Diterjemahkan dari bahasa Inggris ke bahasa Indonesia - www.onlinedoctranslator.

com

ARTIKEL ULASAN MINI

diterbitkan: 14 Juni 2013
doi: 10.3389/fpls.2013.00198

Regulasi molekuler pematangan buah

Sonia Osorio1,2*, Federico Scossa1,3dan Alisdair R. Fernie1
1Max-Planck-Institut für Molekulare Pflanzenphysiologie, Potsdam-Golm, Jerman
2Departamento de Biologia Molecular y Bioquímica, Instituto de Hortofruticultura Subtropical y Mediterránea “La Mayora”, Consejo Superior de Investigaciones
Científicas, Universidad de Málaga, Málaga, Spanyol
3Consiglio per la ricerca e la sperimentazione di agricoltura, Centro di ricerca per l'Orticoltura, Pontecagnano (Salerno), Italia

Diedit oleh: Pematangan buah adalah proses perkembangan yang sangat terkoordinasi yang
Malcolm Bennett, Universitas
bertepatan dengan pematangan biji. Proses pematangan diatur oleh ribuan gen yang
Nottingham, Inggris
mengontrol pelunakan progresif dan/atau lignifikasi lapisan pericarp, akumulasi gula,
Diperiksa oleh:
James Giovannoni, Universitas Cornell,
asam, pigmen, dan pelepasan volatil. Kunci untuk perbaikan tanaman adalah
AS pemahaman yang lebih dalam tentang proses yang mendasari pematangan buah. Pada
Graham Seymour, Universitas tomat, mutasi yang menghalangi transisi ke buah matang telah memberikan wawasan
Nottingham, Inggris
tentang peran etilen dan jaringan molekul terkait yang terlibat dalam kontrol
Carol Wagstaff, Universitas Membaca, Inggris
pematangan. Namun, peran hormon tanaman lainnya masih kurang dipahami. Dalam
* Korespondensi:
ulasan ini, kami menjelaskan bagaimana hormon tanaman, faktor transkripsi, dan
Sonia Osorio, Departamento de Biología perubahan epigenetik terkait erat untuk memberikan kontrol yang ketat terhadap
Molecular y Bioquímica, Instituto de proses pematangan.
Hortofruticultura Subtropical y
Mediterránea “La Mayora”, Consejo Kata kunci: buah klimakterik, buah non-klimakterik, hormon, pematangan, regulasi
Superior de Investigaciones Científicas,
Universidad de Málaga, Edificio I+D, 3a
Planta, Campus Teatinos, 29071 Málaga,
Spanyol

email: sosorio@uma.es

Buah merupakan ciri khas Angiospermae. Mereka terjadi hari ini
dalam berbagai bentuk dan jenis. Buah leluhur, kering dan pecah-
pecah, mungkin muncul pada awal periode Kapur; buah berdaging
muncul kemudian di Kapur atau Tersier awal (Eriksson et al., 2000).
Diversifikasi buah-buahan dari bentuk dehiscent kering ke buah
berdaging atau berry, berkorelasi dengan munculnya vertebrata,
agen utama penyebaran benih (Knapp, 2002). Pematangan buah
adalah proses perkembangan yang kompleks dan sangat
terkoordinasi. Pada buah-buahan berdaging, pematangan
menghasilkan produksi pericarp yang lezat, beraroma, dan lunak yang
menarik hewan dan memfasilitasi penyebaran benih (Giovannoni,
2001). Selain melunak, buah biasanya menunjukkan peningkatan
akumulasi gula, asam, pigmen, dan volatil yang meningkatkan minat
dan kelezatan hewan. Selain itu, buah-buahan merupakan sumber
penting dari makanan tambahan, menyediakan mineral, vitamin,
serat, dan antioksidan bagi manusia. Dari sudut pandang agronomi,
nilai gizi, rasa, kualitas pengolahan, dan umur simpan menentukan
kualitas buah.
Perubahan utama yang terkait dengan pematangan meliputi
warna (hilangnya warna hijau dan peningkatan pigmen non-
fotosintetik yang bervariasi tergantung pada spesies dan kultivar),
ketegasan (pelunakan oleh aktivitas degradasi dinding sel dan
perubahan sifat kutikula), rasa (peningkatan gula dan penurunan
asam organik), dan rasa (produksi senyawa volatil yang memberikan
aroma khas).
Alat analisis yang memungkinkan fenotip komprehensif pada
tingkat transkriptom (Alba et al., 2005;Vriezen et al., 2008;Matas
dkk., 2011;Rohrmann et al., 2011), proteom (Lee et al., 2004; Rose
et al., 2004;Saravanan dan Rose, 2004), dan metabolisme
(Fait dkk., 2008;Lombardo dkk., 2011) memfasilitasi gambaran
jaringan metabolisme (Carrari et al., 2006;Deluc et al., 2007;
Grimplet dkk., 2007;Enfissi dkk., 2010;Zamboni dkk., 2010; Osorio
et al., 2011,2012;Rohrmann et al., 2011;Lee dkk., 2012; Pan et al.,
2013); sementara analisis jaringan mulai menghasilkan
pemahaman rinci tentang regulasi sistem yang mendasari
pengembangan buah.
PERATURAN HORMON DAN TRANSKRIPSI SELAMA
PEMASANGAN
Buah-buahan umumnya diklasifikasikan menjadi dua kelompok
fisiologis, klimakterik dan non-klimakterik, menurut aktivitas
pernapasan dan profil biosintesis etilen terkait selama pematangan.
Sintesis etilen dalam buah-buahan klimakterik seperti tomat, apel, dan
pisang, sangat penting untuk pematangan buah normal dan
menghalangi sintesis atau persepsi hormon ini mencegah
pematangan (Hamilton dkk., 1990;Oeller dkk., 1991;Rottmann dkk.,
1991; Barry dkk., 1996).
Upaya untuk mengungkap regulasi transkripsi yang mendasari
pengembangan karpel dan buah pertama kali difokuskan pada silika
kering dari tanaman model.Arabidopsis(Liljegren et al., 2000;Dinnny et
al., 2005). Studi ini mengklarifikasi peran beberapa faktor transkripsi
kotak MADS dalam spesifikasi jaringan dan mekanisme dehiscence. Di
antaranya, yang berlebihan tahan pecah1/2 gen (SHP, anggotaAGAMA
subfamili) menentukan identitas margin katup dalam silique: ketika
bermutasi, buah menjadi tidak pecah. Namun, terlepas dari
perbedaan anatomi yang mencolok antara buah kering dan
berdaging, penelitian selanjutnya, terutama berfokus pada tomat,
telah menunjukkan keterlibatannya

