Diterjemahkan dari bahasa Inggris ke bahasa Indonesia - www.onlinedoctranslator.

com

Biologi Tumbuhan Saat Ini 23 (2020) 100161

Daftar isi tersedia diSainsLangsung

Biologi Tumbuhan Saat Ini

beranda jurnal:www.elsevier.com/locate/cpb

Mengulas artikel

Mikrobioma tanaman – penjelasan tentang faktor-faktor yang membentuk komposisi

dan keragaman komunitas

Khondoker MG Dastogeersebuah,*, Farzana Haque Tumpasebuah, Afruja Sultanasebuah, Mst Arjina Aktersebuah,
Anindita Chakrabortyb
sebuah Departemen Patologi Tanaman, Universitas Pertanian Bangladesh, Mymensingh, 2202, Bangladesh
b Departemen Rekayasa Genetika dan Bioteknologi, Universitas Sains dan Teknologi Shahjalal, Sylhet, Bangladesh

INFO ARTIKEL ABSTRAK

Kata kunci: Tumbuhan hidup dalam asosiasi dengan beragam mikroorganisme, yang secara kolektif disebut mikrobioma.
Iklim Mikroba ini hidup baik di dalam (endosfer) atau di luar (episfer) jaringan tanaman. Mikroba memainkan peran
Komposisi komunitas penting dalam ekologi dan fisiologi tanaman. Kemajuan signifikan telah dibuat dalam mengungkap struktur dan
Faktor tuan rumah
dinamika mikrobioma tanaman dalam beberapa tahun terakhir. Berbagai faktor yang berhubungan dengan inang,
Interaksi mikroba-mikroba
mikroba serta lingkungan mempengaruhi komposisi komunitas dan keanekaragaman mikrobioma tanaman.
Mikroorganisme
Tinjauan ini bertujuan untuk memberikan gambaran umum tentang faktor-faktor (inang, mikroba dan lingkungan)
yang mendorong komposisi komunitas mikroba dalam tanaman. Pertama, kami memberikan gambaran tentang
mikrobioma tanaman di atas dan di bawah tanah. Lanjut,

1. Perkenalan simbiosis yang keduanya sangat mempengaruhi kemampuan akar dalam

Berbagai jenis mikroorganisme yang terkait dengan organisme yang lebih
tinggi (manusia, hewan, tumbuhan, dll.) bersama-sama didefinisikan sebagai
mikrobiomanya. Semua organisme tingkat tinggi yang diteliti hingga saat ini,
termasuk tanaman, serangga, ikan, tikus, kera, dan manusia, mengandung
mikrobioma.1,2]. Penelitian tentang mikrobioma manusia telah berkembang
sangat cepat. Baru-baru ini, para peneliti juga menaruh banyak perhatian untuk
menjelaskan komposisi dan fungsi mikrobioma tanaman dan tanah. Sekarang
diyakini bahwa tanaman bukanlah entitas yang terpisah, melainkan mereka hidup
dalam asosiasi dengan berbagai macam mikroba. Mikroba ini hidup baik di dalam
(endosfer) atau di luar (episfer) jaringan tanaman. Di antara mikroorganisme ini,
bakteri dan jamur yang dominan. Sekitar beberapa ribu taksa bakteri dan jamur
telah dilaporkan dari jaringan tanaman [3,4]. Mereka memainkan peran penting
seperti peningkatan ketersediaan nutrisi, penyerapan oleh tanaman dan
peningkatan toleransi stres tanaman. Dengan demikian, kebugaran tanaman
(pertumbuhan dan kelangsungan hidup) adalah hasil dari fungsi fisik dan fisiologis
tanamansendiriserta mikrobioma terkait, yang bersama-sama dikenal sebagai
holobion tanaman [5].
Studi tentang asosiasi tanaman dengan mikroorganisme
mendahului mikrobioma hewan dan manusia, terutama peran mikroba
dalam penyerapan nitrogen dan fosfor. Contoh yang paling menonjol
adalah mikoriza akar-arbuskular (AM) dan rhizobium legum-rhizobium.
menyerap berbagai unsur hara dari dalam tanah. Beberapa mikroba ini tidak
dapat bertahan hidup tanpa adanya tanaman inang ('simbion wajib' termasuk
virus, beberapa bakteri dan jamur), yang menyediakan ruang, oksigen, protein,
dan karbohidrat bagi mikroorganisme. Asosiasi jamur AM dengan tanaman telah
diketahui sejak tahun 1842, dan lebih dari 80% tanaman darat ditemukan
berasosiasi dengannya.6]. Diperkirakan bahwa jamur AM membantu dalam
domestikasi tanaman [7]. Secara tradisional, mikroba yang dapat dikultur telah
digunakan untuk studi interaksi mikroba tanaman dengan mikroba besar yang
tidak dapat dikultur tetap tidak diselidiki dan akibatnya, pengetahuan kita tentang
peran mikroba yang tidak dapat dikultur ini sebagian besar masih belum
diketahui.
Mengungkap jenis dan hasil interaksi tanaman-mikroba telah mendapat
perhatian besar di antara ahli ekologi, ahli biologi evolusi, ahli biologi
tumbuhan, dan ahli agronomi.4,8,9]. Perkembangan terbaru dalam meta-
omik dan pembentukan koleksi besar mikroorganisme telah secara dramatis
meningkatkan pengetahuan kita tentang komposisi dan keragaman
mikrobioma tanaman. Urutan gen penanda dari seluruh komunitas mikroba,
yang disebut sebagai metagenomik, menjelaskan keragaman filogenetik
mikrobioma tanaman. Ini juga menambah pengetahuan tentang faktor
biotik dan abiotik utama yang bertanggung jawab untuk membentuk
kumpulan komunitas mikrobioma tanaman [8].
Namun, pemahaman kita tentang peran mikrobioma, dengan

