log10 CFU/g dengan median 4,30 log10 CFU/g. Populasi E. coli kuantil 25%,
median, dan 75% adalah 1,15, 2,21, dan 2,99 log10 CFU/g untuk sampel WCR-P. Kotoran Tanah WCR-P WCR-F Ceca

Perlu dicatat bahwa Salmonella dan Listeria diisolasi melalui pengayaan Campylobacter vs 0,0244a 0,0048a 0,0771 0,5888 0,6602
Salmonella

sehingga mereka akan memiliki batas deteksi yang lebih tinggi daripada Campylobacter vs 0,7210 0,0007a 0,0181a 0,5892 <0,0001a
Listeria
Campylobacter, yang diukur melalui pelapisan langsung.
Salmonella vs Listeria 1.0000 0,7630 0,4785 0,0380a 0,3346

A
p-value < 0,05 menunjukkan korelasi antara patogen.

Tabel
1 Ringkasan ukuran sampel, jenis, angka positif patogen, dan populasi E. coli .

Ketik Ukuran sampel Tingkat positif dari Tingkat positif Tingkat Populasi minimum 25% populasi E. Median populasi 75% populasi E. Populasi maksimum
Campylobacter Salmonella positif dari E. coli (log10 CFU/ coli kuantil (log10 E. coli (log10 coli kuantil (log10 E. coli (log10 CFU/g)
Listeria g) CFU/g) CFU/g) CFU/g)

Kotoran 629 61,05% 15,11% 16,22% 2.70 5.70 6.45 7.37 9.57
Tanah 625 20,99% 11,48% 17,28% 0,00 2.83 4.30 5.43 8.42
WCR 235 15,74% 28,51% 10,21% 0,00 1.15 2.21 2.99 5.11
P
WCR 230 2,17% 17,83% 22,17% 0,00 0,70 1.36 2.44 6.90
F
Ceko 206 94,14% 13,11% 4,37% 0,00 4.63 5.15 5.88 8.42

3
Machine Translated by Google

X. Xu et al. Mikrobiologi Pangan 108 (2022) 104092

Tabel 3
Koefisien intersep dan kemiringan menurut jenis sampel untuk memprediksi keberadaan
Campylobacter dari E. coli.

Campylobacter

Jenis sampel Mencegat Lereng nilai-p p-nilai uji kebaikan fit

Kotoran 2.6601 ÿ 0,2522 0,0025a 0,7660

Tanah - 2.2340 0,2515 <0,0001a 0,6592 <0,0001a
WCR-P - 4,9740 0,3242 0,1828
WCR-F ÿ 4.2291 0,2276 0,4090 0,3702
Ceko 5.5128 ÿ 0,5029 0,1071 0,3405

A
p < 0,05 menunjukkan korelasi yang signifikan antara populasi E. coli dan Campylobacter.

Tabel 4
Koefisien intersep dan kemiringan menurut jenis sampel untuk memprediksi keberadaan
Salmonella dari E. coli.
Salmonella

Contoh jenis Intersep Lereng nilai-p p-nilai uji kebaikan fit

Kotoran ÿ 1,1922 ÿ 0,0551 0,5587 0,0060b

Tanah - 2.9801 0,2449 0,0011a 0,1057 0,0157a
WCR-P ÿ 0,2690 ÿ 0,3203 0,7053 0,7430 0,7036
WCR-F - 1,5958 0,0408
Gambar 2. Probabilitas prediksi Salmonella terhadap populasi E. coli .
Ceko - 2.8001 0,1719 0,4282 0,3279

A
p < 0,05 menunjukkan korelasi yang signifikan antara populasi E. coli dan
Salmonella.
B
p < 0,05 menunjukkan pemasangan model tidak ideal.

Tabel 5
Koefisien intersep dan kemiringan menurut jenis sampel untuk memprediksi keberadaan
Listeria dari E. coli.

Listeria

Jenis sampel Mencegat Lereng nilai-p p-nilai uji kebaikan fit

Kotoran - 2.6853 0,1649 0,0908 0,0773

Tanah - 2.1250 0,1326 0,0372a 0,0949 0,0002a
WCR-P - 4.3025 0,8465 0,2156 0,0039a 0,6054
WCR-F - 1,8377 0,3266 0,4537 0,5943
Ceko - 4.5157 0,2678

A
p < 0,05 menunjukkan korelasi yang signifikan antara populasi E. coli dan Listeria.