www.frontiersin.org Juni 2013 | Jilid 4 | Pasal 198 |1

Osorio dkk.
dalam regulasi pematangan beberapa ortolog dari gen kotak
MADS yang sebelumnya dicirikan dalamArabidopsis(Pnueli et al.,
1994; Itkin et al., 2009;Vrebalov dkk., 2009;Giménez dkk., 2010;
Bemer dkk., 2012). Sekarang jelas bahwa bagian dari jaringan
regulasi yang mendasari perkembangan buah telah dilestarikan
selama evolusi buah berdaging (Smaczniak dkk., 2012;Seymour
dkk., 2013).
Sejumlah kemajuan penting dalam pemahaman kita tentang
mekanisme yang mengatur pematangan juga berasal dari
karakterisasi mutan tomat monogenik, termasuk penghambat
pematangan (rin), tidak matang (juga bukan), tidak berwarna tidak
matang(Cnr), hijau-matang (gr), daging hijau (gf), pigmen tinggi 1 (hp1
), pigmen tinggi 2 (hp2), dan tidak pernah matang (tidak;Lanahan et
al., 1994;Mustili dkk., 1999;Vrebalov dkk., 2002;Liu dkk., 2004;Barry
dan Giovannoni, 2006;Manning dkk., 2006;Barry dkk., 2008). Iturin
mutan mengkodekan protein kotak MADS yang dihapus sebagian dari
klad SEPALLATA (SEP4;Hileman dkk., 2006), sedangkanCnradalah
perubahan epigenetik yang mengubah metilasi promotor protein
pengikat promotor SQUAMOSA (SPB). NOR adalah anggota keluarga
faktor transkripsi domain NAC (Giovannoni, 2007). Sebuah studi baru-
baru ini di mana transkriptom, proteom, dan analisis metabolit yang
ditargetkan digabungkan selama pengembangan dan pematangan
juga bukandanrinmutan, telah membantu memperbaiki ekspresi gen
hilir yang diatur etilen dan menambah pengetahuan kita tentang
peran hormon ini dalam regulasi protein dan metabolit dalam
pematangan tomat (Osorio et al., 2011). Data ini mendukung
pandangan bahwajuga bukandanrinbertindak bersama-sama dalam
kaskade untuk mengontrol pematangan (Giovannoni dkk., 1995;
Thompson dkk., 1999) dan juga menyarankan bahwajuga bukan
memiliki efek yang lebih global pada ekspresi gen terkait etilen/
pematangan daripadarin, yang menunjukkan bahwajuga bukan
kemungkinan beroperasi di hulurin. Baru-baru ini, dengan
menggunakan pendekatan gabungan berdasarkan imunopresipitasi
kromatin dan analisis transkriptom, ditemukan bukti bahwa RIN
berinteraksi dengan promotor lebih dari 200 gen, memodulasi
ekspresi targetnya melalui aktivasi atau represi. Gen target RIN adalah
pengatur utama kontrol pematangan, sepertiCNRdanJUGA BUKAN,
atau milik (Martel dkk., 2011) ke jalur terkenal yang aktif selama
transisi dari buah hijau ke matang (misalnya, akumulasi karotenoid,
pemecahan klorofil, sintesis dan persepsi etilen;Fujisawa dkk., 2013).
Buah-buahan seperti stroberi, jeruk, dan anggur telah
diklasifikasikan sebagai non-klimakterik, berdasarkan kurangnya
ledakan pernapasan dan produksi endogen etilen yang rendah
dibandingkan dengan buah-buahan klimakterik standar (Perkins-
Veazie, 1995). Pada buah lada, beberapa kultivar tampaknya tidak
sensitif terhadap etilen, sementara kultivar lada lainnya yang diberi
etilen eksogen mampu merangsang ekspresi gen spesifik
pematangan (Armitage, 1989;Ferrarese et al., 1995;Harpster dkk.,
1997;El-Kereamy et al., 2003).
Pada stroberi, yang telah muncul sebagai model utama
pematangan buah nonklimakterik, etilen relatif tinggi pada buah
hijau, menurun pada buah putih, dan akhirnya meningkat lagi pada
tahap pematangan merah (Perkins-Veazie et al., 1996;Iannetta dkk.,
2006). Menariknya, peningkatan terakhir ini disertai dengan
peningkatan laju respirasi yang menyerupai yang terjadi pada buah
klimakterik pada awal pematangan (Iannetta dkk., 2006). Untuk lebih
memahami fungsi etilen selama pematangan stroberi,
Perbatasan dalam Ilmu Tumbuhan|Biologi Sistem Tumbuhan
Peraturan pematangan buah
pendekatan yang berbeda telah digunakan. Aplikasi eksternal etilen
menyebabkan down-regulation dari beberapa gen yang berhubungan
dengan dinding sel, seperti -galactosidase, pektin methylesterase,
atau -xylosidase (Trainotti dkk., 2001;Castillejo dkk., 2004;Bustamante
et al., 2009), sedangkan ekspresi gen lain seperti expansin, FaEXP2(
Civello et al., 1999) tidak sensitif terhadap etilen. Studi terbaru pada
tingkat transkriptomik dan metabolisme dalam buah stroberi
transgenik dengan penurunan sensitivitas etilen menunjukkan bahwa
tindakan etilen diperlukan untuk perkembangan buah normal,
bertindak berbeda di dua bagian buah stroberi, achenes dan wadah
(Merchante et al., data tidak dipublikasikan). Hasil ini menunjukkan
bahwa, meskipun tidak relevan seperti pada buah klimakterik, etilen
tetap berperan dalam pematangan buah stroberi.
Studi transkriptom dan metabolom komparatif baru-baru ini
selama proses pematangan buah klimakterik dan nonklimakterik
(masing-masing tomat dan lada) menunjukkan bahwa kedua
spesies memiliki komponen pensinyalan yang dimediasi etilen
yang serupa. Pada lada, regulasi gen-gen ini jelas berbeda dan
mungkin mencerminkan sensitivitas etilen yang berubah atau
regulator selain etilen daripada tomat (Osorio dkk., 2012).
Berbeda dengan situasi yang dijelaskan dalam tomat, gen
biosintesis etilen, asam aminosiklopropana-1-karboksilat (ACC)
sintase, dan ACC oksidase, tidak diinduksi dalam lada. Namun,
gen di hilir persepsi etilen, seperti gen terkait dinding sel, faktor
respons etilen 3 (ERF3), dan gen biosintesis karotenoid, diatur ke
atas selama pematangan buah lada (Osorio dkk., 2012). Gen lain
yang umumnya diatur antara buah klimakterik dan non-
klimakterik telah dijelaskan. Dalam stroberi, aSEPALLATAgen (
SEP1/2; MADS-box) diperlukan untuk perkembangan dan
pematangan normal (Seymour dkk., 2011). Demikian pula pada
pisang yang tergolong buah klimakterik, kotak MADS SEP3gen
juga menampilkan ekspresi terkait pematangan (Elitzur dkk., 2010
). Dalam apel,MADS2ekspresi gen juga dikaitkan dengan
kekencangan buah (Cevik et al., 2010), sedangkan pada buah
bilberry, SQUAMOSAortolog kotak MADS dariTDR4gen dalam
tomat, memiliki peran dalam regulasi biosintesis antosianin (
Jaakola dkk., 2010; melihatGambar 1).
Pengetahuan saat ini tentang peran hormon – selain etilena – dalam
perkembangan dan pematangan buah klimakterik dan non-klimakterik
masih terbatas. Dalam tomat, lada, pisang, muskmelon, dan stroberi,
auksin bebas yang paling melimpah, asam indole-3-asetat (IAA), telah
dilaporkan menurun sebelum permulaan pematangan; pengurangan ini
disertai dengan peningkatan bentuk terkonjugasinya (IAA-Asp;Bottcher
dkk., 2010). Reaksi konjugasi dikatalisis oleh gen IAA-amino sintase (GH3).
Dalam tomat, 15 anggotaGH3keluarga gen telah dijelaskan, tetapi hanya
untuk dua di antaranya adalah pola ekspresi yang terkait dengan
pematangan (Kumar dkk., 2012). Buah tomat mengekspresikan lada secara
berlebihanGH3gen menunjukkan antisipasi pematangan (Liu dkk., 2005),
yang sesuai dengan pandangan bahwa rasio antara IAA dan bentuk
terkonjugasi AA-nya, daripada tingkat IAA itu sendiri, dapat berkontribusi
pada regulasi temporal pematangan (Bottcher dkk., 2010). Pada buah-
buahan non-klimakterik, tidak ada pengatur tumbuh tunggal yang
tampaknya memainkan peran positif yang serupa dengan yang dimainkan
oleh etilen, tetapi telah diamati bahwa auksin dapat secara negatif
mengontrol pematangan beberapa buah-buahan non-klimakterik. Dalam
stroberi, telah ditunjukkan bahwa ekspresi banyak pematangan-spesifik
Juni 2013 | Jilid 4 | Pasal 198 |2
Osorio dkk.
GAMBAR 1 | Tinjauan regulasi pematangan pada buah non-klimakterik.
gen dapat diturunkan dengan perawatan dengan auksin eksogen.
Juga dalam auksin anggur tampaknya memainkan peran negatif
dalam regulasi pematangan dengan perawatan auksin sintetis
menunda ekspresi sejumlah gen terkait pematangan (Davies dkk.,
1997).
Sebagai konsekuensi dari peran penting auksin dalam perkembangan
dan pematangan beberapa buah non-klimakterik, sedikit perhatian telah
diberikan pada kemungkinan peran hormon tanaman lain, seperti
giberelin (GAs). Namun, pada stroberi, telah dilaporkan bahwa aplikasi
eksternal GA3untuk pematangan buah menyebabkan keterlambatan yang
signifikan dalam pengembangan warna merah (Martinez dkk., 1996) dan