kanPenulisyang sesuai.
Alamat email:dastogeer.ppath@bau.edu.bd (KMG Dastogeer).

https://doi.org/10.1016/j.cpb.2020.100161
Diterima 1 April 2020; Diterima dalam bentuk revisi 26 Juni 2020; Diterima 29 Juni 2020
Tersedia online 01 Juli 2020
2214-6628/ © 2020 Penulis. Diterbitkan oleh Elsevier BV Ini adalah artikel akses terbuka di bawah lisensi CC BY (http://
creativecommons.org/licenses/by/4.0/).
KMG Dastogeer, dkk.
Gambar 1.'Mikrobioma Tanaman' terdiri dari komunitas mikroba yang beragam di permukaan luar dan di dalam jaringan internal tanaman inang. Rizosfer, endosfer, dan
filosfer merupakan kompartemen utama mikrobioma tanaman. Mikrobioma tanah merupakan sumber penting dari mikrobioma tanaman.
sehubungan dengan dampaknya terhadap ekologi dan fisiologi tumbuhan, masih
jauh dari sempurna, dan kita baru mengetahui fungsinya [10]. Hasil dari
peningkatan pengetahuan ini akan memiliki pengaruh yang signifikan pada
berbagai eksperimen dan aplikasi, seperti pengembangan pupuk hayati dan
biopestisida untuk produksi pertanian berkelanjutan dengan ketergantungan
yang lebih rendah pada bahan kimia pertanian, sambil meningkatkan hasil dan
nilai gizi [11].
Dalam ulasan ini, kami akan menyajikan laporan studi terbaru dan
prospek mempelajari mikrobioma tanaman. Pertama, kami akan menyajikan
ikhtisar mikrobioma tanaman di atas tanah dan di bawah tanah. Selanjutnya,
kita akan membahas faktor-faktor yang mendorong komposisi dan struktur
komunitas mikrobioma tumbuhan. Kami tidak akan membahas mikroba
patogen tanaman, meskipun penyertaan fraksi mikrobioma ini akan masuk
akal dari sudut pandang yang lebih luas dan lebih holistik.
2. Mikrobioma rizosfer
Rizosfer terdiri dari zona 1-10 mm tanah yang langsung mengelilingi
akar yang berada di bawah pengaruh tanaman melalui pengendapan
eksudat akar, lendir dan sel-sel tanaman mati.12]. Beragam organisme
berspesialisasi dalam hidup di rizosfer, termasuk bakteri, jamur, oomycetes,
nematoda, alga, protozoa, virus, dan archaea.13]. Organisme rizosfer
menguntungkan yang paling sering dipelajari adalah mikoriza, bakteri
rhizobium, rhizobakteri pemacu pertumbuhan tanaman (PGPR), dan
mikroba biokontrol. Gan, Wolinsky [14] memproyeksikan bahwa satu gram
tanah dapat menampung lebih dari satu juta genom bakteri yang berbeda.
nceoğlu, Al-Soud [15] melaporkan 55.121 OTU (operasi taksonomi bersatu)
dari rizosfer kentang. Di antara prokariota di rizosfer, bakteri yang paling
sering berada di dalam Acidobacteria, Proteobacteria, Planctomycetes,
Actinobacteria, Bacteroidetes, dan Firmicutes.3,16]. Dalam beberapa
penelitian, tidak ada perbedaan signifikan yang dilaporkan dalam komposisi
komunitas mikroba antara tanah curah (tanah tidak melekat pada akar
tanaman) dan tanah rizosfer.17,18]. Kelompok bakteri tertentu (misalnya
Actinobacteria, Xanthomonadaceae) kurang melimpah di rizosfer daripada
2
Biologi Tumbuhan Saat Ini 23 (2020) 100161
di tanah curah terdekat [3].
Jamur mikoriza adalah anggota komunitas rizosfer yang melimpah, dan telah
ditemukan di lebih dari 200.000 spesies tanaman, dan diperkirakan berasosiasi
dengan lebih dari 80% dari semua tanaman.19]. Asosiasi mikoriza-akar ini
memainkan peran penting dalam ekosistem darat dengan mengatur siklus nutrisi
dan karbon. Mikoriza merupakan bagian integral dari kesehatan tanaman karena
menyediakan hingga 80% kebutuhan N dan P. Sebagai imbalannya, jamur
memperoleh karbohidrat dan lipid dari tanaman inang.20]. Studi terbaru tentang
jamur mikoriza arbuskular menggunakan teknologi sekuensing menunjukkan
keragaman antar spesies dan dalam spesies yang lebih besar daripada yang
diketahui sebelumnya [21].
3. Mikrobioma filosfer
Permukaan udara tanaman (batang, daun, bunga, buah) disebut
filosfer dan dianggap relatif miskin nutrisi jika dibandingkan dengan
rizosfer dan endosfer. Lingkungan di filosfer lebih dinamis daripada