Gambar 3. Prediksi probabilitas Listeria terhadap populasi E. coli .

Gambar 1. Probabilitas prediksi Campylobacter dibandingkan populasi E. coli .
sampel feses dan ceca berturut-turut adalah 88% dan 98% pada konsentrasi
E. coli terkecil. Probabilitas prediksi kehadiran Campylobacter dalam sampel
feses dan ceca menurun dengan meningkatnya konsentrasi E. coli .
Sebaliknya, probabilitas prediksi kehadiran Campylobacter di tanah dan
sampel WCR-P meningkat seiring dengan peningkatan populasi E. coli .
Peluang mengidentifikasi keberadaan Campylobacter dalam sampel tanah
meningkat dari 10% menjadi 44% sedangkan pada sampel WCR-P
meningkat dari 0% menjadi 53%. Probabilitas prediksi kehadiran
Campylobacter dalam sampel WCR-F tetap rendah (0,01-0,04) dan tidak
berbeda dengan meningkatnya konsentrasi E. coli . Dalam memprediksi
keberadaan Salmo nella (Gbr. 2), populasi E. coli menunjukkan efek negatif
pada probabilitas feses dan sampel WCR-P. Probabilitas prediksi kehadiran
Salmonella dalam sampel WCR-P menurun dari 0,43 menjadi 0,17 seiring
dengan peningkatan populasi E. coli . Secara keseluruhan, peluang untuk
mengidentifikasi Salmonella rendah (berkisar antara 0,04 hingga 0,43) dan
tidak banyak berbeda dengan perubahan konsentrasi E. coli . Untuk Listeria (Gbr. 3), pe

4
Machine Translated by Google

X. Xu et al. Mikrobiologi Pangan 108 (2022) 104092

menemukan Listeria diamati untuk sampel WCR-P dari 1% sampai 29%.
Demikian pula, probabilitas yang diprediksi untuk mengidentifikasi Listeria meningkat
dari 0,14 menjadi 0,37 seiring peningkatan populasi E. coli dalam sampel WCR-F.
Secara umum, kemungkinan menemukan Listeria rendah (0,01–0,37).
4. Diskusi
4.1. Korelasi antara Campylobacter, Salmonella, dan Listeria
Korelasi antara Campylobacter, Salmonella, dan Listeria berbeda berdasarkan
jenis sampel. Untuk sampel feses dan tanah, keberadaan Campylobacter berhubungan
secara signifikan dengan keberadaan Sal monella yang menunjukkan bahwa
Campylobacter dapat digunakan sebagai mikroorganisme indikator pada sampel
tersebut. Untuk sampel WCR-F, keberadaan Campylobacter secara statistik tidak
bergantung pada keberadaan Salmo nella. Hasil serupa telah dilaporkan menunjukkan
tidak ada korelasi yang signifikan antara kedua patogen ini (Hue et al., 2011;
Rasschaert et al., 2007).
dan Salmonella. Konsentrasi rata-rata E. coli dari sampel Salmonella-negatif dan
sampel Salmonella-positif tidak berbeda secara signifikan, menunjukkan E. coli
mungkin bukan indikator Salmonella yang baik.
Sebaliknya, populasi E. coli menunjukkan dampak yang signifikan terhadap
keberadaan Salmonella, dengan prediksi probabilitas kehadiran Salmonella menurun
seiring dengan peningkatan populasi E. coli untuk sampel WCR-P. Demikian pula,
Williams dan Ebel (2014) melaporkan korelasi yang lemah namun signifikan antara
Salmonella dan E. coli pada bilasan karkas ayam pedaging. Dalam sebuah penelitian
yang dilakukan di China, para peneliti menguji unggas segar, dingin, dan beku untuk
konsentrasi Salmonella dan E. coli dalam log10 CFU/g. Median populasi E. coli
sampel negatif Salmonella dan sampel positif Salmonella tidak berbeda nyata antara
unggas dingin dan beku (Li et al., 2019). Dalam penelitian kami, hasil serupa diamati
untuk sampel WCR-F, dengan variasi konsentrasi E. coli tidak secara signifikan
mempengaruhi probabilitas Salmonella yang diprediksi.
kehadiran.

