Diterjemahkan dari bahasa Inggris ke bahasa Indonesia - www.onlinedoctranslator.

com

Lihat diskusi, statistik, dan profil penulis untuk publikasi ini di:https://www.researchgate.net/publication/358959316

Aplikasi jamur mikoriza sebagai alat yang sukses untuk restorasi lahan tambang di
seluruh dunia: Pengetahuan terkini dan langkah ke depan

ArtikeldiTeknik Ekologi · Mei 2022

DOI: 10.1016/j.ecoleng.2022.106580

KUTIPAN BACA
0 24

6 penulis, termasuk:

Yumi Oki Lucas Arantes-Garcia

Universitas Federal Minas Gerais Universitas Memorial Newfoundland
37PUBLIKASI889KUTIPAN 11PUBLIKASI17KUTIPAN

LIHAT PROFIL LIHAT PROFIL

Tatiana Cornelissen Yule Roberta Ferreira Nunes Universidade

Universitas Federal Minas Gerais Estadual de Montes Claros

97PUBLIKASI2,892KUTIPAN 119PUBLIKASI2.449KUTIPAN

LIHAT PROFIL LIHAT PROFIL

Beberapa penulis publikasi ini juga mengerjakan proyek terkait ini:

2ndFOR (Hutan Sekunder)Lihat proyek

Interaksi Serangga-TanamanLihat proyek

Semua konten yang mengikuti halaman ini diunggah olehTatiana Cornelissenpada 02 Maret 2022.

Pengguna telah meminta peningkatan file yang diunduh.

 Rekayasa Ekologi 178 (2022) 106580

Daftar isi tersedia diSainsLangsung

Rekayasa Ekologi

beranda jurnal:www.elsevier.com/locate/ecoleng

Tinjauan

Aplikasi jamur mikoriza sebagai alat yang sukses untuk restorasi lahan tambang di
seluruh dunia: Pengetahuan terkini dan langkah ke depan

MariaLuiza Abatemarco de Mourasebuah, Yumi Okisebuah,*, Lucas Arantes-Garciasebuah, Tatiana Cornelissensebuah,

Yule Roberta Ferreira Nunesb, Geraldo Wilson Fernandessebuah,*
sebuahDepartamento de Genética, Ecologia & Evolução, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, MG 30161-970, Brasil
bDepartamento de Biologia Geral, Universidade Estadual de Montes Claros, Montes Claros, MG 39401-089, Brasil

INFO ARTIKEL ABSTRAK

Kata kunci: Pemulihan kawasan terdegradasi di lahan bekas tambang tidak selalu mencapai keberhasilan yang diinginkan. Perangkat biologis seperti
Rehabilitasi ekosistem Pemulihan lahan penggunaan jamur mikoriza arbuskular (AMF) diperlukan untuk meningkatkan dan mempercepat efektivitas pemulihan proses alam dan
dan reklamasi Area pertambangan yang
jasa ekosistem di kawasan terdegradasi yang direstorasi. AMF dapat meningkatkan penyerapan air dan nutrisi oleh tanaman inang,
terdegradasi
sehingga mengurangi stres tanaman dan meningkatkan pengembangan habitat di area bekas tambang yang sedang direstorasi. Kami
Inokulasi mikoriza
melakukan meta-analisis global dari 193 hasil independen untuk memahami efek keseluruhan dari penggunaan AMF sebagai alat
Pertumbuhan tanaman
Mikroorganisme tanah
restorasi dan untuk mengevaluasi sumber variasi pada efek inokulasi AMF pada pengembangan tanaman di area yang terdegradasi oleh
pertambangan. Hasil kami menekankan potensi besar penggunaan FMA untuk merangsang pertumbuhan tanaman di restorasi area
bekas tambang dengan efek yang lebih kuat jika dikaitkan dengan pemanfaatan bahan organik dan mikroorganisme tanah lainnya.
Meskipun studi AMF terkonsentrasi di daerah beriklim sedang, inokulum AMF mendorong perkembangan tanaman yang lebih besar pada
substrat yang ditambang terlepas dari wilayah dan jenis atau asal jamur. Inokulasi juga meningkatkan pertumbuhan tanaman pada
bahan restorasi yang sulit, seperti overburden dan tailing, tetapi efek AMF tergantung pada jenis mineral yang dieksploitasi. Investasi
lebih lanjut dalam studi lapangan jangka panjang tentang efek inokulasi FMA pada kelangsungan hidup tanaman, reproduksi, kebugaran,
dan proses ekologi terkait sangat penting untuk lebih mengkonsolidasikan penggunaan FMA pada restorasi area yang ditambang.

1. Perkenalan
Kekhawatiran atas restorasi ekosistem telah tumbuh dengan mantap
dalam beberapa tahun terakhir sampai-sampai Perserikatan Bangsa-Bangsa
menyatakan periode tahun 2021 hingga 2030 sebagai 'Dekade Restorasi
Ekosistem' (Salvador, 2018). Di antara aktivitas manusia dengan dampak
terbesar dan kerusakan serius terhadap fungsi ekosistem adalah eksploitasi
sumber daya mineral (Fernandes dan Ribeiro, 2017). Kegiatan penambangan
seperti pemindahan, pemindahan, penyimpanan, dan pemrosesan mineral
menyebabkan kerusakan sifat fisik, kimia, dan biologi tanah terkait (Wong,
2003; Sheoran dkk., 2010;Maiti dan Ahirwal, 2019). Kegiatan ini mendorong
perubahan lanskap yang intens, menghasilkan sejumlah besar limbah
tambang (seperti lapisan penutup dan tailing), membahayakan akuifer dan
daerah resapan air, dan dapat menyebabkan hilangnya ekosistem yang unik
(mis.Jacobi et al., 2011; Porembski et al., 2016;Pena dkk., 2017). Tergantung
pada tingkat degradasi, pembentukan dan pengembangan pabrik di masa
depan terhambat, dan restorasi terganggu. Di sisi lain, studi
telah menunjukkan peran penting biota tanah dalam pembentukan dan
perkembangan tanaman, dan dalam fungsi ekosistem (Van der Putten dkk., 2013;
Bardgett dan Van Der Putten, 2014), menunjukkan bahwa penggunaannya di
lingkungan yang terdegradasi dapat mewakili pendorong keberhasilan restorasi
di ekosistem terestrial.
Jamur Mikoriza Arbuskular (AMF) telah digunakan sebagai salah satu alat
biologis yang paling menjanjikan untuk pembentukan dan pengembangan
tanaman dalam praktik restorasi lahan. Proyek restorasi ekologi yang
mempertimbangkan dan memasukkan mikroorganisme ini memiliki peluang
sukses yang besar (Turnau dan Haselwandter, 2002;Asmelash dkk., 2016). AMF
berhubungan dengan sekitar 73% tanaman vaskular dan dapat ditemukan di
semua bioma (Brundrett, 2009;van der Heijden dkk., 2015). Sebagai hasil dari
asosiasi ini, mereka meningkatkan penyerapan air dan nutrisi tanaman dan
meningkatkan kelangsungan hidup dan perkembangan tanaman (Marschner dan
Dell, 1994; Azcón-Aguilar dan Barea, 1997;Aug, 2001). Terlepas dari pentingnya
dan semakin banyak penelitian, belum ada sintesis global tentang efek inokulasi
FMA pada perkembangan tanaman sebagai alat untuk

* Penulis yang sesuai.

Alamat email:yumiokibiologia@gmail.com (Y.Oki),gw.fernandes@gmail.com (GW Fernandes).