memodifikasi ekspresi gen yang terlibat dalam pembesaran sel (de la
Fuente dkk., 2006) dan pembongkaran dinding sel (Bustamante et al., 2009
).
Pada tumbuhan, fitohormon asam absisat (ABA) diketahui terlibat
dalam berbagai aspek pertumbuhan tanaman, perkembangan, dan respon
terhadap tekanan lingkungan (Leung dan Giraudat, 1998; Finkelstein dan
Rock, 2002;Himmelbach et al., 2003;Hirayama dan Shinozaki, 2007). ABA
mempromosikan akumulasi gula dalam buah-buahan berdaging (Yamaki
dan Asakura, 1991;Kobashi dkk., 1999;Richings et al., 2000;Pan et al., 2005)
dan berperan dalam pengaturan pematangan buah klimakterik dan non
klimakterik (Coombe, 1992; Davies dkk., 1997;Giovannoni, 2001;Rodrigo
dkk., 2003;Zhang dkk., 2009;Sun dkk., 2012). Dalam tomat, penekanan gen
yang mengkatalisis langkah pertama dalam biosintesis ABA (NCED1, 9-cis-
epoxycarotenoid dioxygenase), menghasilkan down-regulation dari
beberapa gen dinding sel terkait pematangan, seperti poligalakturonase
dan pektinmetilesterase, serta peningkatan kekencangan dan umur
simpan yang lebih lama (Sun dkk., 2012). Demikian pula, pengurangan
NCED ekspresi berkorelasi dengan keterbelakangan pematangan di
strawberry
www.frontiersin.org
Peraturan pematangan buah
(Jia et al., 2011). ABA dianggap sebagai pematangan-induser dalam
buah stroberi dan anggur (Chai et al., 2011;Jia et al., 2011). Mekanisme
pensinyalan ABA tidak diketahui, namun, dalam anggur, analisis
promotor GH3 mengidentifikasi elemen seperti ABRE, yang mungkin
menunjukkan bahwa rasio konten ABA/auxin terkait dengan inisiasi
pematangan (Perkins-Veazie, 1995;Jiang dan Joyce, 2003;Bottcher dkk.,
2010).
Dalam beberapa tahun terakhir, tingkat pemahaman tentang peristiwa
molekuler pada tingkat transkripsi, biokimia, hormonal, dan metabolit
yang mendasari pematangan pada buah klimakterik dan non-klimakterik
telah meningkat cukup besar (lihatAngka 1dan2). Namun, kami masih
kurang memahami peralihan perkembangan yang terjadi pada respons
hormon selama transisi dari buah yang belum matang ke buah yang
matang. Sampai saat ini, sebagian besar studi regulasi transkripsi dan
metabolisme yang diterbitkan memiliki resolusi yang relatif rendah pada
tingkat spasial dan temporal dan selanjutnya dibatasi dalam cakupan
berbagai entitas molekul sel. Namun, teknologi baru yang muncul serta
alat statistik yang ditingkatkan (Klie dkk., 2011) memungkinkan kami untuk
lebih menyempurnakan kemampuan analitik kami untuk mengatasi
masalah seperti kompartementasi subseluler dan perilaku kontras dari
jenis sel yang berbeda (Caldana dkk., 2012). Selain itu, ketersediaan data
sekuens genom buah berkualitas tinggi (Jaillon et al., 2007;Shulaev et al.,
2011;Konsorsium Genom Tomat, 2012) akan membantu pemahaman kita
tentang regulasi genetik perkembangan dan pematangan buah.
REMODEL EPIGENETIK SELAMA PEMASANGAN
Regulasi epigenetik ekspresi gen (pewarisan tanpa perubahan
dalam urutan DNA primer) semakin diakui sebagai mekanisme
untuk memodulasi aktivitas genom. Perubahan epigenetik yang
terjadi secara alami pada lokus gen tunggal pada tanaman dapat
menghasilkan variasi morfologi yang dapat diwariskan tanpa
mengubah urutan DNA yang mendasarinya.Patterson dkk., 1993;
Cubas dkk., 1999;Manning dkk., 2006). Metilasi DNA merupakan
salah satu bentuk regulasi epigenetik. Ini terlibat dalam regulasi
transkripsi, respons stres dan selanjutnya memainkan peran
utama dalam melindungi integritas genom terhadap aktivitas
elemen transposable (TEs) dan urutan berulang lainnya (Chan et
al., 2005).
Pada tumbuhan, metilasi DNA terjadi pada residu sitosin dalam tiga
urutan yang berbeda (CG, CHG, dan CHH, di mana H = A, C atau T; Cokus et
al., 2008) dan diatur di tempat dan dipelihara oleh faktor yang berbeda (
Hukum dan Jacobsen, 2010).
Analisis variasi epigenetik dalamArabidopsismengungkapkan
bahwa setidaknya sepertiga dari gen yang diekspresikan termetilasi di
wilayah pengkodeannya, dan hanya 5% gen yang termetilasi dalam
wilayah promotor (Zhang dkk., 2006;Vaughn et al., 2007). Namun, gen
termetilasi promotor memiliki tingkat ekspresi spesifik jaringan yang
lebih tinggi (Zhang dkk., 2006;Zilberman dan Henikoff, 2007).
Survei pertama frekuensi dan distribusi situs metilasi
sitosin dalam tomat dimulai lebih dari 20 tahun yang lalu,
ketika ditemukan bahwa polimorfisme dalam metilasi
sitosin antara dua spesies tomat relatif melimpah dan pola
metilasi diturunkan secara stabil, dari tetua ke keturunan,
memisahkan dalam mode Mendel. Kehadiran pola metilasi
spesifik jaringan dan penurunan keseluruhan
Juni 2013 | Jilid 4 | Pasal 198 |3
Osorio dkk.
GAMBAR 2 | Tinjauan regulasi pematangan pada buah klimakterik.Kontribusi pendekatan profil sistem (ditampilkan di atas) akan membantu mengidentifikasi gen
pengatur baru dan menjelaskan interaksi antara remodeling epigenomik dan regulasi transkripsi yang terlibat selama proses pematangan.
Frekuensi 5-mC dalam jaringan yang sedang berkembang juga
mengarahkan penulis untuk mendalilkan variasi status metilasi alel terpilih
selama perkembangan tanaman (Messeguer dkk., 1991).
Baru-baru ini, dampak metilasi sitosin pada pematangan buah
tomat telah muncul secara mencolok dalam definisi sifat molekuler
fenotipe non-pematangan yang tidak berwarna. Tomat tidak matang
Cnrmutan gagal menghasilkan buah yang matang; buah-buahan
menunjukkan pericarps hijau dan tidak menanggapi aplikasi eksternal
etilen. Gen diCnrlokus diidentifikasi sebagai protein seperti SPB
menggunakan kloning posisional, tetapi fenotipe yang tidak matang
tidak dapat dikaitkan dengan perubahan apa pun dalam urutan gen
pengkode. Urutan bisulfit dariCnralel mutan malah menunjukkan
hipermetilasi sitosin di wilayah hulu situs awal ATG yang diprediksi.
Keadaan hipermetilasi ini berkorelasi dengan penurunan drastisCnr
ekspresi gen (Manning dkk., 2006). Oleh karena itu, fenotipe yang
tidak matang disebabkan oleh pola hipermetilasi sitosin yang
diwariskan di wilayah tersebut termasukCnrpromotor gen. Selain itu,
dalam perkembangan buah tomat normal (cv. Liberto), promotorCnr
tampaknya mengalami demetilasi di wilayah tertentu sesaat sebelum
permulaan pematangan. Ini mengarah pada hipotesis bahwa metilasi
DNA berkontribusi pada regulasi pematangan buah.Seymour dkk.,
2008).
Karya terbaru olehZhong dkk. (2013)memberikan wawasan luas genom
ke dalam hubungan antara program genetik pematangan buah
Perbatasan dalam Ilmu Tumbuhan|Biologi Sistem Tumbuhan
Peraturan pematangan buah
dan keadaan metilasi DNA. Atas dasar hasil sebelumnya tentang sifat
Cnr(epi) mutasi, penulis menyuntikkan inhibitor kimia metilasi sitosin,
5-azacytidine, langsung di ruang lokular dan columella dari buah
tomat yang sedang berkembang. Inhibitor metilasi menginduksi
pembentukan area matang lokal, tampak merah, di mana ekspresi
gen terkait pematangan khas (fitoena sintase 1 dan
poligalakturonase) diantisipasi. Selain itu,Cnrwilayah promotor
didemetilasi di sektor merah sehubungan dengan bagian hijau dari
buah, menunjuk pada demetilasiCnrsebagai sinyal epigenetik yang
cukup untuk menginduksi pematangan. Para penulis kemudian
memperluas pandangan mereka tentang peran metilasi sitosin yang
melaporkan urutan methylome tomat penuh dari daun, buah yang
belum matang dan buah yang matang, termasuk mutan yang
mengalami gangguan pematangan.Cnrdanrin. Urutan seluruh
epigenom mengungkapkan setidaknya tiga hasil penting: (i) pada
buah tipe liar, tingkat metilasi daerah hulu situs awal transkripsi (TSS)
menurun secara bertahap seiring perkembangan buah; (ii) penurunan
umum ini tidak diamati untuk buah dari mutan yang mengalami
gangguan pematanganCnrdanrin, yang tingkat metilasi CG-nya terus-
menerus lebih tinggi pada TSS dan, untukCnr, juga sebanding dengan
yang diamati pada daun; (iii) promotor gen terkait pematangan khas
secara bertahap didemetilasi selama pengembangan buah tipe liar.
Bukti lebih lanjut tentang hubungan antara pematangan dan metilasi
sitosin berasal dari
Juni 2013 | Jilid 4 | Pasal 198 |4
Osorio dkk. Peraturan pematangan buah