lingkungan rizosfer dan endosfer. Penjajah mikroba mengalami
fluktuasi diurnal dan musiman dari panas, kelembaban, dan radiasi.
Selain itu, elemen lingkungan ini mempengaruhi fisiologi tanaman
(seperti fotosintesis, respirasi, penyerapan air, dll.) dan secara tidak
langsung mempengaruhi komposisi mikrobioma. Hujan dan angin juga
menyebabkan variasi temporal pada mikrobioma filosfer.22]. Secara
keseluruhan, masih ada kekayaan spesies yang tinggi di komunitas
filosfer. Komunitas jamur sangat bervariasi di filosfer daerah beriklim
sedang dan lebih beragam daripada di daerah tropis.23]. Bisa sampai
107mikroba per cm2
hadir pada permukaan daun tanaman, dan dengan demikian populasi
bakteri filosfer pada skala global diperkirakan 1026sel [24]. Ukuran populasi
filosfer jamur cenderung lebih kecil [25]. Mikroba filosfer dari tumbuhan
yang berbeda tampak agak mirip pada taksa tingkat tinggi, tetapi pada
taksa tingkat rendah tetap ada perbedaan yang signifikan. Ini menunjukkan
bahwa mikroorganisme mungkin memerlukan penyesuaian metabolisme
yang disetel dengan baik untuk bertahan hidup di lingkungan filosfer.24].
Proteobacteria tampaknya menjadi penjajah dominan, dengan
KMG Dastogeer, dkk.
Bacteroidetes dan Actinobacteria juga dominan di phyllospheres [26].
Meskipun ada kesamaan antara komunitas rizosfer dan mikroba tanah,
kemiripan yang sangat rendah telah dilaporkan antara komunitas
filosfer dan komunitas di udara terbuka.27].
4. Mikrobioma endosfer
Beberapa mikroorganisme, seperti endofit, menembus dan menempati
jaringan internal tanaman, membentuk mikrobioma endosfer (Gambar 1).
AM dan jamur endofit lainnya adalah penjajah dominan dari endosfer [28].
Bakteri, dan sampai tingkat tertentu Archaea, adalah anggota penting dari
komunitas endosfer. Beberapa mikroba endofit ini berinteraksi dengan
inangnya dan memberikan manfaat nyata bagi tanaman.29–31]. Tidak
seperti rizosfer dan rhizoplane, endosfer memiliki komunitas mikroba yang
sangat spesifik. Komunitas endofit akar dapat sangat berbeda dari
komunitas tanah yang berdekatan. Secara umum keanekaragaman
komunitas endofit lebih rendah dibandingkan dengan keanekaragaman
komunitas mikroba di luar tumbuhan.18]. Identitas dan keragaman
mikrobioma endofit jaringan di atas dan di bawah tanah mungkin juga
berbeda di dalam tanaman.28].
5. Penggerak komposisi mikrobioma tanaman
Struktur mikrobioma tanaman dipengaruhi oleh interaksi kompleks antara
inang, mikroba, dan faktor lingkungan terkait seperti iklim, tanah, praktik
budidaya, dll. (Gambar 2.). Di bawah ini, kami memberikan penilaian pengetahuan
terkini tentang faktor-faktor ini, memberikan wawasan tentang interaksi mikroba
tanaman dalam arti yang lebih luas.
6. Faktor inang yang mempengaruhi komposisi komunitas
mikrobioma tanaman
6.1. Spesies tanaman
Identitas tanaman inang sangat berpengaruh terhadap identitas
mikrobiomanya. Spesies tanaman yang berbeda tumbuh berdekatan satu sama
lain dapat menampung mikrobioma yang berbeda. Sebuah survei komparatif
mikrobioma akar pada jagung, sorgum, dan gandum menunjukkan komposisi
komunitas yang berbeda di antara tanaman ini [32]. Samad dkk. [33] menyelidiki
komposisi mikrobioma akar dan rizosfer menggunakan gen 16S rRNA dari
tanaman anggur dan beberapa spesies gulma yang tumbuh
Gambar 2.Representasi skematis sederhana dari berbagai faktor yang membentuk struktur komunitas mikrobioma. Inang, mikroba, dan lingkungan semua faktor saling berhubungan
dan bersama-sama membangun komunitas mikrobioma pada tumbuhan.
3
Biologi Tumbuhan Saat Ini 23 (2020) 100161
di bidang yang sama, dan temuan mereka menunjukkan bahwa spesies ini
memiliki mikrobioma yang berbeda secara signifikan di akar dan rizosfer,
dengan perbedaan yang lebih jelas di komunitas akar. Tanaman yang
berkerabat jauh secara filogenetik menunjukkan variasi yang lebih besar