4.4. E. coli sebagai organisme indikator untuk prediksi keberadaan Listeria

4.2. E. coli sebagai organisme indikator untuk prediksi keberadaan Campylobacter

Geylan dkk. (2008) membahas hubungan antara Listeria monocytogenes dan
faktor fisiokimia serta organisme indikator dan menemukan bahwa Enterobacteriaceae
berasosiasi positif dengan L. monocytogenes pada daging ayam. Studi kami
Dalam sebuah penelitian yang dilakukan di rumah pemotongan hewan Italia,
menunjukkan korelasi positif yang lemah tetapi signifikan antara populasi E. coli dan
populasi Campylobacter ditemukan meningkat rata-rata sebesar 0,23 dan 0,65 log10
kemungkinan menemukan Listeria untuk kelima jenis sampel, yang menunjukkan
CFU/g untuk setiap penambahan jumlah log E. coli pada post evisceration dan post-
potensi penggunaan E. coli sebagai indikator keberadaan Listeria . Namun, hasil yang
chilling untuk sampel broiler (Roc cato et al., 2018). Kecenderungan serupa diamati
bertentangan telah dilaporkan: tidak ada korelasi yang signifikan antara E. coli generik
dalam data kami yang menunjukkan peningkatan drastis prediksi probabilitas kehadiran
dan L. monocytogenes yang terdeteksi di kolam irigasi (Gu et al., 2020). Secara
Campylobacter dalam sampel WCR-P karena konsentrasi E. coli meningkat.
umum, hubungan antara E. coli dan Listeria secara biologis lemah dan diperlukan
Sebaliknya, probabilitas yang diperkirakan untuk menemukan Campylobacter dalam
lebih banyak bukti untuk membuktikan hubungan tersebut.
sampel WCR-F rendah dan tidak dipengaruhi secara signifikan oleh populasi E. coli ,
sedangkan peningkatan tajam populasi Campylobacter diamati pada langkah akhir
pemrosesan oleh Roccato et al. (2018). Pacholewicz dkk. (2015) membahas bahwa
konsentrasi Campylobacter menurun setelah scalding dan tetap sama setelah 5. Kesimpulan
pencabutan, sedangkan populasi meningkat setelah pengeluaran jerohan dan menurun
setelah pendinginan; namun, pola fluktuasi konsentrasi Campylobacter selama
Studi ini mengevaluasi potensi penggunaan E. coli sebagai organisme indikator
pemrosesan unggas bergantung pada rumah pemotongan. Demikian pula, Belluco et
untuk patogen bawaan makanan di peternakan unggas yang digembalakan. Model
al. (2016) dan Guerin et al. (2010) melaporkan bahwa variasi populasi E. coli dan
regresi logistik dihasilkan untuk menggambarkan hubungan antara E. coli dan patogen
keberadaan Campylobacter di sepanjang jalur pengolahan mungkin spesifik untuk
seperti Campylobacter, Salmonella, dan Listeria. Sampel WCR-P paling berguna untuk
setiap RPH. Duffy et al. (2014) mempresentasikan korelasi yang kuat antara
memperkirakan prevalensi bakteri Campylo, Salmonella, dan Listeria, sedangkan
konsentrasi Campylobacter dan konsentrasi E. coli di sepanjang jalur pemrosesan.
sampel WCR-F menunjukkan lebih sedikit hubungan antara E. coli dan ketiga patogen
Sebaliknya, Williams dan Ebel (2014) melaporkan korelasi yang lemah namun
tersebut. Secara umum, korelasi antara E. coli dan Listeria lemah pada sampel feses,
signifikan antara Campylobacter dan E. coli pada tahap re-hang. Variasi ini sebagian
tanah, dan ceca. Selain itu, ditemukan korelasi negatif yang signifikan antara E. coli
dapat dijelaskan oleh variasi flok dan praktik kebersihan dan manajemen yang
dan Campylobacter dalam sampel feses.
berbeda. Dalam sebuah penelitian di Belgia, median populasi E. coli dengan dan
tanpa Campylobacter berbeda secara signifikan pada fillet broiler, daging olahan, dan
karkas lapisan tetapi tidak signifikan pada karkas broiler (Ghafir et al., 2008).
Sumber pendanaan