pemetaan ChIP-Seq dari situs pengikatan RIN selama pengembangan buah.
Kumpulan target RIN termasuk 292 gen dengan peran yang diketahui dalam
pematangan. Situs pengikatan RIN ditemukan berdekatan atau tumpang tindih
dengan "titik panas" metilasi di hulu TSS. Analisis status metilasi daerah ini
menunjukkan bahwa mereka mengalami demetilasi secara progresif selama
transisi dari buah matang hijau ke merah; dan tingkat metilasi yang lebih rendah
ini berkorelasi dengan tingkat transkrip yang lebih tinggi dari gen target RIN.
Sebuah penelitian sebelumnya menunjukkan bahwa pengikatan RIN ke satu set
promotor terbatas dihambat diCnrepimutan, menunjukkan bahwa hipermetilasi
promotor dapat mencegah pengikatan RIN (Martel dkk., 2011). Tiga temuan
utama ini, yaitu, bahwa: (i) perlakuan lokal terhadap buah-buahan yang belum
matang dengan bahan kimia demetilasi DNA mempercepat pematangan; (ii)
promotor gen pematangan, yang mengandung situs pengikatan RIN, secara
bertahap mengalami demetilasi selama pematangan tetapi tetap mengalami
hipermetilasi secara stabil pada mutan yang kekurangan pematangan; (iii) RIN
tidak mengikat hypermethylatedCnrpromotor gen (dan, mungkin, semua
promotor hipermetilasi dari gen targetnya), secara bersama-sama, memberikan
peran kunci pada struktur epigenom dan dinamika perkembangan dalam
mengoordinasikan pematangan buah tomat. Skenario global yang disajikan
sejauh ini juga menunjukkan bahwa demetilasi progresif dari promotor gen
terkait pematangan mungkin merupakan kondisi yang diperlukan untuk
pengikatan regulator transkripsi, sehingga memicu akumulasi transkrip terkait
pematangan. Namun, dalam perkembangan buah normal, mekanisme yang
menginduksi demetilasi
promotor tetap sulit dipahami, dan upaya lebih lanjut
diperlukan ke arah ini untuk mengungkap "mata rantai yang
hilang." Mengingat semakin pentingnya modifikasi epigenetik
dalam memengaruhi fenotipe buah, kami membayangkan
bahwa, di masa depan, teknologi sekuensing throughput
tinggi akan memungkinkan penyaringan rutin epigenom
tanaman, mempercepat deteksi variasi epigenetik. Kami
mengantisipasi bahwa penyaringan struktur dan dinamika
epigenom akan hidup berdampingan dengan analisis variasi
genetik konvensional dalam strategi pemuliaan tanaman di
masa depan. Pendekatan perbaikan tanaman berbasis
epigenetik dapat secara radikal mempengaruhi sifat-sifat
kualitas buah, terutama untuk sifat-sifat yang variasi aleliknya
telah berkurang selama domestikasi atau tekanan pemuliaan
intensif baru-baru ini.Gambar 2) akan memungkinkan
pemahaman yang jauh lebih besar tentang dinamika
kompleks yang mendasari proses biologis yang diatur secara
ketat ini.
UCAPAN TERIMA KASIH
Pekerjaan ini didukung sebagian oleh hibah dari Max-Planck-
Gesellschaft (ke Sonia Osorio dan Alisdair R. Fernie), dan oleh
Ministerio de Ciencia e Innovación, Spanyol (kontrak Ramón dan
Cajal). Federico Scossa mengakui dukungan dari CRA-Young
Investigator Program.