dalam komposisi mikrobioma terkait, menunjukkan peran filogeni tanaman
dalam menyusun mikrobioma akar.32]. Jenis tumbuhan juga mempengaruhi
identitas dan keanekaragaman komunitas endofit. Manter dkk. [34]
melaporkan perbedaan komposisi komunitas endofit pada kentang dankayu
putihtanaman. Bakteri endofit akar yang paling melimpah pada kentang
jarang atau tidak ada dikayu putihdan sebaliknya [34] menunjukkan bahwa
tanaman inang memilih mikroba endofitnya. Analisis jamur endofit tiga
spesies asli AustraliaNicotianaspesies mengungkapkan bahwa mereka
spesifik inang tetapi tidak spesifik organ tanaman atau lokasi inang [28].
Selain mikrobioma rizosfer dan endofit, komposisi komunitas filosfer juga
bergantung pada identitas tumbuhan.24]. Kembel dkk. [35] menunjukkan
bahwa komunitas mikrobioma daun sangat berkorelasi dengan keterkaitan
evolusi tanaman yang mirip dengan mikrobioma endosfer.
Efek spesies tanaman inang dalam merekrut mikroba dari lingkungan
sekitarnya menunjukkan bahwa tanaman telah mengembangkan sifat-sifat
yang mengatur kumpulan mikrobioma akar.36]. Misalnya, komposisi
komunitas endosfer, rizosfer berkorelasi dengan taksonomi inang.36]. Xiao
dkk. [37] menemukan bahwa rizosfer dan mikrobioma akar sebagian besar
dipengaruhi oleh jenis tanah, dan bintil serta endofit akar dipengaruhi oleh
spesies tanaman. Perakitan mikrobioma diferensial pada spesies tanaman
yang berbeda dikaitkan dengan variasi dalam konsumsi sumber daya
tanaman [36]. Sifat tanaman seperti permeabilitas daun, keterbasahan dan
topografi dan sifat fisikokimia, kimia kutikula, eksudat akar, produksi
antibiotik, dan kekebalan tanaman yang melekat terhadap invasi oleh
mikroba mungkin juga berperan.
6.2. Genotipe tanaman
Bukti menunjukkan perbedaan komposisi komunitas mikroba antara
genotipe spesies tertentu [17,26,38]. Genetika inang merupakan salah satu
faktor yang membentuk struktur mikrobioma tumbuhan. Misalnya, OTU
dalam tiga varietas kentang yang berbeda adalah spesifik kultivar [36].
Demikian pula, efek yang bergantung pada kultivar telah dilaporkan untuk
komunitas bakteri di rizosfer kentang muda.15]. Peiffer dkk. [39]
menunjukkan bahwa kekayaan OTU dan keragaman dipengaruhi oleh
genotipe tanaman pada jagung. Bulgarelli dkk. [38] melaporkan genotipe itu
KMG Dastogeer, dkk.
berkontribusi sekitar 6% dari variasi komposisi mikrobioma di wilayah
rizosfer. Pengaruh yang lebih besar dari genotipe inang pada komposisi
komunitas telah dilaporkan [40]. Penataan komunitas mikrobioma yang
bergantung pada genotipe telah dilaporkan untuk ubi jalar, gandum, kacang
polong, dan gandum.9,41]. Bakteri sepertiAcinetobacter, Chryseobacterium,
Pseudomonas, Sphingobium,danStenotrofomonaslebih melimpah pada
kultivar pati rendah daripada kultivar yang memiliki kandungan pati tinggi.
41]. Komunitas rizosfer dari klon genetik yang berbeda dari wildtype dan
garis transgenik telah dilaporkan berbeda dalamPopulus [42]. Variabilitas
genetik dalam spesies dapat mempengaruhi komposisi mikrobioma dalam
jaringan daun.43]. Wagner dkk. [44] melakukan eksperimen lapangan
ekstensif untuk mengungkap pemicu komposisi komunitas bakteri yang
terkait dengan daun dan akarBoechera stricta. Temuan mereka
menunjukkan bahwa genotipe inang mempengaruhi komunitas daun, tetapi
mikrobioma akar bervariasi di lokasi pengumpulan yang berbeda.
Agler dkk. [45] mengusulkan bahwa pengaruh genotipe inang pada
mikroba kunci, yang kemudian meneruskan efek ini ke mikrobioma total
dengan mengubah interaksi mikroba-mikroba dan mengubah kebugaran
tanaman [3]. Spesifisitas inang mikrobioma tanaman juga dapat dikaitkan
dengan preferensi nutrisi tanaman.46]. Namun, apakah pengaruh inang
yang diamati dapat diwariskan, seberapa kuat pengaruhnya, dan apakah
asosiasi ini dapat ditindaklanjuti untuk pemuliaan tanaman masih belum
ditetapkan.
6.3. Organ tumbuhan
Jaringan tanaman yang berbeda menjadi tuan rumah komunitas mikrobioma