https://doi.org/10.1016/j.ecoleng.2022.106580
Diterima 14 Maret 2021; Diterima dalam bentuk revisi 6 Februari 2022; Diterima 17 Februari 2022
Tersedia online 2 Maret 2022
0925-8574/© 2022 Elsevier BV Hak cipta dilindungi undang-undang.
MA de Moura dkk.
pemulihan lahan yang terdegradasi oleh operasi penambangan. Selanjutnya
kontribusi inokulasi FMA terhadap perkembangan dan pertumbuhan tanaman
dapat bervariasi sesuai dengan kondisi lingkungan dan biotik (lihatHoeksema
dkk., 2010;Maltz dan Treseder, 2015;Neuenkamp dkk., 2019).
Kondisi edafik merupakan salah satu faktor lingkungan yang secara kritis
mempengaruhi efek FMA pada pertumbuhan tanaman; yaitu,
perkembangan hifa, sporulasi, dan kolonisasi AMF (Hepper, 1979;Abbott dan
Robson, 1985;Koide, 1991). Area yang terdegradasi oleh penambangan
biasanya menunjukkan variasi pH dan konsentrasi logam berat yang luas
tergantung pada mineral yang dieksploitasi dan substrat asalnya masing-
masing (Hossner dan Hons, 1992;Choi dan Wali, 1995;Sheoran dkk., 2010).
Misalnya, pH merupakan faktor selektif untuk terjadinya FMA dan
penyerapan nutrisi dari organisme tanaman yang terkait (Entri dkk., 2002;
Tahat dan Sijam, 2012). Selain itu, beberapa spesies AMF bertahan hidup di
bawah konsentrasi logam berat yang tinggi, tetapi spesies yang bertahan
dapat meningkatkan toleransi tanaman inangnya juga (Weissenhorn et al.,
1994;Hildebrandt et al., 2007).
Untuk tujuan praktis, residu pertambangan dapat dipisahkan menjadi tiga
kategori: lapisan tanah atas, lapisan penutup, dan tailing. Di antara mereka,
kondisi tanah lapisan atas umumnya paling dekat dengan tanah asli, dengan
kandungan nutrisi dan bahan organik yang lebih tinggi (Sheoran dkk., 2010).
Tanah lapisan atas biasanya mengandung mikroorganisme yang mengingatkan
pada kondisi tidak terganggu (Maiti dan Ahirwal, 2019), meskipun tanggal
pemindahan dan lama penyimpanan dapat menurunkan mikrobiota (Rives et al.,
1980;DePuit, 1984;Sheoran dkk., 2010). Terlepas dari kondisi ini, inokulasi FMA
mungkin berguna untuk meningkatkan perkembangan tanaman di tanah lapisan
atas dari lahan bekas tambang. Sebaliknya, overburden lebih miskin nutrisi dan
mikrobiologis. Ini mungkin telah mengalami reaksi kimia karena pelapukan, yang
sering menghasilkan oksida yang mengubah pH, mungkin mengganggu
pertumbuhan tanaman (Haering dkk., 1993). Terakhir, tailing sering mengandung
senyawa beracun dan peningkatan konsentrasi logam berat dan kekurangan
nutrisi dan tidak ada mikrobiota (Hossner dan Hons, 1992). Rendahnya jumlah
unsur hara, terutama fosfor, biasanya mendukung terjadinya simbiosis antara
FMA dan tanaman (Koide, 1991;Johnson, 1998; Treseder, 2004). Namun, penting
untuk digarisbawahi bahwa setiap FMA memiliki kebutuhan nutrisinya sendiri, dan
perkembangannya dapat terganggu jika kondisi ini tidak terpenuhi (Hodge dkk.,
2010).
Pupuk juga dapat digunakan dalam hubungannya dengan AMF untuk
menyesuaikan dan/atau meminimalkan karakteristik yang merugikan dari tanah
yang terdegradasi. Namun, selain menambah biaya untuk inisiatif restorasi,
metode ini juga dapat mengubah kemanjuran inokulum AMF sebagai teknik
reklamasi lanskap. Beberapa penelitian telah menunjukkan bahwa pemupukan
anorganik dapat mempengaruhi inokulum FMA dengan mengurangi kolonisasi
akar dan menghambat pembentukan mikoriza.Corkidi dkk., 2002;Linderman dan
Davis, 2004; Grant et al., 2005). Sebaliknya, penambahan bahan organik
tampaknya merangsang simbiosis dan penerapannya dengan FMA biasanya
meningkatkan pertumbuhan tanaman (St John et al., 1983;Souza dkk., 2010).
Penambahan mikroorganisme lain adalah amandemen lain yang
dapat mempengaruhi tanaman dan simbiosis inokulum FMA. Pengaruh
terhadap pertumbuhan tanaman dipengaruhi oleh interaksi antara
inokulum FMA dan mikroorganisme tanah lainnya, yang dapat bersifat
sinergis, antagonistik, atau netral. Interaksi sinergis merangsang
pertumbuhan miselium AMF, kolonisasi, dan perlindungan inang
terhadap parasit.Barea et al., 2002; Frey-Klett dkk., 2007;Nadeem dkk.,
2014). Di sisi lain, interaksi antagonis seperti parasitisme dan kompetisi
dapat menurunkan mikoriasi.Rydlová dkk., 2011;Nadeem dkk., 2014).
Meskipun diakui sebagai faktor penting ketika mengevaluasi efisiensi
AMF, efek dari kedua faktor abiotik serta interaksi biotik dan kombinasinya
telah diabaikan dalam literatur ilmiah. Mempertimbangkan relevansi yang
besar dari peningkatan efisiensi restorasi kawasan terdegradasi oleh
kegiatan penambangan, ada kebutuhan mendesak untuk evaluasi lebih
dalam tentang faktor-faktor apa yang dapat mendorong keberhasilan
penggunaan inokulum AMF pada tanaman yang tumbuh di area bekas
tambang yang sedang direstorasi. Kami secara kuantitatif meninjau literatur
ilmiah untuk menyelidiki efek FMA pada pertumbuhan tanaman di bawah
beragam keadaan di mana area terdegradasi tersebut ditemukan. Itu
2
Rekayasa Ekologi 178 (2022) 106580
hipotesis berikut diuji menggunakan meta-analisis: (1) Penggunaan inokulum FMA
meningkatkan pertumbuhan tanaman; (2) Inokulum yang mengandung lebih dari satu
jenis FMA memiliki efek positif yang lebih kuat terhadap pertumbuhan tanaman; (3)
Pengaruh inokulum FMA terhadap pertumbuhan tanaman tergantung pada jenis mineral
yang dimanfaatkan termasuk bahan buangannya dan jenis pupuknya; dan (4)
Penambahan mikroorganisme simbiosis lain meningkatkan pengaruh positif inokulum
FMA terhadap pertumbuhan tanaman.
2. Metode
2.1. Kriteria penelitian dan inklusi
Kami melakukan pencarian literatur percobaan menggunakan inokulum AMF
di daerah terdegradasi oleh pertambangan. Ulasan ini didasarkan pada artikel
yang diterbitkan yang diindeks di Web of Science selama 75 tahun terakhir (1945
hingga November 2020) dan 60 tahun di database Scopus (1960 hingga November
2020) menggunakan (“mikoriza*”) DAN (“restorasi” ATAU “reklamasi” ATAU
“rehabilitasi”) sebagai kata kunci pencarian. Artikel duplikat di antara basis data
telah dihapus.
Artikel yang termasuk dalam meta-analisis harus memenuhi kriteria berikut
(lihat Gambar S1): (1) diterbitkan dalam bahasa Inggris; (2) dilakukan di areal yang
terkait dengan pertambangan, baik sebagai lahan bekas tambang maupun
substrat dari areal bekas tambang; (3) mengevaluasi pertumbuhan tanaman
tanpa (kontrol) dan adanya inokulum FMA (perlakuan); (4) data untuk kontrol dan
perlakuan tersedia dalam gambar, tabel atau teks dengan data statistik yang jelas
(ukuran sampel, rata-rata, kesalahan standar atau deviasi untuk kontrol dan
perlakuan). Penulis dari artikel dengan data statistik yang tidak lengkap
dihubungi, dan mereka yang tidak menjelaskan informasi yang hilang dikeluarkan
dari analisis akhir. Secara umum, satu publikasi menghasilkan lebih dari satu
perbandingan independen karena artikel mengevaluasi lebih dari satu spesies
tanaman atau melakukan beberapa percobaan. Sekitar 10% dari 1285 artikel yang
diidentifikasi dalam pencarian literatur adalah tentang percobaan inokulasi AMF di
lahan bekas tambang. Dari jumlah tersebut, 29 artikel memenuhi kriteria kami dan
dipilih untuk meta-analisis, yang menghasilkan 193 perbandingan independen
(lihat Gambar. S1 dan Tabel S1). Semua dari 193 perbandingan independen
dianalisis secara kualitatif, namun ukuran efek tidak dapat ditentukan. dihitung
dalam 5 perbandingan independen.