REFERENSI
Alba, R., Payton, P., Fei, Z.
McQuinn, R., Debbie, P., Martin, GB,
dkk. (2005). Analisis transkriptom dan
metabolit terpilih mengungkapkan
beberapa titik kontrol etilen selama
pengembangan buah tomat.Sel
tanaman17, 2954–2965. doi: 10.1105/
tpc.105.036053
Armitage, AM (1989). Promosi dari
pematangan buah paprika hias
oleh ethephon.Ilmu Hort24, 962–
964.
Barry, CS, Blume, B., Bouzayen,
M., Cooper, W., Hamilton, AJ, dan
Grierson, D. (1996). Ekspresi
diferensial dari keluarga gen 1-
aminocyclopropane-1-carboxylate
oxidase tomat.Tanaman J
9, 525–535. doi: 10.1046/j.1365-
313X.1996.09040525.x
Barry, CS, dan Giovannoni, J.
J. (2006). Pematangan pada mutan tomat
hijau-matang dihambat oleh ekspresi
ektopik dari protein yang mengganggu
pensinyalan etilen.Prok. Natal akad. Sci.
Amerika Serikat103, 7923– 7928. doi:
10.1073/pnas.0602319103 Barry, CS,
McQuinn, RP, Chung,
SAYA, Besuden, A., dan Giovannoni,
JJ (2008). Substitusi asam amino
dalam homolog protein STAY-
GREEN bertanggung jawab atas
mutasi daging hijau dan klorofil
pada tomat dan lada.Fisiol
Tumbuhan.147, 179–187. doi:
10.1104/pp.108.118430
Bemer, M., Karlova, R., Ballester, A., R.,
J., Tikunov, Y., M., Bovy, A., G., Wolters-
Arts, M., et al. (2012). Tomat FRUITFULL
homolog TDR4/FUL1 dan MBP7/FUL2
mengatur aspek ethyleneindependen
dari pematangan buah.Sel tanaman24,
4437–4451. doi: 10.1105/
tpc.112.103283
Bottcher, C., Keyzer, RA, Boss, P.
K., dan Davies, C. (2010). Penyerapan
auksin oleh indole-3- asam asetat-
amino sintase GH3-1 dalam buah
anggur (Vitis viniferaL.) dan peran
konjugasi auksin yang diusulkan
selama pematangan.J. Eks. Bot.61,
3615–3625. doi: 10.1093/jxb/erq174
Bustamante, CA, Civello, PM, dan
Martinez, GA (2009). Kloning daerah
promotor gen betaxylosidase
(FaXyl1) dan pengaruh zat pengatur
tumbuh pada ekspresi FaXyl1 pada
buah strawberry.Ilmu Tanaman.177,
49–56. doi: 10.1016/
j.plantsci.2009.03.015 Caldana, C.,
Fernie, AR, Willmitzer, L.,
dan Steinhauser, D. (2012). Mengurai
jalur pensinyalan retrograde:
menemukan kandidat molekul
pensinyalan melalui metabolomik dan
pendekatan yang didorong oleh sistem
3:267. doi:
biologi. Depan. Ilmu Tanaman.
10.3389/fpls.2012.00267 Carrari, F.,
Baxter, C., Usadel, B.,
Urbanczyk-Wochniak, E., Zanor, MI, Nunes-
Nesi, A., dkk. (2006). Analisis terintegrasi
tingkat metabolit dan transkrip
mengungkapkan metabolisme
pergeseran yang mendasari
perkembangan buah tomat dan menyoroti
aspek regulasi perilaku jaringan metabolik.
Fisiol Tumbuhan.142, 1380– 1396. doi:
10.1104/pp.106.088534 Castillejo, C., de la
Fuente, JI, Iannetta,
P., Botella, MA, dan Valpuesta, V. (2004).
Keluarga gen pektin esterase dalam buah
stroberi: studi FaPE1, isoform spesifik
pematangan.J. Eks. Bot.
55, 909–918. doi: 10.1093/jxb/erh102
Cevik, V., Ryder, CD, Popovich, A.,
Manning, K., Raja, JK, dan Seymour,
GB (2010). Gen seperti FRUITFULL
dikaitkan dengan variasi genetik
untuk kekencangan daging buah
pada apel (Malus domesticaBorkh.).
Gen Pohon. genom6, 271–279. doi:
10.1007/s11295-009-0247-4
Chai, YM, Jia, HF, Li, CL, Dong,
QH, dan Shen, YY (2011). FaPYR1
terlibat dalam pematangan buah
stroberi.J. Eks. Bot.62, 5079–5089.
doi: 10.1093/jxb/err207
Chan, SW, Henderson, IR, and
Jacobsen, SE (2005). Berkebun
genom: metilasi DNA di
Arabidopsis thaliana.Genetika6,
351– 360. doi: 10.1038/nrg1601
Civello, PM, Powell, AL, Sabehat,
A., dan Bennett, AB (1999). Gen
expansin diekspresikan dalam
pematangan buah stroberi.Fisiol
Tumbuhan.121, 1273–1280. doi:
10.1104/ pp.121.4.1273
Cokus, SJ, Feng, S., Zhang, X., Chen,
Z., Merriman, B., Haudenschild, C.
D., dkk. (2008). Urutan senapan
bisulfit dariArabidopsisgenom
mengungkapkan pola metilasi
DNA.Alam452, 215–219. doi:
10.1038/nature06745
Coombe, BG (1992). Penelitian tentang
perkembangan dan pematangan
buah anggur. Saya. J. Enol. Vitik.
43, 101–111. doi: 10.1111/j.1755-
0238.2000.tb00171.x
Cubas, P., Vincent, C., dan Coen,
E. (1999). Mutasi epigenetik yang
bertanggung jawab atas variasi alami
dalam simetri bunga.Alam401, 157–
161. doi: 10.1038/43657
Davies, C., Boss, PK, dan Robin-
putra, SP (1997). Perawatan buah anggur,
buah nonklimakterik dengan auksin
sintetis, memperlambat pematangan dan
mengubah ekspresi gen yang diatur
perkembangannya.Fisiol Tumbuhan.
115, 1155–1161.
de la Fuente, JI, Amaya, I., Castillejo,
C., Sanchez-Sevilla, JF, Quesada,
MA, Botella, MA, dkk. (2006). Gen
strawberry FaGAST mempengaruhi
pertumbuhan tanaman melalui
penghambatan pemanjangan sel.J. Eks.
Bot.57, 2401– 2411. doi: 10.1093/jxb/erj213
Deluc, LG, Grimplet, J., Gandum-
ley, MD, Tillett, RL, Quilici, DR,
Osborne, C., dkk. (2007). Analisis
transkriptomik dan metabolit
pengembangan berry anggur
Cabernet Sauvignon.BMC
Genomics doi:
8:429. 10.1186/1471-2164-
8-429