yang berbeda. Edwards dkk. [47] menunjukkan bahwa setiap permukaan dan
jaringan internal tanaman dapat menampung komunitas mikroba yang berbeda
dan bahwa peran jenis jaringan lebih besar daripada jenis inang dan mikrobioma
tanah. Ini mungkin karena strategi adaptasi berbagai jaringan dapat
mempengaruhi mikroba dalam menjajah mereka untuk komposisi komunitas.
Misalnya, jaringan permukaan terkena fluktuasi cuaca yang konstan dan memiliki
status nutrisi yang relatif buruk dibandingkan dengan akar atau jaringan internal.
Oleh karena itu, mikroba yang mengkolonisasi permukaan daun perlu
diadaptasikan pada kondisi tersebut.25]. Studi lain menemukan sangat sedikit
atau tidak ada pengaruh organ tumbuhan dalam komposisi komunitas jamur dan
bakteri.28].
Studi dengan agaves menentukan bahwa prokariota sebagian besar
dipengaruhi oleh kompartemen tanaman, sedangkan komunitas rizosfer,
filosfer, dan endosfer jelas berbeda satu sama lain dan dari tanah yang
berdekatan [48]. Banyak penelitian telah melaporkan bahwa komunitas
jamur menunjukkan pola yang berbeda, di mana biogeografi inang adalah
faktor utama yang mempengaruhi [48]. Hal ini dapat dijelaskan oleh
keterbatasan penyebaran jamur.49], karena jamur adalah eukariota seperti
tumbuhan dan hewan, tetapi bakteri berbeda dalam hal ini.
6.4. Umur tanaman dan tahap perkembangan
Dalam kasus interaksi antara tanaman dan patogen, resistensi ontogenik
(resistensi terkait usia) dilaporkan secara luas dan berkorelasi dengan tahap
perkembangan tanaman.50]. Penelitian simbiosis juga menunjukkan bahwa usia
tanaman dan tahap perkembangan merupakan faktor penting yang
mempengaruhi komunitas mikroba.51]. Analisis komunitas rizosfer bakteri
Arabidopsismengungkapkan bahwa tahap pembibitan memilih mikrobioma yang
berbeda pada titik waktu perkembangan. Tumbuhan menghasilkan campuran
senyawa dan fitokimia tertentu dalam eksudat akar. Beberapa bahan kimia ini
memang berbeda pada tahap perkembangan tanaman dan tampaknya
membentuk kumpulan komunitas mikrobioma [52]. Pengaruh umur tanaman
pada mikrobioma menggunakan analisis sidik jari DGGE mengungkapkan bahwa
hal itu secara signifikan mempengaruhi komposisi komunitas bakteri dari semua
kelompok yang diselidiki untuk ketiga kultivar ubi jalar [41]. Pengaruh umur
tanaman terhadap komposisi mikrobioma bakteri di rizosfer telah dibuktikan pada
kentang, jagung dan kedelai.15,53,54]. Diferensiasi mikrobioma terkait usia dapat
dikaitkan dengan pertumbuhan akar, fisiologi, arsitektur akar, akar
4
Biologi Tumbuhan Saat Ini 23 (2020) 100161
morfologi, eksudat akar, dan komposisinya.51,52]. Namun, penelitian lebih lanjut
diperlukan pada identitas dan pengaruh eksudat akar pada tahap perkembangan
tanaman yang berbeda untuk menentukan bagaimana tanaman berkomunikasi di
rizosfer. Pengetahuan ini mungkin menawarkan dasar untuk menambah tanaman
pertanian dengan penerapan mikroba rizosfer.
6.5. Jenis kanopi tanaman
Jenis tajuk tanaman juga mempengaruhi komposisi komunitas
mikrobioma. Misalnya, komunitas bakteri dalam sampel daun maple gula
berkorelasi dengan komposisi kanopi [55]. Migrasi mikroba melalui limpasan
hujan mungkin merupakan faktor penting untuk variasi kolonisasi mikroba
pada tipe kanopi yang berbeda. Struktur kanopi mempengaruhi komposisi
komunitas endofit tetapi bukan komunitas rhizospheric, menunjukkan efek
yang lebih kecil dari limpasan hujan, dan mungkin ada mekanisme lain
seperti faktor tanah atau beberapa faktor yang tidak diketahui yang terlibat
dalam variasi ini [55].
6.6. Kekebalan dan pensinyalan tanaman
Status kesehatan tanaman dapat mempengaruhi komposisi mikrobioma.
Tanaman menggunakan dua lapisan pertahanan terhadap patogen: pola-
triggered immunity (PTI), yang dipicu oleh struktur molekul yang
dilestarikan seperti pola molekul terkait mikroba/patogen (MAMPs/PAMPs),