Pertumbuhan tanaman terkendali dan perlakuan dievaluasi menggunakan biomassa
pucuk, biomassa akar, dan tinggi tanaman. Ketika sebuah artikel menyajikan data
pemanjangan tanaman, kami menganggapnya sebagai tinggi tanaman. Jika studi
mengevaluasi efek inokulum FMA pada pertumbuhan tanaman selama lebih dari satu
tahun, hanya data tahun terakhir yang dipertimbangkan. Kami hanya mengevaluasi
perbedaan terbesar (ke segala arah) antara kelompok kontrol/perlakuan ketika ada
beberapa perlakuan dari variabel yang sama seperti pupuk atau konsentrasi tanah yang
ditambahkan, kultivar yang berbeda dari spesies yang sama atau bahan organik dengan
asal yang berbeda. Untuk memilih variabel moderator, kami mempertimbangkan faktor-
faktor yang dapat mempengaruhi pengaruh inokulum FMA terhadap pertumbuhan
tanaman, seperti dilansir dariSt John et al., 1983;Barea et al., 2002;Grant et al., 2005,
Sheoran dkk., 2010,Nadeem dkk., 2014, Maiti dan Ahirwal, 2019sebagai berikut:
1) Wilayah: tropis atau sedang.
2) Asal inokulum: daerah pertambangan atau sumber lain (misalnya
ekosistem referensi, kultur koleksi, dan inokulum komersial).
3) Kompleksitas inokulum: tunggal (mengandung satu spesies FMA), campuran
(mengandung lebih dari satu spesies FMA), atau tanah sebagai inokulum.
4) Mineral yang dimanfaatkan di daerah tambang: batubara, emas, besi, merkuri, pasir,
tembaga, arsen, nikel, beberapa mineral yang dimanfaatkan atau belum ditentukan.
5) Bahan dari pertambangan: tanah lapisan atas, lapisan penutup, atau tailing.
6) Jenis pupuk: anorganik, organik atau penambahan pupuk anorganik
dan organik.
7) Penambahan mikroorganisme rizosfer lainnya: tidak ada
mikroorganisme, PGPR (inokulum rhizobakteri pemacu pertumbuhan
tanaman), atau filtrat mikroba tanah (filtrat tanah dengan beberapa
mikroorganisme rizosfer).
MA de Moura dkk.
8) Jenis percobaan: lapangan, rumah kaca dengan tanah steril, dan rumah kaca dengan
tanah tidak steril.
Pertama, kami melakukan tinjauan kualitatif sistematis dengan semua studi,
membahas persentase studi yang mengevaluasi masing-masing variabel moderator yang
disebutkan di atas. Kami juga memasukkan data tambahan seperti spesies tanaman yang
dievaluasi dan durasi percobaan untuk mengidentifikasi potensi kesenjangan
pengetahuan. Selanjutnya, kami memeriksa apakah studi mengevaluasi kelangsungan
hidup dan reproduksi tanaman dan apakah mereka menghubungkan hasilnya dengan
fungsi ekosistem.
2.2. Perhitungan ukuran efek meta-analisis dan analisis data
Nilai mean, standar deviasi, dan ukuran sampel untuk kelompok perlakuan
dan kontrol diekstraksi dari setiap studi untuk perhitungan ukuran efek. Ketika
artikel menyajikan kesalahan standar, itu diubah menjadi standar deviasi
menggunakan Kalkulator Statistik MetaWin (Rosenberg dkk., 2000). Data yang
disajikan dalam bentuk angka diperoleh dengan menggunakan Software ImageJ
v1.49. Dalam hal ini, studi dengan gambar berkualitas rendah yang tidak
memungkinkan visualisasi data yang jelas dikeluarkan dari analisis. Pengaruh
inokulum FMA pada kinerja tanaman dievaluasi menggunakan Hedges'd, yang
menimbang studi menggunakan ukuran sampel dan meminimalkan kesalahan
tipe II (Rosenberg dkk., 2013). Metrik ini dihitung sebagai
XE− XCJ
dsaya=
SD
dimana XEadalah respon rata-rata dari kelompok yang diinokulasi AMF, Xcadalah
respon rata-rata dari kelompok kontrol,SDadalah simpangan baku gabungan danJ
adalah istilah koreksi untuk menghilangkan bias ukuran sampel kecil (Rosenberg
dkk., 2000).
Meta-analisis dilakukan secara terpisah untuk setiap kinerja pabrik,
dan ukuran efek keseluruhan dihitung sebagai:
∑n
wsayadsaya
d++=saya=1∑n
wsaya
saya=1
dimana Dsayaadalah ukuran efek yang dihitung untuk ithbelajar dan wsayaadalah
kebalikan dari varians sampling dari ithbelajar. Ukuran efek positif menunjukkan
peningkatan pertumbuhan tanaman untuk tanaman yang diinokulasi FMA
dibandingkan dengan tanaman kontrol. Ukuran efek yang lebih besar dari 0,8
dianggap kuat, kurang dari 0,2 sebagai lemah, dan sekitar 0,5 sebagai efek sedang
(Cohen, 1992).
Untuk menyelidiki efek inokulum AMF pada tanaman yang tumbuh di
area yang ditambang, kami melakukan meta-analisis bertingkat (Nakagawa
dkk., 2017) yang memperhitungkan ketergantungan beberapa hasil dari
studi yang sama, dengan memasukkan efek acak tingkat publikasi dalam
model, menggunakan setiap studi sebagai ulangan. Kami menggunakan
model efek acak untuk mengevaluasi efek keseluruhan dari FMA pada
pertumbuhan tanaman dan pada setiap respon (biomassa pucuk, biomassa
akar, biomassa total, dan tinggi tanaman). Model efek campuran dari meta-
analisis kemudian digunakan untuk mengevaluasi efek dari beberapa
moderator dalam besaran dan arah ukuran efek. Dalam model ini, studi
dalam kelas berbagi efek rata-rata yang sama, tetapi ada juga asumsi untuk
variasi acak di antara studi di kelas selain variasi sampling. Ukuran efek
keseluruhan dianggap signifikan jika interval kepercayaan tidak tumpang
tindih dengan nol.
Kami menggunakan statistik Q untuk membandingkan heterogenitas antara
dan di dalam moderator. Heterogenitas total (QT) diuji terhadap X2distribusi untuk
mengevaluasi apakah studi yang heterogen. Q significant yang signifikanT
nilai menunjukkan bahwa perbedaan antara studi lebih besar dari yang
diharapkan hanya dengan kesalahan, menunjukkan bahwa ada heterogenitas
dalam studi yang dievaluasi. QTnilai dipartisi menjadi heterogenitas dalam
kelompok (QW) dan antar kelompok (QB).QBnilai diuji terhadap distribusi chi-
kuadrat dengan n-1 derajat kebebasan untuk mengevaluasi apakah
3
Rekayasa Ekologi 178 (2022) 106580
pengaruh inokulum FMA berbeda antar kategori variabel moderator.
Kami menghitung nomor aman Rosenthal (Nfs) untuk mengevaluasi bias publikasi (
Rosenthal, 1979). Nfsmenunjukkan berapa banyak studi yang tidak signifikan atau tidak
dipublikasikan harus ditambahkan ke meta-analisis untuk mengubah hasil yang
signifikan menjadi tidak signifikan pada = 0,05 (Rosenberg, 2005). Jika Nfs
melebihi 5 k + 10, di mana k adalah jumlah studi, hasilnya dianggap
kuat. Perhitungan dan analisis statistik dilakukan di Open MEE (Wallace
dkk., 2017).
3. Hasil
3.1. Hasil kualitatif
Artikel yang membahas efek FMA pada pertumbuhan tanaman didistribusikan
secara global, meskipun enam kali lebih banyak dievaluasi di wilayah beriklim
sedang. Mereka mencakup 36 spesies tanaman yang didistribusikan ke dalam 15
famili, menonjol Poaceae (44% dari perbandingan independen). Pertumbuhan
tanaman dievaluasi secara berbeda oleh penulis, tetapi aspek yang terkait dengan
kinerja pucuk adalah yang paling diukur. Setengah dari perbandingan independen
mengevaluasi efek inokulum FMA pada biomassa pucuk (50,3%), diikuti oleh tinggi
tanaman (26,9%), dan biomassa akar (22,8%) (Gambar 1sebuah).
Sebagian besar perbandingan independen berasal dari eksperimen jangka pendek
dengan total durasi hingga enam bulan (75,1%), sedangkan beberapa eksperimen
berlangsung lebih dari dua tahun (3,6%) (Gambar 1b). Batubara merupakan mineral yang
paling banyak dieksploitasi (Gambar 1c) dan dilaporkan di semua benua. Sebanyak 134
perbandingan independen melaporkan apakah tanah bekas tambang yang digunakan
dalam percobaan mereka berhubungan dengan tanah lapisan atas (9,33%), lapisan
penutup (26,94%), atau tailing (33,16%) (Gambar 1d).