www.frontiersin.org Juni 2013 | Jilid 4 | Pasal 198 |5

Osorio dkk.
Dinnny, JR, Weigel, D., dan Yanofsky,
MF (2005). Kerangka kerja genetik
untuk pola buah diArabidopsis
thaliana.Perkembangan132, 4687–
4697. doi: 10.1242/dev.02062
Elitzur, T., Vrebalov, J., Giovannoni, J.
J., Goldschmidt, EE, dan Friedman,
H. (2010). Regulasi MADS- Giovannoni, JJ (2007). Pematangan buah Jaakola, L., Poole, M., Jones, ekspresi gen
kotak selama pematangan mutan menghasilkan wawasan tentang
pisang dan interaksi regulasi
mereka dengan etilen.J. Eks. Bot.61,
1523–1535. doi: 10.1093/jxb/erq017
El-Kereamy, A., Chervin, C., Rous-
tan, JP, Cheynier, V., Souquet, JM,
Moutounet, M., dkk. (2003). Etilen
eksogen merangsang ekspresi gen
jangka panjang yang terkait dengan
biosintesis antosianin dalam buah
anggur.Fisiol. Tanaman.
119, 175-182. doi: 10.1034/j.1399-
3054.2003.00165.x
Enfissi, EM, Barneche, F., Ahmed, I.,
Lichtle, C., Gerrish, C., McQuinn,
RP, dkk. (2010). Transkrip
integratif dan analisis metabolit
dari buah tomat DE-ETIOLATED1
yang ditingkatkan nutrisinya.Sel
tanaman22, 1190–1215. doi:
10.1105/ tpc.110.073866
Eriksson, O., Friis, EM, dan Lof-
gren, P. (2000). Ukuran biji, ukuran
buah, dan sistem penyebaran pada
angiospermae dari awal cretaceous
hingga akhir tersier.Saya. Nat.156, 47–
58. doi: 10.1086/303367
Fait, A., Hanhineva, K., Beleggia, R.,
Dai, N., Rogachev, I., Nikiforova, VJ, dkk.
(2008). Konfigurasi ulang jaringan
metabolisme achene dan wadah
selama pengembangan buah stroberi.
Fisiol Tumbuhan.148, 730-750. doi:
10.1104/pp.108.120691
Ferrarese, L., Trainotti, L., Moretto,
P., deLaureto, PP, Rascio, N., dan
Casadoro, G. (1995). Diferensial
ekspresi selulase yang diinduksi
etilen pada tanaman lada.Tanaman
Mol. Biol.29, 735–747. doi: 10.1007/
BF00041164
Finkelstein, RR, dan Rock, CD
(2002). Biosintesis dan respon asam
absisat.Buku Arabidopsis1:e0058. doi:
10.1199/tab.0058
Fujisawa, M., Nakano, T., Shima, Y.,
dan Ito, Y. (2013). Identifikasi skala
besar dari target langsung tomat
MADS Box faktor transkripsi RIPENING
INHIBITOR mengungkapkan regulasi
pematangan buah.Sel tanaman25,
371–386. doi: 10.1105/tpc.112.108118
Giménez, E., Pineda, B., Capel, J.,
Anton, MT, Atares, A., Perez-Martin,
F., dkk. (2010). Analisis fungsional
mutan Arlequin menguatkan peran
penting gen Arlequin/TAGL1 selama
perkembangan reproduksi tomat.
PLoS
Perbatasan dalam Ilmu Tumbuhan|Biologi Sistem Tumbuhan
SATU5:e14427. doi: 10.1371/
journal.pone.0014427
Giovannoni, J. (2001). Biomolekuler
ogy pematangan dan pematangan
buah.annu. Pdt. Fisiol Tumbuhan.
Tanaman Mol. Biol.52, 725–749. doi:
10.1146/ annurev.arplant.52.1.725
MO, Kämäräinen-Karppinen, T.,
kontrol pematangan.Curr. pendapat
Tumbuhan Biol.10, 283–289. doi: 10.1016/
j.pbi.2007.04.008
Giovannoni, JJ, Noensie, EN,
Ruezinsky, DM, Lu, X., Tracy, SL, Ganal,
MW, dkk. (1995). Analisis genetik molekuler
dari penghambat pematangan dan lokus
non-pematangan tomat: langkah pertama
dalam kloning gen pematangan buah
berbasis peta genetik. mol. Jenderal Gen.
248, 195-206. doi: 10.1007/BF02190801
Grimplet, J., Deluc, LG, Tillett, R.
L., Wheatley, MD, Schlauch, KA,
Cramer, GR, dkk. (2007). Profil
ekspresi mRNA spesifik jaringan
dalam jaringan buah anggur.BMC
Genomicsdoi:
8:187.10.1186/1471-2164-
8-187
Hamilton, AJ, Lycett, GW, dan Gri-
erson, D. (1990). Gen antisense yang
menghambat sintesis hormon etilen
pada tanaman transgenik.Alam
346, 284–287. doi: 10.1038/346284a0
Harpster, MH, Lee, KY, dan Dun-
smuir, P. (1997). Isolasi dan
karakterisasi gen penyandi endo-
beta-1,4-glukanase dari lada (
Capsicum tahunanL). Tanaman
Mol. Biol.33, 47–59. doi: 10.1023/
A: 1005795028489
Hileman, LC, Sundstrom, JF, Litt,
A., Chen, M., Shumba, T., dan Irlandia,
VF (2006). Analisis molekuler dan
filogenetik dari keluarga gen kotak
MADS dalam tomat.mol. Biol. Evolusi
23, 2245–2258. doi: 10.1093/
molbev/msl095
Himmelbach, A., Yang, Y., dan Grill, E.
(2003). Relay dan kontrol pensinyalan
asam absisat.Curr. pendapat
Tumbuhan Biol.6, 470–479. doi:
10.1016/S1369- 5266(03)00090-6
Hirayama, T., dan Shinozaki, K. (2007).
Persepsi dan transduksi sinyal asam
absisat: kunci fungsi hormon
tanaman serbaguna ABA.Tren
Tanaman Sci.12, 343–351. doi:
10.1016/j.tplants.2007.06.013
Iannetta, PPM, Laarhovenb, L.
J., Medina-Escobar, N., James, E.
K., McManuse, MT, Davies, H.
V., dkk. (2006). Produksi etilen dan karbon
dioksida dengan mengembangkan
stroberi menunjukkan pola korelatif yang
menunjukkan pematangan buah
klimakterik.Fisiol. Tanaman.
127, 247–259. doi: 10.1111/j.1399-
3054.2006.00656.x
Itkin, M., Seybold, H., Breitel, D.,
Rogachev, I., Meir, S., dan Aharoni, A.
(2009). TOMAT AGAMAUS-LIKE 1 adalah
komponen dari jaringan pengatur
pematangan buah.Tanaman J
60, 1081–1095. doi: 10.1111/j.1365-
313X.2009.04064.x
Koskimäki, JJ, Hohtola, A., dkk.
(2010). Gen kotak SQUAMOSA MADS
yang terlibat dalam regulasi
akumulasi antosianin dalam buah
bilberry.Fisiol Tumbuhan.153, 1619–
1629. doi: 10.1104/pp.110.158279
Jaillon, O., Aury, JM, Noel,
B., Policriti, A., Clepet, C.,
Casagrande, A., dkk. (2007). Urutan
genom selentingan menunjukkan
hexaploidization leluhur dalam filum
angiosperma utama.Alam449, 463–
465. doi: 10.1038/nature06148
Jia, HF, Chai, YM, Li, CL, Lu,
D., Luo, JJ, Qin, L., dkk. (2011). Asam
absisat memainkan peran penting
dalam pengaturan pematangan buah
strawberry.Fisiol Tumbuhan.157, 188–
199. doi: 10.1104/pp.111.177311
Jiang, YM, dan Joyce, DC (2003).
Efek ABA pada produksi etilen, aktivitas
PAL, kandungan antosianin dan fenolik
buah strawberry. Peraturan
Pertumbuhan Tanaman.39, 171-174.
doi: 10.1023/A:1022539901044
Klie, S., Krueger, S., Krall, L., Giavalisco,
P., Flugge, UI, Willmitzer, L., dkk.
(2011). Analisis metabolom
terkotak – validasi teknik
fraksinasi non-air.Depan. Ilmu
Tanaman.2:55. doi: 10.3389/
fpls.2011.00055
Knapp, S. (2002). Tembakau menjadi tomat-
jari kaki: perspektif filogenetik pada
keanekaragaman buah di Solanaceae.
J. Eks. Bot.53, 2001–2011. doi:
10.1093/jxb/erf068
Kobashi, K., Gemma, H., dan Iwa-
hori, S. (1999). Akumulasi gula dalam buah
persik dipengaruhi oleh perlakuan asam
absisat dalam kaitannya dengan beberapa
enzim metabolisme gula.J.Jpn.
Perkumpulan Hortik. Sci.68, 465–470. doi:
10.2503/jjshs.68.465
Kumar, R., Agarwal, P., Tyagi, AK, and
Sharma, AK (2012). Investigasi luas
genom dan analisis ekspresi
menyarankan beragam peran gen
GH3 auksinresponsif selama
pengembangan dan respons
terhadap berbagai rangsangan
pada tomat (Solanum lycopersicum).
mol. gen. genomik287, 221–235. doi:
10.1007/s00438-011- 0672-6
Lanahan, MB, Yen, HC, Giovan-
noni, JJ, dan Klee, HJ (1994). Mutasi yang
tidak pernah matang menghalangi
persepsi etilen dalam tomat.Sel tanaman6,
521–530. doi: 10.1105/tpc.6.4.521
Peraturan pematangan buah
Hukum, JA, dan Jacobsen, SE (2010).
Membangun, memelihara dan
memodifikasi pola metilasi DNA
pada tumbuhan dan hewan.Alam11,
204– 220. doi: 10.1038/nrg2719
Lee, JM, Joung, JG, McQuinn,
R., Chung, SAYA, Fei, Z., Tieman, D., dkk.
(2012). Gabungan transkriptom,
keragaman genetik, dan profil metabolit
dalam buah tomat mengungkapkan
bahwa faktor respons etilen SlERF6
memainkan peran penting dalam
pematangan dan akumulasi karotenoid.
Tanaman J70, 191–204. doi: 10.1111/
j.1365-313X.2011.04863.x Lee, SJ,
Saravanan, RS, Damasceno,
CMB, Yamane, H., Kim, BD, dan Rose,
JKC (2004). Menggali lebih dalam
proteom dinding sel tumbuhan. Fisiol
Tumbuhan. Biokimia.42, 979–988. doi:
10.1016/j.plaphy.2004.10.014 Leung, J.,
dan Giraudat, J. (1998).
Transduksi sinyal asam absisat.
annu. Pdt. Fisiol Tumbuhan.
Tanaman Mol. Biol.49, 199–222. doi:
10.1146/ annurev.arplant.49.1.199
Liljegren, SJ, Ditta, GS, Eshed, Y.,
Savidge, B., Bowman, JL, dan Yanofsky,
MF (2000). Gen kotak MADS
SHATTERPROOF mengontrol
penyebaran benih diArabidopsis.Alam
404, 766–770. doi: 10.1038/35008089
Liu, K., Kang, BC, Jiang, H., Moore,
SL, Li, H., Watkins, CB, dkk. (2005).
Gen mirip GH3, CcGH3, diisolasi
dariCapsicum chinenseL. buah
diatur oleh auksin dan etilen.
Tanaman Mol. Biol.58, 447–464.
doi: 10.1007/s11103-005-6505-4
Liu, Y., Roof, S., Ye, Z., Barry, C., van
Tuinen, A., Vrebalov, J., dkk. (2004).
Manipulasi transduksi sinyal cahaya
sebagai sarana untuk memodifikasi
kualitas nutrisi buah tomat.Prok. Natal
akad. Sci. Amerika Serikat101, 9897–
9902. doi: 10.1073/pnas.0400935101
Lombardo, VA, Osorio, S., Bor-
sani, J., Lauxmann, MA, Bustamante,
CA, Budde, CO, dkk. (2011). Profil
metabolisme selama pengembangan
dan pematangan buah persik
mengungkapkan jaringan metabolisme
yang mendukung setiap tahap
perkembangan.Fisiol Tumbuhan.157,
1696–1710. doi: 10.1104/pp.111.186064
Manning, K., Tor, M., Poole, M., Hong,
Y., Thompson, AJ, Raja, GJ, dkk. (2006).
Mutasi epigenetik yang terjadi secara
alami pada gen yang mengkode faktor
transkripsi kotak SBP menghambat
pematangan buah tomat.Nat. gen.38,
948–952. doi: 10.1038/ng1841 Martel,
C., Vrebalov, J., Tafelmeyer,
P., dan Giovannoni, JJ (2011).
Faktor transkripsi kotak MADS
tomat RIPENING INHIBITOR
berinteraksi dengan promotor