dan pola molekul terkait kerusakan, yang dikenali oleh reseptor pengenalan
pola terlokalisasi membran plasma [56]. Tidak diketahui apakah tanaman
mengenali mikroba non-patogen dengan cara yang sama seperti mereka
mengenali patogen dan memodulasi respons mereka. Ketika tanaman
ditantang dengan herbivora atau patogen, mereka melepaskan hormon dan
volatil eksogen yang mengubah komposisi eksudat akar (untuk tinjauan,
lihat [57]), dan ini pada gilirannya memodifikasi komunitas mikrobioma.
Infestasi kutu daun dan infeksi mikroba patogen meningkatkan populasi
rhizobacterium non-patogen Bacillus subtilisdi rizosfer paprika [58]. Di
Arabidopsis thalianatanaman terinfeksi olehPseudomonas syringae,
ekspresi transporter malat akar berubah, menunjukkan perubahan sekresi
asam malat yang meningkatkan jumlah rhizobacterium yang
menguntungkan.Bacillus subtilis[59,60]. Akar timun terinfeksi olehFusarium
oxysporumf. sp. mentimunmenunjukkan peningkatan sekresi asam fumarat
dan asam sitrat, yang mengarah pada pembentukan biofilm (agregat bakteri
hidup dalam zat polimer ekstraseluler berlendir) dariBacillus
amyloliquefaciens. Kebanyakan penyelidikan, bagaimanapun, telah berfokus
pada interaksi satu-ke-satu (tanaman-mikroba), meskipun pada
kenyataannya, tanaman menjadi sasaran serangan oleh banyak mikroba
patogen dan hama serangga. Oleh karena itu, akan menarik untuk melihat
bagaimana beberapa herbivora dan/atau patogen memodifikasi komposisi
komunitas mikrobioma tanaman. Studi terbaru melaporkan perubahan
komposisi komunitas mikrobioma rizosfer yang dipengaruhi oleh senyawa
tertentu seperti gula, gula alkohol, atau campuran berbagai senyawa kimia
dalam eksudat akar.52]. Tanaman menggunakan berbagai strategi dalam
menanggapi infeksi patogen dan serangan serangga. Salah satunya adalah
aktivasi respon pertahanan pada akar yang dapat mempengaruhi komposisi
mikrobioma di rizosfer dan akar.61]. Ketika kutu daun memakan dedaunan,
sinyal SAR (Systemic Acquired Resistance) dan ISR (Induced Systemic
Resistance) diaktifkan di seluruh tanaman, yang memunculkan tanaman
paprika untuk menarikB. subtilisdi rizosfer [58]. Sekali lagi, peningkatan
pensinyalan JA di pabrik baik oleh cedera atau secara eksogenMedicago
truncatulamenyebabkan kolonisasi yang lebih tinggi dari mikoriza
bermanfaat [62]. Komunitas mikroba endofit akar dan filosfer yang berbeda
telah dilaporkan ketika sinyal SA yang berubah diinduksi [63]. Tanaman yang
kekurangan pertahanan yang dimediasi jasmonate telah menunjukkan
kolonisasi epifit yang lebih beragam.64]. Terbukti dari studi ini bahwa peran
sistem pertahanan tanaman pada komposisi mikroba tidak konstan, dan
bahwa SAR merupakan faktor penting dalam mengatur beberapa komposisi
komunitas bakteri. Sinyal kimia yang dikeluarkan oleh tanaman misalnya,
flavonoid, mengaktifkan respons yang bervariasi pada mikrobioma rizosfer
tanaman.65]. Bercabang di
KMG Dastogeer, dkk.
hifa mikoriza dipengaruhi oleh strigolakton, yang meningkatkan dan
mendorong perkecambahan biji oleh tanaman parasit.66].
6.7. Senyawa turunan tumbuhan
Beragam senyawa antimikroba diproduksi di tanaman [67]. Beberapa dari
mereka, seperti alkaloid yang berbeda, fenolat, dan terpenoid, yang umum pada
tanaman. Beberapa khusus untuk kelompok tertentu [68], misalnya, Brassicales
menghasilkan glukosinolat. Ditemukan bahwa transgenikArabidopsis
memproduksi glukosinolat eksogen memiliki mikrobioma yang berbeda di rizosfer
dan jaringan akar [69]. Voges dkk. 2018 melaporkan peran signifikan kumarin
yang berasal dari tumbuhan dalam penataan komunitas rizosfer. Mereka
menyarankan bahwa kumarin yang memobilisasi besi terlibat dalam reaksi redoks
yang dapat memobilisasi besi besi dan menghasilkan spesies oksigen reaktif (ROS)
dengan efek merugikan pada proliferasi mikroba dan dengan demikian secara
selektif menghambat pertumbuhan mikroba tertentu sambil memungkinkan