Di antara amandemen yang dipilih, sekitar 63,7% dari perbandingan
independen menggunakan pemupukan. Pupuk anorganik merupakan pupuk yang
paling banyak digunakan (34,71% dari perbandingan) (Gambar 1e). Penambahan
mikroorganisme tanah lainnya di luar inokulasi AMF jarang terjadi dalam literatur.
Secara khusus, penambahan filtrat mikroba tanah diamati pada 10,4%
perbandingan, sedangkan penambahan inokulum PGPR diamati pada 8,3% (
Gambar 1f). Tidak ada penelitian yang menggunakan filtrasi tanah dan PGPR
secara bersamaan. Tinjauan kami juga menunjukkan bahwa hanya sedikit
perbandingan yang dilakukan dalam percobaan lapangan (20,2%) dan ada
dominasi studi yang dilakukan di rumah kaca menggunakan tanah tidak steril
(41,5%) dan tanah steril (38,3%) (Gambar 1g).
Selain pengembangan tanaman, beberapa artikel terpilih mengevaluasi
aspek penting lainnya dari restorasi kawasan yang terdegradasi. Aspek ini
termasuk kelangsungan hidup tanaman (N=4 artikel), kondisi tanah (N =10
artikel), komposisi mikrobiota tanah (N=3 artikel), aktivitas enzimatik rizosfer
(N = 4 artikel), dan reproduksi tumbuhan (N = 1 artikel). Beberapa artikel
juga membahas secara singkat relevansi hasil mereka terhadap pemulihan
jasa ekosistem yang terkait dengan wilayah studi mereka. Hanya satu artikel
(Johnson, 1998) menghubungkan pentingnya FMA untuk suksesi ekologis
dan dua lainnya untuk siklus nutrisi (Kohler dkk., 2015;Bi et al., 2018).
3.2. Hasil kuantitatif
Hasil kami menunjukkan potensi besar inokulum FMA untuk mendorong
pertumbuhan tanaman, karena semua parameter tanaman yang dievaluasi
menunjukkan respons yang kuat dan positif setelah inokulasi FMA (Gambar 2.). Misalnya,
biomassa pucuk meningkat 163% dengan inokulasi FMA dibandingkan dengan kelompok
kontrol tanpa inokulum FMA. Kami memfokuskan analisis pertumbuhan tanaman kami
secara eksklusif pada data biomassa pucuk karena ini adalah parameter yang paling
sering dievaluasi dalam artikel yang dipelajari dan ditemukan di semua kelompok
variabel yang dianalisis. Selain itu, nomor fail-safe (Nfs= 4520.7) lebih tinggi untuk
variabel ini, yang meningkatkan implikasi dari hasil ini.
Inokulasi AMF meningkatkan biomassa pucuk lebih dari 150% di daerah tropis
dan beriklim sedang (Gambar 3). Tidak ada perbedaan respons pertumbuhan
antara wilayah ini (QB= 1,1959, df = 1,P=0,33; Tabel S2). Inokulum tunggal,
campuran, atau tanah sebagai tanaman favorit sumber FMA
MA de Moura dkk.
Gambar 1.Frekuensi penelitian di antara 193 perbandingan independen yang melaporkan: (a) parameter pertumbuhan tanaman, (b) durasi percobaan, (c) mineral, (d)
bahan tambang, (e) jenis pupuk, (f) penambahan mikroorganisme lainnya, dan (g) jenis eksperimen.
pertumbuhan yang sama (QB= 2.13, df = 2,P=0,41); pada kenyataannya, pertumbuhan
tanaman yang menggunakan tanah sebagai sumber inokulan tidak signifikan secara
statistik (Gambar 3). Inokulum dari lahan pertambangan atau dari sumber lain
meningkatkan pertumbuhan tanaman sekitar 160% (QB= 0,165, df = 1,P=0,74; Tabel S2;
Gambar 3).
Jenis mineral yang dimanfaatkan mempengaruhi besarnya pengaruh inokulasi
FMA terhadap biomassa pucuk (QB= 23,29, df = 8,P=0,034; Tabel S2). Misalnya,
AMF secara signifikan meningkatkan biomassa pucuk ketika jenis mineralnya
adalah batubara dan emas; dengan efek yang lebih besar terkait dengan mineral
terakhir (E++ = 2,74, CI = 1,49 hingga 3,99). Namun, inokulum mikoriza tidak
berpengaruh pada biomassa pucuk mineral lain yang dieksploitasi (Tabel S3). Jenis
bahan (tanah lapisan atas, lapisan penutup, atau tailing) juga mempengaruhi efek
inokulum. Inokulasi AMF mendorong peningkatan biomassa pucuk yang lebih
besar pada bahan dengan kondisi yang lebih buruk (baik secara nutrisi maupun
mikrobiologis) seperti lapisan penutup dan tailing (Gambar 3). Pengaruh inokulum
FMA pada tanaman yang ditanam di tanah lapisan atas tidak signifikan.
Jenis pemupukan juga mempengaruhi efek inokulum FMA. Meskipun
pupuk organik dan anorganik berpengaruh positif terhadap pengaruh
inokulum FMA terhadap pertumbuhan tanaman (QB = 8.31, df = 2,P=0,042;
4
Rekayasa Ekologi 178 (2022) 106580
Gambar 3), jenis organik menunjukkan efek yang lebih besar daripada anorganik.
Kombinasi penggunaan pupuk dan inokulasi FMA tidak mempengaruhi
pertumbuhan tanaman. Keragaman mikroba yang ditambahkan ke substrat
penambangan adalah variabel lain yang secara positif mempengaruhi besarnya
efek inokulum FMA (QB= 33,25, df = 2,P=0,001;Gbr.3). Efek inokulum FMA kurang
intens ketika tidak ada mikroorganisme rizosfer lain yang ditambahkan, tetapi
masih menunjukkan efek positif pada biomassa pucuk (meningkatkan
pertumbuhan tanaman lebih dari 100%). Respon positif biomassa pucuk tanaman
terhadap inokulasi FMA adalah 200% lebih besar ketika PGPR ditambahkan dan
300% dalam kaitannya dengan filtrat mikroorganisme tanah. Efek inokulasi FMA
terhadap pertumbuhan tanaman lebih tinggi pada kondisi lapang dibandingkan
kondisi rumah kaca (QB= 8,14, df = 2, P = 0,034;Gambar 3).
3.3. Evaluasi bias publikasi
Nomor gagal-aman (Nfs) karena inokulum FMA berpengaruh terhadap pertumbuhan
tanaman tinggi (Nfs>5n + 10) untuk semua parameter pertumbuhan, yang menunjukkan
kekokohan hasil dan tidak adanya bias publikasi (Tabel S2).
MA de Moura dkk.
Gambar 2.Efek ukuran (Hedges'd atau standar perbedaan rata-rata) inokulum
FMA pada parameter tanaman. Pertumbuhan tanaman dengan dan tanpa
inokulum FMA dihitung menggunakan model efek acak, simbol yang diisi sesuai
dengan nilai Hedges'd, dan batang mewakili interval kepercayaan 95%. Angka
dalam kurung adalah jumlah perbandingan independen untuk setiap sifat
tanaman yang dievaluasi. Efek signifikan jika interval kepercayaan (95%) tidak
tumpang tindih dengan nol.
Gambar 3.Ringkasan efek (Hedges'd atau standar perbedaan rata-rata) inokulum FMA
pada parameter tanaman menggunakan model campuran. Lingkaran yang terisi
mewakili ukuran efek kumulatif di antara moderator yang tidak terpengaruh oleh
inokulasi mikoriza; sedangkan lingkaran terbuka mewakili ukuran efek kumulatif di
antara moderator yang dipengaruhi oleh inokulasi mikoriza. Garis mewakili interval
kepercayaan 95%, dan hasil untuk analisis heterogenitas diberikan pada Tabel S2. Efek
signifikan jika interval kepercayaan tidak tumpang tindih dengan nol.
4. Diskusi
Untuk pertama kalinya dalam evaluasi kuantitatif, kami mendemonstrasikan
pentingnya inokulasi AMF sebagai teknik restorasi area bekas tambang. Di daerah
ini, perkembangan tanaman terhambat karena kondisi substrat yang ditambang,
namun hasil kami menunjukkan inokulasi AMF meningkatkan pertumbuhan
tanaman untuk semua parameter pertumbuhan yang dievaluasi. Peningkatan
biomassa tanaman tidak tergantung pada wilayah penelitian, jenis mikoriza, dan
asal atau kompleksitas inokulum. Selain itu, efek positif lebih besar dalam keadaan
lapangan, memperkuat pentingnya simbiosis jamur untuk tanaman di bawah
kondisi stres dan mengkonsolidasikan inokulasi FMA sebagai teknik yang efektif
untuk restorasi area yang terdegradasi oleh operasi pertambangan.
Tinjauan kami juga mengungkapkan perbedaan dalam jumlah penelitian yang
berfokus pada parameter pertumbuhan tanaman yang berbeda. Sebagian besar studi
mengevaluasi biomassa pucuk sebagai perkiraan pertumbuhan tanaman, dan kelalaian