yang terlibat dalam banyak
Juni 2013 | Jilid 4 | Pasal 198 |6
Osorio dkk.
proses pematangan dengan cara yang
bergantung pada NONRIPENING TANPA
WARNA.Fisiol Tumbuhan.157, 1568–1579.
doi: 10.1104/pp.111.181107
Martinez, GA, Chaves, AR, dan
Anon, MC (1996). Pengaruh aplikasi
eksogen asam giberelat pada
perubahan warna dan aktivitas
fenilalanin amonia-liase, klorofilase,
dan peroksidase selama
pematangan buah stroberi (Fragaria
×ananassaBelanda).J. Regulasi
Pertumbuhan Tanaman.15, 139-146.
doi: 10.1007/BF00198929
Matas, AJ, Yeats, TH, Buda, G.
J., Zheng, Y., Chatterjee, S., Tohge,
T., dkk. (2011). Profil transkriptom spesifik
jaringan dan tipe sel dari buah tomat yang
berkembang memberikan wawasan
tentang spesialisasi metabolisme dan
regulasi dan pembentukan kutikula.Sel
tanaman23, 3893–3910. doi: 10.1105/
tpc.111.091173
Messeguer, R., Ganal, MW, Steffens,
JC, dan Tanksley, SD (1991).
Karakterisasi level, situs target,
dan pewarisan metilasi sitosin
dalam DNA nuklir tomat.
Tanaman Mol. Biol.16, 753–770.
doi: 10.1007/BF00015069
Mustili, AC, Fenzi, F., Ciliento,
R., Alfano, F., dan Bowler, C. (1999).
Fenotipe tomat mutan pigmen-2
tinggi disebabkan oleh mutasi pada
homolog tomat DEETIOLATED1.Sel
tanaman11, 145-157. doi: 10.1105/
tpc.11.2.145 Oeller, PW, Wong, LM,
Taylor,
LP, Pike, DA, dan Theologis,
A.(1991). Penghambatan reversibel
penuaan buah tomat oleh RNA
antisense.Sains254, 437–439. doi:
10.1126/science.1925603
Osorio, S., Alba, R., Damasceno, C.
MB, Lopez-Casado, G., Lohse,
M., Zanor, MI, dkk. (2011). Sistem
biologi perkembangan buah tomat:
transkrip gabungan, analisis protein
dan metabolit dari faktor transkripsi
tomat (nor, rin) dan mutan reseptor
etilen (Nr) mengungkapkan interaksi
regulasi baru. Fisiol Tumbuhan.157,
405–425. doi: 10.1104/
pp.111.175463
Osorio, S., Alba, R., Nikoloski,
Z., Kochevenko, A., Fernie, A.
R., dan Giovannoni, JJ (2012). Analisis
komparatif integratif dari profil
transkrip dan metabolit dari tahap
pematangan dan pengembangan
lada dan tomat mengungkap pola
spesifik spesies dari perilaku
pengaturan jaringan. Tanaman
Fisiol. 159, 1713–1729. doi:
10.1104/pp.112.199711
Pan, QH, Li, MJ, Peng, CC,
Zhang, N., Zou, X., Zou, KQ, dkk. (2005).
Asam absisat mengaktifkan asam
www.frontiersin.org
invertases dalam mengembangkan buah
anggur. Fisiol. Tanaman.125, 157-170. doi:
10.1111/j.1399-3054.2005.00552.x Pan, Y.,
Bradley, G., Pyke, K., Ball, G.,
Lu, C., Fray, R., dkk. (2013). Analisis
inferensi jaringan mengidentifikasi gen
mirip APRR2 yang terkait dengan
akumulasi pigmen pada buah tomat
dan lada.Fisiol Tumbuhan.161, 1476–
1485. doi: 10.1104/pp.112.212654
Patterson, GI, Thorpe, CJ, dan Chan-
dler, VL (1993). Paramutasi, interaksi
alelik, dikaitkan dengan penurunan
transkripsi gen regulasi b jagung
yang stabil dan dapat diwariskan.
Genetika135, 881–894. Perkins-
Veazie, PM (1995). Pertumbuhan
dan pematangan buah strawberry.
Hortik. Putaran.17, 267–297. doi:
10.1002/978047650585.ch8
Perkins-Veazie, PM, Huber, DJ, dan
Brecht, JK (1996). Pertumbuhan in vitro dan
pematangan buah strawberry dengan
adanya ACC, STS atau propylene. Ann.
aplikasi Biol.128, 105–116. doi: 10.1111/
j.1744-7348.1996.tb07094.x Pnueli, L.,
Hareven, D., Rounsley, S.,
D., Yanofsky, M., F., dan Lifschitz,
E. (1994). Isolasi gen AGMOUS tomat
TAG1 dan analisis peran
homeotiknya pada tanaman
transgenik.Sel tanaman6, 163-173.
doi: 10.1105/tpc.6.2.163
Richings, EW, Cripps, RF, dan
Cowan, AK (2000). Faktor-faktor yang
mempengaruhi ukuran buah alpukat 'Hass':
karbohidrat, asam absisat, dan metabolisme
isoprenoid pada buah normal dan kecil secara
fenotip.Fisiol. Tanaman.
109, 81–89. doi: 10.1034/j.1399-
3054.2000.100112.x
Rodrigo, MJ, Marcos, JF, Alferez,
F., Mallent, MD, dan Zacarias, L. (2003).
Karakterisasi Pinalate, sebuah novel
jeruk sinensismutan dengan
perubahan spesifik buah yang
menghasilkan pigmentasi kuning dan
penurunan kandungan ABA.J. Eks. Bot.
54, 727–738. doi: 10.1093/jxb/erg083
Rohrmann, J., Tohge, T., Alba, R.,
Osorio, S., Caldana, C., McQuinn, R.,
dkk. (2011). Gabungan profil faktor
transkripsi, analisis microarray, dan
profil metabolit mengungkapkan
kontrol transkripsi dari pergeseran
metabolisme yang terjadi selama
perkembangan buah tomat.Tanaman J
68, 999–1013. doi: 10.1111/j.1365-
313X.2011.04750.x
Rose, JKC, Bashir, S., Giovan-
noni, JJ, Jahn, MM, dan Saravanan,
RS (2004). Mengatasi proteom
tanaman: pendekatan praktis,
rintangan, dan alat eksperimental.
Tanaman J39, 715–733. doi: 10.1111/
j.1365- 313X.2004.02182.x
Rottmann, WH, Peter, GF, Oeller,
PW, Keller, JA, Shen, N.
F., Nagy, BP, dkk. (1991). 1-
Aminocyclopropane-1-carboxylate
synthase dalam tomat dikodekan
oleh keluarga multigen yang
transkripsinya diinduksi selama
penuaan buah dan bunga.J. Mol.
Biol.222, 937–10.1016/0022-2836(91)
961. doi:
90587-V
Saravanan, RS, dan Rose, J
KK (2004). evaluasi kritis-
SEBUAH
tion teknik ekstraksi sampel untuk
analisis proteomik ditingkatkan
jaringan tanaman bandel.Proteomik
4, 2522–2532. doi: 10.1002/pm.
20030789
Seymour, G., Poole, M., Man-
ning, K., dan Raja, GJ (2008). Genetika
dan epigenetik perkembangan dan
pematangan buah.Curr. pendapat
Tumbuhan Biol.11, 58–63. doi: 10.1016/
j.pbi.2007.09.003
Seymour, GB, Ostergaard, L., Bab-
man, NH, Knapp, S., dan Martin, C. (2013).
Perkembangan dan pematangan buah.
annu. Pdt. Tanaman Biol.
64, 219–241. doi: 10.1146/
annurevarplant-050312-120057
Seymour, GB, Ryder, CD, Cevik,
V., Hammond, JP, Popovich, A., Raja,
GJ, dkk. (2011). Gen SEPAL-LATA
terlibat dalam pengembangan dan
pematangan stroberi (Fragaria×
ananassaDuch.) buah, jaringan non-
klimakterik.J. Eks. Bot.62, 1179–
1188. doi: 10.1093/jxb/erq360
Shulaev, V., Sargent, DJ, Crowhurst,
RN, Mockler, TC, Folkerts,
O., Delcher, AL, dkk. (2011).
Genom stroberi hutan (Fragaria
vesca).Nat. gen.43, 109–116. doi:
10.1038/ng.740
Smaczniak, C., Immink, RG,
Angenent, GC, dan Kaufmann, K.
(2012). Keragaman perkembangan
dan evolusi faktor domain MADS
tanaman: wawasan dari studi
terbaru.Perkembangan139, 3081–
3098. doi: 10.1242/dev.074674
Matahari, L., Matahari, Y., Zhang, M., Wang, L.,
Ren, J., Cui, M., dkk. (2012). Penekanan
9-cis-epoxycarotenoid dioxygenase,
yang mengkodekan enzim kunci dalam
biosintesis asam absisat, mengubah
tekstur buah dalam tomat transgenik.
Fisiol Tumbuhan.158, 283, 298. doi:
10.1104/pp.111.186866
Thompson, AJ, Tor, M., Barry, C.
S., Vrebalov, J., Orfila, C., Jarvis,
MC, dkk. (1999). Karakterisasi
molekuler dan genetik dari mutan
pematangan tomat pleiotropik baru.
Fisiol Tumbuhan.120, 383–390. doi:
10.1104/pp.120.2.383
Konsorsium Genom Tomat. (2012).
Urutan genom tomat memberikan
wawasan tentang evolusi buah
berdaging.Alam485, 635–641. doi:
10.1038/nature11119
Peraturan pematangan buah
Trainotti, L., Spinello, R., Piovan,
A., Spolaore, S., dan Casadoro, G.
(2001). beta-Galactosidases dengan
domain seperti lektin diekspresikan
dalam stroberi.J. Eks. Bot.52, 1635–
1645. doi: 10.1093/jexbot/52.361.
1635
Vaughn, MW, Tanurdzic, M., Lipp-
man, Z., Jiang, H., Carrasquillo, R.,
Rabinowicz, PD, et al. (2007). Variasi
alami epigenetik dalamArabidopsis
thaliana.PLoS Biol.5:e174. doi:
10.1371/journal.pbio.0050174
Vrebalov, J., Pan, I., L., Arroyo, A.,
J., McQuinn, R., Chung, M., Poole,
M., dkk. (2009). Pemuaian dan
pemuaian buah diatur oleh gen
Tomato SHATTERPROOF TAGL1.
Sel tanaman21, 3041–3062. doi:
10.1105/tpc.109.066936
Vrebalov, J., Ruezinsky, D., Padman-
abhan, V., Putih, R., Medrano, D.,
Drake, R., dkk. (2002). Gen kotak MADS
yang diperlukan untuk pematangan
buah di lokus penghambat
pematangan tomat (rin).Sains296, 343–
346. doi: 10.1126/science.1068181
Vriezen, WH, Feron, R., Maretto,
F., Keijman, J., dan Mariani, C. (2008).
Perubahan transkriptom ovarium
tomat menunjukkan regulasi
hormonal kompleks set buah.Fitol
Baru.177, 60–76. doi: 10.1111/j.
1469-8137.2007.02254.x
Yamaki, S., dan Asakura, T. (1991).
Stimulasi penyerapan sorbitol ke dalam
vakuola dari daging buah apel oleh asam
absisat dan menjadi protoplas oleh asam
indoleasetat.Fisiol Sel Tumbuhan.
32, 315–318.
Zamboni, A., Di Carli, M., Guzzo,
F., Stocchero, M., Zenoni, S., Ferrarini,
A., dkk. (2010). Identifikasi biomarker
berry selentingan spesifik tahap yang
diduga dan integrasi data omics ke
dalam jaringan. Fisiol Tumbuhan.154,
1439–1459. doi: 10.1104/pp.110.160275
Zhang, M., Leng, P., Zhang, G., dan
Li, X. (2009). Kloning dan analisis
fungsional gen 9-cis-
epoxycarotenoid dioxygenase
(NCED) yang mengkode enzim kunci
selama biosintesis asam absisat dari
buah persik dan anggur.J. Fisiol
Tumbuhan.166, 1241-1252. doi:
10.1016/j.jplph. 2009.01.013
Zhang, X., Yazaki, J., Sundaresan, A.,
Cokus, S., Chan, SW, Chen, H.,
dkk. (2006). Pemetaan resolusi
tinggi genom dan analisis
fungsional metilasi DNA di
Arabidopsis.Sel126, 1189–1201.
doi: 10.1016/j.cell.2006.08.003
Zhong, S., Fei, Z., Chen, YR, Zheng, Y.,
Huang, M., Vrebalov, J., dkk. (2013). Metilom
resolusi basa tunggal dari perkembangan
buah tomat mengungkapkan
Juni 2013 | Jilid 4 | Pasal 198 |7
Osorio dkk. Peraturan pematangan buah