proliferasi mitra lain yang lebih menguntungkan. Saponin triterpenoid, yang
dikenal sebagai avenacin, ditemukan dalam oat (Avena strigosa), dan memiliki
sifat antijamur [70]. Tanaman oat yang kekurangan produksi avenacin menarik
berbagai jamur yang dapat dibudidayakan di akar [71] dan lebih rentan terhadap
infeksi patogen daripada oat tipe liar [72]. Menariknya, bagaimanapun, analisis
komprehensif baru-baru ini dari komunitas rizosfer dari kedua genotipe ini
melaporkan sedikit perbedaan antara komunitas jamur. Efek avenacins pada
Amoebozoa dan Alveolata sangat besar tetapi belum dilaporkan untuk komunitas
bakteri [73]. Ini mengungkapkan bahwa perbedaan kecil dalam genotipe tanaman
mungkin memberikan efek multifaset dan tidak terduga pada komposisi dan
keragaman mikrobioma tanaman. Senyawa turunan tanaman ini dapat
mempengaruhi perakitan mikrobioma dengan cara yang berbeda. Misalnya,
eksudat akar mungkin spesifik untuk tanaman inang dan dapat memodulasi
komunitas rizosfer serta memilih mikrobioma akar spesifik dan dengan demikian
memberikan kontribusi mikrobioma tanaman inang tertentu. Juga, senyawa
antimikroba dapat secara selektif meningkatkan pertumbuhan mikroba dengan
membatasi mikroba tertentu yang merupakan semacam 'keseimbangan' dalam
mutualisme.
7. Faktor mikroba dalam membentuk struktur mikrobioma tanaman
Mikroorganisme memainkan peran penting dalam membentuk struktur
komunitas mikroba pada tanaman. Namun, pengetahuan kita tentang bagaimana
mikroorganisme mempengaruhi penataan mikrobioma terbatas.
7.1. Manipulasi mikroba dari host
Mikroorganisme dapat mempengaruhi tanaman inang, misalnya eksudasi
akar inang, yang selanjutnya mempengaruhi permeabilitas akar dan metabolisme
akar. Beberapa mikroba di tanah tempat tanaman jika tumbuh juga dapat
menyerap senyawa tertentu dalam eksudat akar dan mengeluarkan senyawa lain.
Mikroba tanah dapat menghasilkan senyawa yang mempengaruhi sinyal dan
metabolisme tanaman, yang mengarah pada produksi senyawa turunan mikroba
pada tanaman. Beberapa mikroba menghasilkan antibiotik (misalnya penisilin dan
polimiksin) yang meningkatkan eksudasi bahan organik, mengubah permeabilitas
sel, dan meningkatkan kebocoran.74] dan menghasilkan perakitan mikrobioma
variabel.
7.2. Interaksi mikroba-mikroba
Sejauh mana interaksi mikroba-mikroba dapat berperan dalam
komposisi mikrobioma tidak dipahami dengan baik. Hasil interaksi mikroba-
mikroba dapat dijelaskan sebagai kerjasama, parasitisme, dan kompetisi.
Dalam kerjasama, setidaknya satu spesies diuntungkan, sementara yang
lain tidak dirugikan. Ketika kedua spesies diuntungkan, istilah mutualisme
digunakan, sedangkan ketika satu pasangan diuntungkan sementara yang
lain tidak terpengaruh, istilah komensalisme digunakan. Sebaliknya,
parasitisme dan persaingan berbahaya bagi setidaknya satu spesies [75].
Kita tahu dari penelitian terbaru bahwa komunitas mikroba menyimpan
taksa yang sangat terhubung yang disebut taksa keystone [76]. Taksa ini
5
Biologi Tumbuhan Saat Ini 23 (2020) 100161
secara mandiri atau dalam kelompok menunjukkan efek substansial pada
komposisi dan fungsi mikrobioma terlepas dari dinamika spasial dan temporal
mereka. Mereka memainkan peran unik dan vital pada mikrobioma, dan
ketidakhadiran mereka dapat menyebabkan perubahan signifikan dalam
komposisi dan fungsi mikrobioma [76]. Mereka menggunakan berbagai strategi
untuk berdampak pada mikrobioma inang. Misalnya, mereka dapat menyebabkan
perubahan pada kelompok perantara atau efektor yang pada gilirannya mengatur
komposisi dan fungsi komunitas mikrobioma.77]. Produksi metabolit sekunder
(2,4-diacetyl phloroglucinol) dilaporkan untuk beberapa strainPseudomonas
fluorescensyang menekanGaeumannomyces graminisvar.tritici, bertanggung
jawab atas pengambilan gandum [78]. Demikian pula, banyak jamur (mis
Trichodermadan bakteri (misalnyaBasil) menghasilkan berbagai metabolit