Data kami menunjukkan bahwa konsentrasi E. coli tidak memiliki pengaruh yang
signifikan dalam memprediksi Campylobacter untuk sampel WCR-F, yang menunjukkan
bahwa pemrosesan lebih lanjut (pengirisan dan penggilingan) bangkai ayam pedaging
berpotensi meningkatkan kemungkinan memperkenalkan Campylobacter.
4.3. E. coli sebagai organisme indikator untuk prediksi keberadaan Salmonella
Chang (2000) menguji 27 bangkai broiler mentah yang dibeli dari pasar super di
Korea dan menemukan bahwa 7 dari 29 (25,9%) dinyatakan positif mengandung
Salmonella . Untuk data kami, probabilitas yang diprediksi untuk menemukan
Salmonella untuk sampel WCR-F tidak berbeda secara signifikan pada rentang
populasi E. coli yang diamati, hanya meningkat dari 16,8% menjadi 19,9% pada
seluruh rentang. Sebagai perbandingan, Hue et al. (2011) melaporkan bahwa
prevalensi Salmonella adalah 7,5% untuk karkas ayam pedaging setelah didinginkan
di rumah pemotongan hewan Perancis, yang menunjukkan bahwa deteksi Salmonella
pada produk akhir ayam pedaging relatif rendah. Jimenez dkk. (2002) menguji bangkai
ayam pedaging setelah pengeluaran isi untuk konsentrasi E. coli
Investigasi ini didukung oleh Agricultural Research Service, USDA CRIS Project
“Reduction of Invasive Salmonella enterica in Poultry through Genomics, Phenomics
and Field Investigations of Small Multi-Species Farm Environments” #6040-32000-011-00-
D.
Deklarasi kepentingan bersaing
Para penulis menyatakan bahwa mereka tidak memiliki kepentingan keuangan
yang bersaing atau hubungan pribadi yang dapat mempengaruhi pekerjaan yang
dilaporkan dalam makalah ini.
Pengakuan
Para penulis berterima kasih kepada Agricultural Research Service, USDA CRIS
Projects untuk menyediakan data yang memungkinkan pekerjaan ini. Penulis juga
ingin berterima kasih kepada Laura Lee Rutherford, Cheryl Gresham-Pearson, Tori
McIntosh dan Aude Locatelli atas bantuannya dalam pengambilan sampel dan deteksi
Campylobacter .

5
Machine Translated by Google

X. Xu et al.
Mikrobiologi Pangan 108 (2022) 104092

Referensi pasar di Cina. Kontrol Makanan 104, 99–104. https://doi.org/10.1016/j.