biomassa akar dalam literatur tidak terbatas pada studi inokulasi FMA (Vogt et al., 1998;
Smithwick dkk., 2014). Ini mungkin menghambat yang lebih baik
5
Rekayasa Ekologi 178 (2022) 106580
pemahaman tentang proses fisiologis yang terlibat dalam rizosfer dan
perkembangan tanaman (Smith dkk., 1998); dengan demikian, kesenjangan
pengetahuan yang layak studi masa depan. Selain itu, sebagian besar studi
memiliki durasi yang sangat singkat, yang merupakan tantangan tambahan untuk
meningkatkan pemahaman tentang isu-isu penting seperti kelangsungan hidup
tanaman, reproduksi, suksesi ekologis, dan proses ekologi di area terdegradasi
yang sedang direstorasi. Ini semua adalah aspek penting yang perlu
dipertimbangkan untuk mencapai tujuan restorasi ekosistem yang mandiri (SER,
2002; Kollmann et al., 2016).
Meskipun jumlah penelitian tentang AMF telah meningkat sejak tahun
1960-an (Klironomos dan Kendrick, 1993), kami masih menemukan sedikit
artikel tentang inokulasi FMA di daerah tambang. Hal ini menunjukkan
adanya potensi terpendam dalam pemanfaatan mikrobiota dalam proses
restorasi; oleh karena itu, merusak generalisasi dan perbandingan lebih
lanjut. Kurangnya studi di wilayah tropis, khususnya, dapat mewakili
kesenjangan kritis sekaligus peluang. Tanah di banyak ekosistem tropis
miskin nutrisi, dan kondisi ini berarti tanaman mungkin memiliki
ketergantungan yang lebih besar pada jamur untuk penyerapan nutrisi dan
kelangsungan hidup (Janos, 1980), serta untuk keberhasilan regenerasi.
Our results indicated that the type of mineral exploited influence the
inoculum effect on plant growth. However, the AMF inoculation did not
increase plant growth when the mining substrate was associated with
arsenic, nickel, sand, mercury, iron, and copper. These results were
unexpected because AMF has the ability to increase plant absorption and
tolerance to heavy metals (Ferrol et al., 2016). Nevertheless, we believe this
lack of effect is likely due to the small number of studies found for these
particular minerals, except for iron. It is also possible that the chosen host
plants and/or fungi interfered with the success of plant growth (e.g. Johnson,
1998;Guo et al., 2013). Kami menyoroti dengan meta-analisis kami,
pentingnya memahami sumber variasi dalam efektivitas AMF tetapi yang
paling penting, kami mengungkapkan ini sebagai jalan penting untuk studi
dan pengembangan baru.
Tinjauan kami juga mengungkapkan manfaat inokulasi AMF diperoleh
dalam kondisi degradasi substrat yang paling parah (overburden dan
tailing). Hasil ini menekankan bahwa inokulum FMA memiliki potensi besar
untuk menguntungkan tanaman tepat di bawah keadaan lingkungan dan
biotik yang paling ketat (Neuenkamp dkk., 2019). Substrat ini miskin nutrisi
dan mikroorganisme, selain memiliki senyawa pada tingkat toksik bagi
tanaman (Hossner dan Hons, 1992;Sheoran dkk., 2010). Tampaknya
inokulasi AMF mengatasi kendala lingkungan yang khas dari substrat ini
dengan meningkatkan penyerapan nutrisi dan meningkatkan toleransi
terhadap senyawa beracun, di antara manfaat lainnya (Shetty dkk., 1994;
Hildebrandt et al., 2007). Juga, relatif tidak adanya mikrobiota yang
berpotensi kompetitif pada lapisan penutup dan material tailing dapat
memfasilitasi kolonisasi propagul AMF dan pembentukan simbiosis (Miller et
al., 1985;Diaz dan Honrubia, 1993;Silva dkk., 2005). Sebaliknya, humus
menawarkan kondisi yang lebih baik untuk tanaman dan bahkan mungkin
mengandung propagul mikoriza (Sheoran dkk., 2010;Maiti dan Ahirwal, 2019
). Kondisi ini mungkin menjelaskan mengapa manfaat inokulasi mikoriza
bagi pertumbuhan tanaman tidak begitu terlihat pada lapisan tanah atas.
Menurut hasil kami, penambahan pupuk dapat memaksimalkan efek
inokulasi mikoriza pada pertumbuhan tanaman. Rendahnya kadar fosfor
dalam pupuk anorganik yang digunakan dalam penelitian (misJohnson, 1998
;Meyer dkk., 2017) dapat bertanggung jawab atas efek inokulum FMA yang
intens pada pertumbuhan tanaman ketika pupuk anorganik ditambahkan.
Karena substrat dari daerah yang ditambang miskin nutrisi (Sheoran dkk.,
2010), penambahan beberapa nutrisi anorganik diperlukan untuk
perkembangan mikoriza (Treseder dan Allen, 2002).
Namun, hasil kami menunjukkan bahwa pemupukan organik
direkomendasikan daripada anorganik untuk memaksimalkan efek inokulum FMA
pada pertumbuhan tanaman. Penggunaan pupuk organik bersamaan dengan
penambahan FMA merangsang pertumbuhan tanaman tertinggi dan tampaknya
mendukung pertumbuhan miselium, sporulasi, dan peningkatan kerapatan MF (
Muthukumar dan Udaiyan, 2002;Gryndler dkk., 2009). Meskipun masing-masing
jenis pupuk memiliki manfaat khusus, kombinasinya tidak efisien untuk
mendorong peningkatan biomassa pucuk terkait dengan inokulasi FMA. Ini
MA de Moura dkk.
menunjukkan bahwa kombinasi pupuk anorganik dan organik meningkatkan
konsentrasi nutrisi (misalnya, fosfor dalam)Ding dkk., 2017), yang mengurangi
kolonisasi AMF (Johnson, 1998;Treseder, 2004). Perlu dicatat bahwa frekuensi
pemberian pupuk harus dievaluasi dengan hati-hati karena pemupukan yang
berlebihan dapat membahayakan pembentukan simbiosis dan meningkatkan
persaingan dengan mikroorganisme lain yang tidak menguntungkan
pertumbuhan tanaman, atau setidaknya tidak seefektif (Johnson, 1993;Gryndler
dkk., 2006;Linderman dan Davis, 2004;Ding dkk., 2017).
Hasil kami juga menunjukkan pentingnya mikrobiota untuk restorasi dalam
menunjukkan penambahan mikroorganisme mempotensiasi efek inokulum FMA
pada pertumbuhan tanaman. Meskipun beberapa penelitian menambahkan
mikroorganisme lain, peningkatan yang kuat dan signifikan dalam biomassa
pucuk memperkuat peran sinergis PGPR dalam simbiosis, yang mampu
mendorong pertumbuhan miselium dan sporulasi, memfasilitasi kolonisasi AMF (
Hildebrandt et al., 2007;Nadeem dkk., 2014). Penambahan filtrat mikroba tanah
menghasilkan efek inokula FMA yang lebih besar pada pertumbuhan tanaman
daripada PGPR kemungkinan karena adanya organisme yang menguntungkan
atau bahkan lebih mirip dengan kondisi alam (Frey-Klett dkk., 2007;Hoeksema
dkk., 2010). Ini memperkuat peran menguntungkan keanekaragaman mikroba
untuk AMF sebagai keseimbangan antara organisme sinergis dan antagonis
positif untuk simbiosis (Barea et al., 2002). Dengan demikian, kombinasi
penggunaan mikoriza dengan mikroorganisme lain tampaknya merupakan alat
yang menjanjikan untuk digunakan dalam restorasi area bekas tambang.
5. Kesimpulan
Penggunaan inokulum AMF sebagai alat biologis telah terbukti mendorong
pemulihan dan restorasi yang lebih efektif pada area yang terdegradasi oleh
eksploitasi mineral di seluruh dunia, terutama di substrat yang dikenal paling sulit
untuk pengembangan tanaman (yaitu substrat lapisan penutup atau tailing).
Berdasarkan hasil kami, kami merekomendasikan penggunaan pupuk dalam
konsentrasi rendah dan mikroorganisme lain untuk memaksimalkan
perkembangan tanaman dan keberhasilan restorasi dengan biaya yang relatif
rendah (Puschel dkk., 2008).
Selain kontribusinya terhadap produktivitas tanaman, inokulum FMA juga
mendukung jasa ekosistem lain yang nilainya tak terukur, seperti pengendalian
erosi, pembentukan tanah, dan siklus hara (Gianinazzi dkk., 2010). Faktanya,
pengendalian erosi saja diperkirakan bernilai 53 triliun dolar, sedangkan