modifikasi epigenom yang terkait dengan Pernyataan Benturan Kepentingan: 28 Mei 2013; diterbitkan online: 14 Juni Hak Cipta © 2013 Osorio, Scossa dan
pematangan. Nat. Bioteknologi. Para penulis menyatakan bahwa 2013. Fernie. Ini adalah artikel akses terbuka
31, 154–159. doi: 10.1038/nbt. penelitian dilakukan tanpa adanya Kutipan: Osorio S, Scossa F dan Fernie AR yang didistribusikan di bawah ketentuan
2462 hubungan komersial atau keuangan (2013) Regulasi molekuler pematangan Lisensi Atribusi Creative Commons, yang
Zilberman, D., dan Henikoff, S. (2007). yang dapat ditafsirkan sebagai potensi buah. Depan. Ilmu Tanaman.4:198. doi: mengizinkan penggunaan, distribusi, dan
Analisis genom-lebar pola konflik kepentingan. 10.3389/fpls.2013.00198 reproduksi di forum lain, asalkan penulis
metilasi DNA.Perkembangan Artikel ini dikirim ke Frontiers in dan sumber asli dikreditkan dan tunduk
134, 3959–3965. doi: 10.1242/dev. Diterima: 06 Maret 2013; makalah tertunda Plant System Biology, spesialisasi pada pemberitahuan hak cipta apa pun
00131 diterbitkan: 23 April 2013; diterima: Frontiers in Plant Science. terkait grafik pihak ketiga, dll. .

Perbatasan dalam Ilmu Tumbuhan|Biologi Sistem Tumbuhan Juni 2013 | Jilid 4 | Pasal 198 |8