foodcont.2019.04.037.
Meng, J., LeJeune, JT, Zhao, T., Doyle, MP, 2012. Enterohemorrhagic Escherichia coli.
Belluco, S., Barco, L., Roccato, A., Ricci, A., 2016. Escherichia coli dan Enterobacteriaceae mengandalkan
Dalam: Michael, RLB, Doyle, P. (Eds.), Food Microbiology: Fundamentals and Frontiers,
bangkai unggas di sepanjang garis pemotongan: tinjauan sistematis dan analisis meta. Kontrol
edisi keempat, hlm. 287–309.
Makanan 60, 269–280. https://doi.org/10.1016/j. foodcont.2015.07.033.
Motlagh, AM, Yang, Z., 2019. Deteksi dan terjadinya organisme indikator dan patogen. Lingkungan
Air. Res. 91 (10), 1402–1408. https://doi.org/10.1002/ wer.1238.
Bonacorsi, S., Bingen, E., 2005. Epidemiologi molekuler penyebab Escherichia coli
meningitis neonatus. Int. J.Med. Mikrobiol. 295 (6–7), 373–381. https://doi.org/10.1016/
Nauta, M., Barfod, K., Hald, T., Sorensen, AH, Emborg, HD, Aabo, S., 2013. Prediksi kontaminasi karkas
j.ijmm.2005.07.011 .
Salmonella dengan analisis kuantitatif komparatif E. coli dan Salmonella selama penyembelihan babi.
Borrusso, PA, Quinlan, JJ, 2017. Prevalensi patogen dan organisme indikator di dapur rumah dan
Int. J. Makanan Mikrobiol. 166 (2), 231–237. https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2013.07.014.
korelasinya dengan praktik dan kondisi penanganan makanan yang tidak aman.
J. Makanan Melindungi. 80 (4), 590–597. https://doi.org/10.4315/0362-028X.JFP-16-354.
NRCSMC, 1985. Pemilihan Organisme Indikator dan Agen Sebagai Komponen Kriteria
Busta, FF, Suslow, TV, Parish, ME, Beuchat, LR, Farber, JN, Garrett, EH, Harris, L.
Mikrobiologi. https://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK216669/.
J., 2003. Penggunaan indikator dan mikroorganisme pengganti untuk evaluasi patogen pada produk
O'Bryan, CA, Crandall, P., Jaroni, D., Ricke, SC, Gibson, KE, 2015. Penilaian muatan nitrogen dan
segar dan potongan segar. Komp. Pendeta Sci Makanan. Keamanan Makanan. 2, 179–185.
fosfor yang ada di lingkungan yang dipengaruhi oleh operasi pemrosesan unggas alternatif yang
digunakan dalam produksi unggas yang dipelihara di padang rumput. Memperbarui.
CDC, 2019. Pusat Pengendalian dan Pencegahan Penyakit. Laporan Terpilih
Pertanian. Sistem Makanan. 32 (1), 33–42. https://doi.org/10.1017/s1742170515000514.
Investigasi Wabah Campylobacter. Diakses pada 12 Mei 2020 dari. https://www .cdc.gov/
Pacholewicz, E., Swart, A., Schipper, M., Gortemaker, BG, Wagenaar, JA, Havelaar, A.
campylobacter/outbreaks/outbreaks.html.
H., Lipman, LJ, 2015. Perbandingan fluktuasi konsentrasi Campylobacter dan Escherichia
Chang, YH, 2000. Prevalensi Salmonella spp. di ayam pedaging dan kulit telur di
coli pada karkas ayam broiler selama pengolahan di dua RPH. Int. J. Makanan Mikrobiol. 205, 119–
Korea. J. Makanan Melindungi. 63 (5), 655–658.
127. https://doi.org/10.1016/j. ijfoodmicro.2015.04.006.
Duffy, LL, Blackall, PJ, Cobbold, RN, Fegan, N., 2014. Efek kuantitatif dari operasi in-line pada
Campylobacter dan Escherichia coli melalui dua pabrik pengolahan broiler Australia. Int. J. Makanan
Rasschaert, G., Houf, K., Van Hende, J., De Zutter, L., 2007. Investigasi terhadap
Mikrobiol. 188, 128–134. https://doi.org/10.1016/j. ijfoodmicro.2014.07.024.
kolonisasi bersamaan dengan Campylobacter dan Salmonella dalam kawanan unggas dan
penilaian situs pengambilan sampel untuk penentuan status saat pemotongan. Dokter hewan.
Gerba, CP, 2009. Indikator mikroorganisme. Dalam: Mikrobiologi Lingkungan,
Mikrobiol. 123 (1–3), 104–109. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2007.03.011.
hlm. 485–499.
Roccato, A., Mancin, M., Barco, L., Antonello, K., Cocola, F., Ricci, A., 2018. Kegunaan bakteri indikator
Geylan, ZG, Demirkaya, AK, Adiguzel, G., 2008. Insiden Listeria Monocytogenes pada daging ayam
sebagai penanda potensial kontaminasi Campylobacter pada bangkai ayam pedaging. Int. J.
eceran dan membangun hubungan dengan beberapa bakteri dengan regresi logistik. Kualifikasi
Makanan Mikrobiol. 276, 63–70. https://doi.org/10.1016/j. ijfoodmicro.2018.04.003.
Makanan J. 31 (1), 121–130.
Ghafir, Y., China, B., Dierick, K., De Zutter, L., Daube, G., 2008. Indikator kebersihan
Rodriguez-Bano, J., Picon, E., Gijon, P., Hernandez, JR, Cisneros, JM, Pena, C.,
mikroorganisme untuk patogen terpilih pada daging sapi, babi, dan unggas di Belgia.
Almela, M., Almirante, B., Pemanggang, F., Colomina, J., Molinos, S., Oliver, A., Fernandez
J. Makanan Melindungi. 71 (1), 35–45. https://doi.org/10.4315/0362-028x-71.1.35.
Mazarrasa, C., Navarro, G., Coloma, A., Lopez-Cerero, L., Pascual, A., 2010. Faktor risiko dan
Emas, CE, Rothrock Jr., MJ, Mishra, A., 2019a. Perbandingan antara metode random forest dan gradient
prognosis infeksi aliran darah nosokomial yang disebabkan oleh Escherichia coli penghasil beta-
boosting machine untuk memprediksi Listeria spp. prevalensi di lingkungan peternakan unggas
laktamase spektrum luas . J.Clin. Mikrobiol. 48(5), 1726–1731. https://doi.org/10.1128/JCM.02353-09.
penggembalaan. Makanan Res. Int. 122, 47–55. https://doi.org/ 10.1016/j.foodres.2019.03.062.