pembentukan tanah dan siklus hara masing-masing bernilai 17,1 dan 2,3 triliun
dolar (Costanza dkk., 1997). Karena jasa ekosistem ini hilang sebagai akibat dari
kegiatan penambangan, mereka adalah salah satu yang paling diinginkan untuk
lokasi regenerasi setelah penambangan. Mengingat beragamnya dampak yang
berasal dari kegiatan pertambangan, mikoriza dapat berperan sebagai kontribusi
penting untuk memulihkan jasa ekosistem penting yang pada akhirnya
meningkatkan kualitas hidup manusia, seperti pasokan air, ketahanan pangan,
penyimpanan keanekaragaman hayati, dan pengaturan suhu. Namun, kami
menyarankan bahwa masih relatif sedikit penelitian yang mengkonfirmasi lebih
lanjut efektivitas biaya inokulasi mikoriza sebagai alat restorasi, selain membahas
penggunaannya dari perspektif jasa ekosistem.
Ada kebutuhan mendesak dan mendesak untuk studi lebih lanjut mengenai
FMA dan organisme rizosfer lainnya di ekosistem yang tidak terganggu untuk
membantu mengidentifikasi dan memprioritaskan spesies yang paling cocok
untuk restorasi, terutama di daerah tropis. Penggunaan spesies asli dari
ekosistem referensi mereka menghindari masalah seperti invasi biologis dan
mungkin memiliki potensi yang lebih besar untuk mendorong restorasi (Schwartz
dkk., 2006;Maltz dan Treseder, 2015;Eomma, 2016). Perlu juga untuk memperluas
pengetahuan saat ini tentang manfaat inokulasi FMA pada parameter yang terkait
dengan kelangsungan hidup dan reproduksi tanaman, serta penataan komunitas
biotiknya. Untuk memenuhi tujuan ini, diperlukan lebih banyak investasi dalam
studi lapangan jangka panjang dan teknik mutakhir. Studi semacam itu
menunjukkan potensi besar, tetapi masih belum cukup mengingat manfaat teknik
ini (misQuadros et al., 2016;Liu dkk., 2019). Kami mendorong peneliti untuk
menggunakan alat molekuler baru untuk menilai peran hubungan mikrobiologis
dalam proses ini dan untuk mengidentifikasi hubungan yang dapat mempercepat
dan meningkatkan efektivitas restorasi
6
Rekayasa Ekologi 178 (2022) 106580
dari daerah yang ditambang.
Kontribusi penulis
MLAM, YO, GWF menyusun dan merancang penelitian; MLAM, YO, TC
menganalisis data; YRFN, GWF menawarkan dukungan keuangan; MLAM,
YO, LA-G, TC, YRFN, GWF menulis dan mengedit naskah. Semua penulis
setuju dengan versi final yang dikirimkan.
Pernyataan Kepentingan Bersaing
Para penulis menyatakan bahwa mereka tidak mengetahui adanya persaingan kepentingan
keuangan atau hubungan pribadi yang tampaknya dapat mempengaruhi pekerjaan yang
dilaporkan dalam makalah ini.
ucapan terima kasih
Kami berterima kasih kepada penulis studi untuk menyediakan data
statistik yang diperlukan yang digunakan dalam tinjauan ini. Kami juga
berterima kasih kepada dua pengulas anonim atas saran yang
meningkatkan kualitas tinjauan ini, Dewan Penelitian dan Pengembangan
Ilmiah Brasil (CNPq, Nomor hibah: 305889/2016-8, 442694/2020-2),
Koordinasi untuk Pengembangan Staf Pendidikan Tinggi ( CAPES, Nomor
Hibah: 88887.373011/ 2019-00, 88887.124097/2016-00,
88887.130883/2016-00), Yayasan Penelitian Negara Minas Gerais (FAPEMIG,
Nomor Hibah: APQ-01749-16, APQ-03622-17, RDP-00006-17) untuk
dukungan keuangan dan beasiswa.
Lampiran A. Data tambahan
Data tambahan untuk artikel ini dapat ditemukan online dihttps://doi.
org/10.1016/j.ecoleng.2022.106580.
Referensi
Abbott, LK, Robson, AD, 1985. Pengaruh pH tanah terhadap pembentukan VA
mikoriza oleh dua spesiesGlomus. Tanah Res. 23, 253–261.https://doi.org/
10.1071/SR9850253.
Asmelash, F., Bekele, T., Birhane, E., 2016. Peran potensial mikoriza arbuskular
jamur dalam restorasi lahan terdegradasi. Depan. Mikrobiol. 7, 1–15. Augé,
RM, 2001. Hubungan air, kekeringan dan mikoriza vesikular-arbuskular
simbiosis. Mikoriza 11, 3-42.https://doi.org/10.1007/s005720100097. Azcón-Aguilar,
C., Barea, JM, 1997. Mikoriza arbuskular dan kontrol biologis
patogen tanaman tular tanah – gambaran umum tentang mekanisme yang terlibat.
Mikoriza 6, 457–464.https://doi.org/10.1007/s00g5720050147.
Bardgett, RD, Van Der Putten, WH, 2014. Keanekaragaman hayati dan ekosistem bawah tanah
berfungsi. Alam 515, 505–511.
Barea, JM, Azcón, R., Azcón-Aguilar, C., 2002. Interaksi mikorisosfer untuk
meningkatkan kebugaran tanaman dan kualitas tanah. Antonie Van Leeuwenhoek 81, 343–351.
https://doi.org/10.1023/A:1020588701325.
Bi, Y., Wang, K., Wang, J., 2018. Pengaruh perlakuan inokulasi yang berbeda pada jamur AM
masyarakat dan keberlanjutan remediasi tanah di daerah amblesan pertambangan
batubara Daliuta di Cina Barat Laut. aplikasi Ekol Tanah. 132, 107-113.https://doi.org/
10.1016/j.apsoil.2018.08.009.
Brundrett, MC, 2009. Asosiasi mikoriza dan cara lain nutrisi pembuluh darah
tanaman: memahami keragaman global tanaman inang dengan menyelesaikan informasi yang
saling bertentangan dan mengembangkan cara diagnosis yang andal. Tanam Tanah 320, 37–77.
https://doi.org/10.1007/s11104-008-9877-9.
Choi, YD, Wali, MK, 1995. PeranPanikum virgatum(ganti rumput) di
penanaman kembali tailing tambang besi di utara New York. Memulihkan. Ekol. 3, 123-132.
https://doi.org/10.1111/j.1526-100X.1995.tb00085.x.
Cohen, J., 1992. Sebuah kekuatan primer. psiko. Banteng. 112, 155–159.https://doi.org/10.1111/
j.1526-100X.1995.tb0008.
Corkidi, L., Rowland, DL, Johnson, NC, Allen, EB, 2002. Perubahan pemupukan nitrogen
fungsi mikoriza arbuskular di dua padang rumput semi kering. Tanah Tanaman 240,
299–310.https://doi.org/10.1023/A:1015792204633.
Costanza, R., d'Arge, R., De Groot, R., Farber, S., Grasso, M., Hannon, B., Limburg, K.,
Naeem, S., O'Neill, RV, Paruelo, J., Raskin, RG, Sutton, P., Van del Belt, M., 1997. Nilai
jasa ekosistem dunia dan modal alam. Alam 387, 253–260.https://doi.org/
10.1038/387253a0.
DePuit, EJ, 1984. Potensi strategi topsoiling untuk peningkatan vegetasi
keanekaragaman di lahan bekas tambang. Buruh tambang. Mengepung. 6, 115-120.https://doi.org/10.1007/
BF02043991.
Diaz, G., Honrubia, M., 1993. Infektivitas tanah tambang dari Tenggara Spanyol. Mikoriza
4, 85–88.https://doi.org/10.1007/BF00204063.
MA de Moura dkk.
Ding, J., Jiang, X., Guan, D., Zhao, B., Ma, M., Zhou, B., Cao, F., Yang, X., Li, J., 2017.
Pengaruh aplikasi pupuk anorganik dan pupuk organik pada komunitas jamur
dalam percobaan lapangan jangka panjang Mollisol Cina. aplikasi Ekol Tanah. 111,
114-122.https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2016.12.003.
Emam, T., 2016. Tanah lokal, tetapi bukan inokulum FMA komersial, meningkatkan tanaman asli dan non-
pertumbuhan rumput asli di lokasi restorasi tambang. Memulihkan. Ekol. 24, 35–44.https://doi. org/
10.1111/rec.12287.
Entry, JA, Rygiewicz, PT, Watrud, LS, Donnelly, PK, 2002. Pengaruh tanah yang merugikan
kondisi pembentukan dan fungsi mikoriza arbuskular. Adv. Mengepung. Res. 7,
123-138.https://doi.org/10.1016/S1093-0191(01)00109-5. Fernandes, GW, Ribeiro, SP,
2017. Konflik mematikan: pertambangan, manusia, dan konservasi.
Perspektif. Ekol. Konservasi 3, 141-144.https://doi.org/10.1016/j.pecon.2017.09.002.
Ferrol, N., Tamayo, E., Vargas, P., 2016. Paradoks logam berat dalam arbuskular
mikoriza: dari mekanisme hingga aplikasi bioteknologi. J. Eks. Bot. 22, 6253–6265.
https://doi.org/10.1093/jxb/erw403.
Frey-Klett, P., Garbaye, JA, Tarkka, M., 2007. Bakteri penolong mikoriza ditinjau kembali.