Rothrock, MJ, Gibson, KE, Micciche, AC, Ricke, SC, 2019. Unggas yang digembalakan
Emas, CE, Rothrock Jr., MJ, Mishra, A., 2019b. Menggunakan variabel praktik pertanian sebagai
produksi di Amerika Serikat: strategi untuk menyeimbangkan keberlanjutan sistem dan dampak
prediktor Listeria spp. prevalensi di peternakan unggas penggembalaan. Depan. Mempertahankan.
lingkungan. Depan. Mempertahankan. Sistem Makanan. 3 https://doi.org/10.3389/
Sistem Makanan. 3 https://doi.org/10.3389/fsufs.2019.00015.
fsufs.2019.00074.
Gu, G., Strawn, LK, Ottesen, AR, Ramachandran, P., Reed, EA, Zheng, J., Boyer, RR, Rideout, SL, 2020.
Rothrock, MJ, Hiett, KL, Guard, JY, Jackson, CR, 2016. Resistensi antibiotik
Korelasi Salmonella enterica dan Listeria monocytogenes dalam air irigasi terhadap faktor lingkungan ,
pola patogen zoonosis utama dari kawanan broiler alami, bebas antibiotik, yang dipelihara di padang
indikator tinja, dan komunitas bakteri. Depan. Mikrobiol. 11, 557289 https://doi.org/10.3389/
rumput di Amerika Serikat Tenggara. J.Lingkungan. Kual. 45 (2), 593–603. https://doi.org/10.2134/
fmicb.2020.557289.
jeq2015.07.0366.
Rothrock, MJ, Locatelli, A., 2019. Pentingnya lingkungan peternakan untuk membentuk mikrobioma
Guerin, MT, Pak, C., Sargeant, JM, Waddell, L., O'Connor, AM, Wills, RW, Bailey, R.
terkait unggas di seluruh kontinum peternakan ke garpu dari kawanan broiler yang dibesarkan di
H., Byrd, JA, 2010. Perubahan Prevalensi Campylobacter Pada Karkas Ayam Selama Pengolahan:
padang rumput. Depan. Mempertahankan. Sistem Makanan. 3 https://doi.org/10.3389/
Tinjauan Sistematis. Ilmu Unggas. 89 (5), 1070–1084. https://doi. org/10.3382/ps.2009-00213.
fsufs.2019.00048.
Scavia, G., Staffolani, M., Fisichella, S., Striano, G., Colletta, S., Ferri, G., Escher, M., Minelli, F.,
Habib, I., De Zutter, L., Van Huffel, X., Geeraerd, AH, Uyttendaele, M., 2012. Potensi Escherichia coli
Caprioli, A., 2008. Enteroaggregative Escherichia coli terkait dengan wabah gastroenteritis bawaan
sebagai indikator pengganti karkas postchill broiler dengan jumlah Campylobacter yang tinggi .
makanan. J. Med. Mikrobiol. 57 (Pt 9), 1141–1146. https://doi.org/10.1099/jmm.0.2008/001362-0.
Kontrol Makanan 25 (1), 96–100. https://doi.org/10.1016/j. foodcont.2011.10.022.