Fitol Baru. 176, 22–36.https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2007.02191.x. Gianinazzi,
S., Gollotte, A., Binet, MN, van Tuinen, D., Redecker, D., Wipf, D., 2010.
Agroekologi: peran kunci mikoriza arbuskular dalam jasa ekosistem.
Mikoriza 20, 519–530.https://doi.org/10.1007/s00572-010-0333-3.
Grant, C., Bittman, S., Montreal, M., Plenchette, C., Morel, C., 2005. Tanah dan pupuk
fosfor: efek pada pasokan P tanaman dan perkembangan mikoriza. Bisa. J. Ilmu Tanaman.
85, 3–14.https://doi.org/10.4141/P03-182.
Gryndler, M., Larsen, J., Hršelová, H., ezáčová, V., Gryndlerová, H., Kubát, J., 2006.
Pemupukan organik dan mineral, masing-masing, meningkatkan dan menurunkan
perkembangan miselium eksternal jamur mikoriza arbuskular dalam percobaan lapangan
jangka panjang. Mikoriza 16, 159-166.https://doi.org/10.1007/s00572-005- 0027-4.
Gryndler, M., Hršelová, H., Cajthaml, T., Havránková, M., ezáčová, V., Gryndlerová, H.,
Larsen, J., 2009. Pengaruh dekomposisi bahan organik tanah pada jamur
mikoriza arbuskular dalam hal pertumbuhan hifa asimbiotik dan kolonisasi akar.
Mikoriza 19, 255–266.https://doi.org/10.1007/s00572-008-0217-y.
Guo, W., Zhao, R., Yang, H., Zhao, J., Zhang, J., 2013. Menggunakan tanaman asli untuk mengevaluasi
pengaruh jamur mikoriza arbuskular pada revegetasi tailing besi di padang rumput.
Biol. Subur. Tanah 49, 617–626.https://doi.org/10.1007/s00374-012-0751-9. Haering,
KC, Daniels, WL, Roberts, JA, 1993. Perubahan sifat tanah tambang
akibat pelapukan lapisan penutup. J.Lingkungan. Kualitas. 22, 194–200.https://doi.
org/10.2134/jeq1993.00472425002200010026x.
Hepper, CM, 1979. Perkecambahan dan pertumbuhanGlomus caledoniusspora: efek dari
inhibitor dan nutrisi. Biola Tanah. Biokimia. 11, 269–277.https://doi.org/10.1016/
0038-0717(79)90072-5.
Hildebrandt, U., Regvar, M., Bothe, H., 2007. Mikoriza arbuskular dan logam berat
toleransi. Fitokimia 68, 139-146.https://doi.org/10.1016/j.
phytochem.2006.09.023.
Hodge, A., Helgason, T., Fitter, AH, 2010. Ekologi nutrisi mikoriza arbuskular
jamur. Ekol jamur. 3, 267–273.https://doi.org/10.1016/j.funeco.2010.02.002.
Hoeksema, JD, Chaudhary, VB, Gehring, CA, Johnson, NC, Karst, J., Koide, RT,
Pringle, A., Zabinsk, C., Bever, JD, Moore, JC, Wilson, GWT, Klironomos, JN, Umbanhowar, J.
2010. Sebuah meta-analisis ketergantungan konteks dalam respon tanaman untuk inokulasi
dengan jamur mikoriza. Ekol. Lett. 13, 394–407.https://doi.org/ 10.1111/
j.1461-0248.2009.01430.x.
Hossner, LR, Hons, MF, 1992. Reklamasi tailing tambang. Dalam: Lal, R., Stewart, BA
(Eds.), Restorasi Tanah. Springer, New York, hlm. 311–350.https://doi.org/10.1007/
978-1-4612-2820-2_10.
Jacobi, CM, do Carmo, FF, de Campos, IC, 2011. Melonjaknya ancaman kepunahan terhadap
tanaman endemik di daerah kaya logam Brasil. Ambio 40, 540–543.https://doi.org/
10.1007/s13280-011-0151-7.
Janos, DP, 1980. Mikoriza vesikular-arbuskular mempengaruhi hutan hujan tropis dataran rendah
pertumbuhan tanaman. Ekol. 61, 151-162.https://doi.org/10.2307/1937165.
Johnson, NC, 1993. Dapatkah pemupukan tanah memilih mikoriza yang kurang mutualistik? Ekol.
aplikasi 3, 749–757.https://doi.org/10.2307/1942106.
Johnson, NC, 1998. Tanggapan dariSalsola kalidanPanikum virgatumuntuk mikoriza
jamur, fosfor dan bahan organik tanah: implikasi untuk reklamasi. J. Aplikasi Ekol.
35, 86-94.https://doi.org/10.1046/j.1365-2664.1998.00277.x. Klironomos, J.,
Kendrick, WB, 1993. Penelitian tentang mikoriza: tren di masa lalu 40
tahun seperti yang dinyatakan dalam database 'MYCOLIT'. Fitol Baru. 125, 595–600.https://
doi.org/10.1111/j.1469-8137.1993.tb03908.x.
Kohler, J., Caravaca, F., Azcón, R., Díaz, G., Roldán, A., 2015. Kombinasi dari
penambahan kompos dan inokulasi mikoriza arbuskular menghasilkan efek positif
dan sinergis pada pengelolaan fito- tailing tambang semi-kering. Sci. Lingkungan
Total. 514, 42–48.https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2015.01.085.
Koide, RT, 1991. Penyediaan unsur hara, kebutuhan unsur hara dan respon tanaman terhadap mikoriza
infeksi. Fitol Baru. 117, 365–386.https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.1991.
tb00001.x.
Kollmann, J., Meyer, ST, Bateman, R., Conradi, T., Gossner, MM, Junior, SM,
Fernandes, GW, Hermann, JM, Koch, C., Müller, SC, Oki, Y., Overbeck, GE, Paterno,
GB, Rosenfield, MF, Toma, TSP, Weisser, WW, 2016. Mengintegrasikan fungsi
ekosistem ke dalam ekologi restorasi —kemajuan terkini dan arah masa depan.
Memulihkan. Ekol. 24, 722–730.https://doi.org/10.1111/rec.12422.
Linderman, RG, Davis, EA, 2004. Evaluasi anorganik dan organik komersial
efek pupuk pada mikoriza arbuskular yang dibentuk olehGlomus intraradices.
Hortteknologi 14, 196-202.https://doi.org/10.21273/HORTTECH.14.2.0196. Liu, JL,
Yao, J., Wang, F., Min, N., Gu, JH, Li, ZF, Sunahara, G., Duran, R., Solevic-
Knudsen, T., Hudson-Edwards, KA, Alakangas, L., 2019. Keanekaragaman bakteri dalam
tailing logam nonferrous (loid) multi-kontaminasi yang ditinggalkan selama
7
Rekayasa Ekologi 178 (2022) 106580
redaman alami. Mengepung. polusi. 247, 98–107.https://doi.org/10.1016/j.
envpol.2018.12.045.
Maiti, SK, Ahirwal, J., 2019. Restorasi ekologis lahan terdegradasi tambang batubara: Tanah lapisan atas
manajemen, pedogenesis, penyerapan karbon, dan limnologi lubang tambang.
Dalam: Pandey, VC, Bauddh, K. (Eds.), Phytomanagement Situs Tercemar: Peluang
Pasar dalam Berkelanjutan. Elsevier, Amsterdam, Belanda, hlm. 83–111. https://
doi.org/10.1016/B978-0-12-813912-7.00003-X.
Maltz, MR, Treseder, KK, 2015. Sumber inokula mempengaruhi kolonisasi mikoriza
tanaman dalam proyek restorasi: meta-analisis. Memulihkan. Ekol. 23, 625–634.https://
doi.org/10.1111/rec.12231.
Marschner, H., Dell, B., 1994. Penyerapan nutrisi dalam simbiosis mikoriza. Tanah Tanaman 159,
89-102.https://doi.org/10.1007/BF00000098.
Meyer, E., London, DMM, De Armas, RD, Giachini, AJ, Rossi, MJ, Stoffel, SCG,
Soares, CRFS, 2017. Jamur mikoriza arbuskular dalam pertumbuhan dan ekstraksi elemen
jejak olehChrysopogon zizanioides(vetiver) dalam substrat yang mengandung limbah
tambang batubara. Int. J. Fitoremediasi 19, 113-120.https://doi.org/10.1080/
15226514.2016.1207596.
Miller, RM, Carnes, BA, Moorman, TB, 1985. Faktor-faktor yang mempengaruhi kelangsungan hidup
propagul mikoriza vesikular-arbuskular selama penyimpanan tanah lapisan atas. J. Aplikasi Ekol. 22,
259–266.https://doi.org/10.2307/2403343.
Muthukumar, T., Udaiyan, K., 2002. Pertumbuhan dan hasil kacang tunggak dipengaruhi oleh
perubahan mikoriza arbuskular sebagai respons terhadap pemupukan organik. J.Agro. Ilmu
Tanaman. 188, 123-132.https://doi.org/10.1046/j.1439-037X.2002.00544.x. Nadeem, SM,
Ahmad, M., Zahir, ZA, Javaid, A., Ashraf, M., 2014. Peran
mikoriza dan rizobakteri pemacu pertumbuhan tanaman (PGPR) dalam meningkatkan produktivitas
tanaman di bawah lingkungan yang penuh tekanan. Bioteknologi. Adv. 32, 429–448.https://doi.org/
10.1016/j.biotechadv.2013.12.005.
Nakagawa, S., Noble, DWA, Senior, AM, Lagisz, M., 2017. Meta-evaluasi meta-
analisis: sepuluh pertanyaan penilaian untuk ahli biologi. BMC Biol. 15, 1–14.https://doi.org/
10.1186/s12915-017-0357-7.
Neuenkamp, L., Prober, SM, Price, JN, Zobel, M., Standish, RJ, 2019. Manfaat
inokulasi mikoriza untuk restorasi ekologi tergantung pada jenis fungsional
tanaman, konteks restorasi dan waktu. Ekol jamur. 40, 140-149.https://doi.org/
10.1016/j. funeco.2018.05.004.
Pena, JC, Goulart, F., Fernandes, GW, Hoffmann, D., Leite, FS, dos Santos, NB,
Soares-Filho, B., Sobral-Souza, T., Vancine, MH, Rodrigues, M., 2017. Dampak
kegiatan penambangan terhadap potensi distribusi geografis spesies endemik
puncak gunung Brasil timur. Perspektif. Ekol. Konservasi 15, 172-178.https://doi.
org/10.1016/j.pecon.2017.07.005.
Porembski, S., Silveira, FA, Fiedler, PL, Watve, A., Rabarimanarivo, M., Kouame, F.,
Hopper, SD, 2016. Penghancuran inselbergs dan singkapan batuan terkait di seluruh dunia
mengancam ekosistem yang unik. keanekaragaman hayati. Konservasi 25, 2827–2830.https://
doi.org/ 10.1007/s10531-016-1171-1.
Püschel, D., Rydlová, J., Sudová, R., Gryndler, M., 2008. Budidaya rami di bank rampasan
tanah liat: inokulasi mikoriza vs amandemen organik tinggi. J. Nutrisi Tanaman. Ilmu Tanah.
171, 872–877.https://doi.org/10.1002/jpln.200800160.
Quadros, PD, Zhalnina, K., Davis-Richardson, AG, Drew, JC, Menezes, FB, Flávio, A.
DO, Camargo, FAO, Triplett, EW, 2016. Praktik penambangan batubara mengurangi
biomassa mikroba, kekayaan dan keragaman tanah. aplikasi Ekol Tanah. 98, 195–203.
https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2015.10.016.
Rives, CS, Bajwa, MI, Liberta, AE, Miller, RM, 1980. Pengaruh penyimpanan tanah lapisan atas selama
penambangan permukaan pada kelangsungan hidup mikoriza VA. Ilmu Tanah. 129, 253–257.https://
doi.org/10.1097/00010694-198004000-00009.
Rosenberg, MS, 2005. Masalah laci file ditinjau kembali: metode pembobotan umum untuk
menghitung angka gagal aman dalam meta-analisis. Evolusi 59, 464–468.https://
doi. org/10.1111/j.0014-3820.2005.tb01004.x.
Rosenberg, MS, Adams, DC, Gurevitch, J., 2000. MetaWin: Perangkat Lunak Statistik untuk
meta-analisis. Sinauer Associates, Sunderland, MA.
Rosenberg, MS, Rothstein, HS, Gurevitch, J., 2013. Ukuran efek: Pilihan konvensional
dan perhitungan. Dalam: Koricheva, J., Gurevitch, J., Mengersen, K. (Eds.), Buku Pegangan
Meta-Analisis dalam Ekologi dan Evolusi. Princeton University Press, Princeton, New Jersey,
hlm. 61–71.https://doi.org/10.1515/9781400846184-008.
Rosenthal, R., 1979. Masalah laci file dan toleransi untuk hasil nol. psiko. Banteng.
86, 638–641.https://doi.org/10.1037/0033-2909.86.3.638.
Rydlová, J., Püschel, D., Sudová, R., Gryndler, M., Mikanová, O., Vosátka, M., 2011.
Interaksi jamur mikoriza arbuskular dan rhizobia: efek pada hasil rami di tanah liat tepi
jarahan. J. Nutrisi Tanaman. Ilmu Tanah. 174, 128–134.https://doi.org/10.1002/
jpln.201000130.
Salvador, E., 2018. Dekade Restorasi Ekosistem PBB 2021–2030: Inisiatif yang Diusulkan
oleh El Salvador dengan Dukungan Negara dari Sistem Integrasi Amerika Tengah
(SICA) - Catatan Konsep.https://wedocs.unep.org/bitstream/handle/20.
500.11822/26027. (Diakses 13 Maret 2019).
Schwartz, MW, Hoeksema, JD, Gehring, CA, Johnson, NC, Klironomos, JN,
Abbott, LK, Pringle, A., 2006. Janji dan konsekuensi potensial dari transportasi global
inokulum jamur mikoriza. Ekol. Lett. 9, 501–515.https://doi. org/10.1111/
j.1461-0248.2006.00910.x.
SER. Masyarakat untuk Kelompok Kerja Ilmu & Kebijakan Restorasi Ekologis, 2002. SER
Primer tentang Restorasi Ekologis.www.ser.org/(diakses 13 Maret 2019). Sheoran, V.,
Sheoran, AS, Poonia, P., 2010. Reklamasi tanah lahan bekas tambang oleh
revegetasi: review. Int. J. Sedimen Tanah. Air 3, 1–20.
Shetty, KG, Hetrick, BAD, Figge, DAH, Schwab, AP, 1994. Pengaruh mikoriza
dan mikroba tanah lainnya pada revegetasi hasil tambang tercemar logam berat.
Mengepung. polusi. 86, 181–188.https://doi.org/10.1016/0269-7491(94)90189-9.
Silva, GA, Trufem, SFB, Júnior, OJS, Maia, LC, 2005. Jamur mikoriza arbuskular
di daerah pertambangan tembaga semi kering di Brasil. Mikoriza 15, 47-53.https://doi.org/
10.1007/s00572-004-0293-6.
MA de Moura dkk.
Smith, MR, Charvat, I., Jacobson, RL, 1998. Mikoriza arbuskular mempromosikan
pembentukan spesies padang rumput di restorasi padang rumput tallgrass. Bisa. J. Bot.
76, 1947–1954.https://doi.org/10.1139/b98-205.
Smithwick, EA, Lucash, MS, McCormack, ML, Sivandran, G., 2014. Meningkatkan
representasi akar dalam model terestrial. Ekol. Model. 291, 193–204.https://doi. org/
10.1016/j.ecolmodel.2014.07.023.
Souza, RG, Goto, BT, da Silva, DKA, da Silva, FSB, Sampaio, EV, Maia, LC, 2010.
Peran jamur mikoriza arbuskular dan kotoran sapi dalam pembentukan Tokoyena selloana
Schum. Di daerah gundukan pasir yang ditambang. eur. J. Biol Tanah. 46, 237–242. https://
doi.org/10.1016/j.ejsobi.2010.04.004.
St John, TV, Coleman, DC, Reid, CPP, 1983. Asosiasi vesikular-arbuskular
hifa mikoriza dengan partikel organik tanah. Ekol. 64, 957–959.https://doi.org/
10.2307/1937216.
Tahat, MM, Sijam, K., 2012. Jamur mikoriza dan kondisi lingkungan abiotik
hubungan. Res. J.Lingkungan. Sci. 6, 125-188.https://doi.org/10.3923/rjes.2012.
Treseder, KK, 2004. Sebuah meta-analisis respon mikoriza terhadap nitrogen, fosfor,
dan CO . atmosfer2dalam studi lapangan. Fitol Baru. 164, 347–355.https://doi.org/
10.1111/j.1469-8137.2004.01159.x.
Treseder, KK, Allen, MF, 2002. Pembatasan nitrogen dan fosfor langsung dari
jamur mikoriza arbuskular: model dan uji lapangan. Fitol Baru. 155, 507–515.
https://doi.org/10.1046/j.1469-8137.2002.00470.x.
Turnau, K., Haselwandter, K., 2002. Jamur mikoriza arbuskular, penting
komponen mikroflora tanah dalam restorasi ekosistem. Dalam: Gianinazzi, S.,
Schüepp, H., Barea, JM, Haselwandter, K. (Eds.), Teknologi Mikoriza dalam
Pertanian. Birkhäuser, Basel, hlm. 137–149.
Lihat statistik publikasi
Rekayasa Ekologi 178 (2022) 106580
Van der Heijden, MG, Martin, MF, Selosse, MA, Sanders, IR, 2015. Mikoriza
ekologi dan evolusi: masa lalu, masa kini, dan masa depan. Fitol Baru. 205,
1406–1423.https://doi.org/10.1111/nph.13288.
Van der Putten, WH, Bardgett, RD, Bever, JD, Bezemer, TM, Casper, BB,
Fukami, T., Kardol, P., Klironomos, JN, Kulmatiski, A., Schweethzer, JA, Suding, KN,
Van de Voorde, TF, Wardle, DA, 2013. Umpan balik tanaman-tanah: masa lalu,
sekarang dan tantangan masa depan. J.Ekol. 101, 265–276.
Vogt, KA, Vogt, DJ, Bloomfield, J., 1998. Analisis beberapa metode langsung dan tidak langsung
untuk memperkirakan biomassa akar dan produksi hutan pada tingkat ekosistem. Dalam:
Box Jr., JE (Ed.), Demografi Akar dan Efisiensinya dalam Pertanian Berkelanjutan, Padang
Rumput dan Ekosistem Hutan. Springer, Dordrecht, hlm. 687–720. https://doi.org/
10.1007/978-94-011-5270-9_61.
Wallace, BC, Lajeunesse, MJ, Dietz, G., Dahabreh, IJ, Trikalinos, TA, Schmid, CH,
Gurevitch, J., 2017. Buka MEE: Intuitif, perangkat lunak sumber terbuka untuk meta-analisis
dalam ekologi dan biologi evolusioner. Metode Ekol. Evolusi 8, 941–947.http://onlineli
brary.wiley.com/doi/10.1111/2041-210X.12708/full.
Weissenhorn, I., Glashoff, A., Leyval, C., Berthelin, J., 1994. Toleransi diferensial terhadap Cd
dan Zn spora jamur mikoriza arbuskular (AM) diisolasi dari tanah tercemar dan
tidak tercemar logam berat. Tanaman Tanah 167, 189-196.https://doi.org/10.1007/
BF00007944.
Wong, MH, 2003. Restorasi ekologis tanah terdegradasi tambang, dengan penekanan pada logam
tanah yang terkontaminasi. Kemosfer 50, 775–780.https://doi.org/10.1016/S0045-
6535(02)00232-1.