Stern, NJ, Wojton, B., Kwiatek, K., 1992. Media selektif diferensial dan es kering menghasilkan atmosfer
Hooton, TM, 2012. Praktik klinis. Infeksi saluran kemih tanpa komplikasi. N.Engl. J.
untuk pemulihan Campylobacter jejuni. J. Makanan Melindungi. 55 (7), 514–517. https://doi.org/
Dengan. 366 (11), 1028–1037. https://doi.org/10.1056/NEJMcp1104429.
10.4315/0362-028X-55.7.514.
Hue , O. , Allain , V. , Laisney , MJ , Le Bouquin , S. , Lalande , F. , Petetin , I. , Rouxel , S. , Quesne ,
Thanissery, R., Kathariou, S., Siletzky, RM, Smith, DP, 2012. Mikrobiologi karkas prechill dari galur ayam
S. , Gloaguen , PY , Picherot , M. , Santolini , J. , Bougeard , S. , Salvat , G. , Chemaly , M. ,
pedaging yang sedang dan cepat tumbuh. J.Appl.
2011. Kontaminasi Campylobacter pada Caeca dan Karkas Broiler di RPH dan Korelasinya dengan
Res Unggas. 21 (3), 623–629. https://doi.org/10.3382/japr.2012-00548.
Kontaminasi Salmonella . Mikrobiol Pangan. 28(5), 862–8 https://doi.org/10.1016/j.fm.2010.11.003.
Trimble, LM, Alali, WQ, Gibson, KE, Ricke, SC, Crandall, P., Jaroni, D., Berrang, M., Habteselassie, MY,
2013. Prevalensi dan konsentrasi Salmonella dan Campylobacter di lingkungan pengolahan ikan
Hwang, D., Rothrock Jr., MJ, Pang, H., Guo, M., Mishra, A., 2020a. Memprediksi
kecil -peternakan broiler skala besar.
Prevalensi Salmonella terkait dengan faktor meteorologi di peternakan unggas yang digembalakan
Ilmu Unggas. 92 (11), 3060–3066. https://doi.org/10.3382/ps.2013-03114.
di Amerika Serikat bagian tenggara. Sains. Lingkungan Total. 713, 136359 https://doi. org/10.1016/
Truchado, P., Hernandez, N., Gil, MI, Ivanek, R., Allende, A., 2018. Korelasi antara kadar E. coli dan
j.scitotenv.2019.136359.
keberadaan patogen bawaan makanan dalam air irigasi permukaan: pembentukan program
Hwang, D., Rothrock Jr., MJ, Pang, H., Kumar, GD, Mishra, A., 2020b. Peternakan
pengambilan sampel. Res air. 128, 226–233. https://doi.org/ 10.1016/j.watres.2017.10.041.
praktik manajemen yang mempengaruhi prevalensi Salmonella di peternakan unggas yang
digembalakan. LWT (Lebensm.-Wiss. & Technol.) 127. https://doi.org/10.1016/j. lwt.2020.109423.
Williams, MS, Ebel, ED, 2014. Memperkirakan korelasi antara konsentrasi dua spesies bakteri dengan
data pengujian mikroba tersensor. Int. J. Makanan Mikrobiol. 175, 1–5. https://doi.org/10.1016/
Jimenez, SM, Salsi, MS, Tiburzi, MC, Pirovani, ME, 2002. Perbandingan antara karkas ayam broiler
j.ijfoodmicro.2014.01.007.
dengan dan tanpa kontaminasi feses yang terlihat selama proses pemotongan pada identifikasi
Xu, X., Rothrock Jr., MJ, Mohan, A., Kumar, GD, Mishra, A., 2021. Menggunakan pertanian
bahaya Salmonella spp. J.Appl. Mikrobiol. 94 (4), 593–598.
praktik manajemen untuk memprediksi prevalensi Campylobacter di peternakan unggas yang
digembalakan. Ilmu Unggas. 100 (6), 101122 https://doi.org/10.1016/j.psj.2021.101122.
Li, Y., Pei, X., Zhang, X., Wu, L., Liu, Y., Zhou, H., Ma, G., Chen, Q., Liang, H., Yang, D., 2019. Surveilans
Kontaminasi Mikrobiologi Pada Daging Unggas Mentah Secara Eceran