sekunder yang menekan pertumbuhan mikroba [79,80]. Taksa keystone dapat
menghasilkan bakteriosin untuk menggeser struktur mikrobiota secara selektif.
Sekali lagi, dengan sinergisme, taksa kunci dapat mengubah kelimpahan mitra
mereka, dan memengaruhi struktur dan kinerja komunitas. Misalnya, spesies
tertentu dariBurkholderiabersimbiosis dengan mikoriza arbuskular dan dapat
mengubah kelimpahan dan komposisi komunitas cendawan AM, sehingga
mempengaruhi kekayaan, keragaman, dan produksi komunitas tanaman.19].
Agler dkk. [45] mempelajari peran mikroorganisme (bakteri, jamur dan
oomycetes) dalam komposisi komunitas mikrobioma filosfer Arabidopsis thaliana
menggunakan pendekatan biologi sistem. Mereka menggambarkan jaringan
interaksi antar kerajaan dengan pengaruh besar pada struktur komunitas. Mereka
mengidentifikasi beberapa taksa, yang disebut "pusat mikroba", yang sangat
terkait dan memiliki dampak signifikan pada masyarakat. Mereka menggunakan
dua mikroba "pusat" (Albugo, patogen oomycete dan Dioszegia, ragi
basidiomycete) secara rinci. Albugo sangat mempengaruhi kolonisasi bakteri epifit
dan endofit. Banyak mikroba simbiosis (termasuk patogen) menghasilkan protein
efektor untuk menekan, mengaktifkan, atau mengubah mekanisme pertahanan
inang.81], dan beberapa dapat sepenuhnya memprogram ulang metabolisme
inang [82]. Penyesuaian inang ini dapat menyebabkan perubahan komposisi
mikrobioma karena beberapa mikroorganisme dan tidak yang lain dapat
mengambil manfaat dari kondisi yang berubah. Sebenarnya, relung beberapa
mikroorganisme bergantung pada yang lain. Misalnya, penjajah primer dapat
membantu penjajah berikutnya melawan faktor abiotik berbahaya [83] atau dapat
meningkatkan kemampuan kompetitif mengikuti penjajah dengan memproduksi
senyawa metabolik sekunder [84]. Mungkin ada interaksi mikroba-mikroba
langsung, seperti hiperparasitisme (parasit parasit) dari penjajah primer [85] dan
oportunis yang memanfaatkan pertahanan tanaman inang yang dikompromikan
untuk menjajah mereka [86]. Fenomena tersebut menunjukkan mengapa
beberapa penjajah dapat mempengaruhi perkembangan mikroba pada inang
bahkan jika mereka mungkin berkerabat jauh [84] dan menyoroti fungsi penting
dari interaksi tersebut dalam membentuk komposisi dan struktur mikrobioma.
Salah satu strategi utama PGPR meningkatkan pertumbuhan tanaman
adalah dengan pengaruhnya terhadap mikroba rizosfer. Sebagai contoh,
pseudomonas sp. DSMZ 13134 mengubah komposisi bakteri dominan di
akar jelai [87]. Namun, dalam beberapa kasus, efek PGPR pada mikrobioma
residen mungkin tidak menonjol. Misalnya, tidak ada perubahan substansial
dalam komunitas rizosfer yang terlihat setelah penerapan Bacillus
amyloliquefaciensFZB42 [88]. Hasil pendukung juga telah dilaporkan pada
kedelai dengan penerapanB. amylolique faciens BNM122 [89]. Penyelidikan
baru-baru ini tentang efek dariB.amyloli quefacienspada mikrobioma selada
menggunakan sekuensing 454-amplikon mengungkapkan tidak ada atau
hanya efek sementara dan kecil di zona rizosfer [90]. Menariknya,
penurunan jumlah bakteri dilaporkan. Di lapangan hanya 55% dari DNA
bakteri yang diinokulasi yang dapat dilacak setelah satu bulan [91]. Efek dari
Bacillus subtilisstrain PTS-394 pada mikrobioma rizosfer telah diperiksa
dengan profil metagenomik. Mirip dengan hasil di atas untukB.
amyloliquefaciensFZB42 [90,91], hanya efek kecil pada komposisi yang
dilaporkan. Namun, sampai sekarang, dampak dariBasilPGPR pada
mikrobiota tanaman lain, seperti jamur, belum diselidiki, dan penyelidikan
ini dapat mengungkapkan efek yang lebih umum dari bakteri yang
diinokulasi pada mikrobiota penduduk dan dengan demikian pada fisiologi
dan ekologi inang.
KMG Dastogeer, dkk.
8. Faktor lingkungan sebagai pendorong perakitan mikrobioma tanaman
Elemen lingkungan, seperti tanah, kondisi iklim, geografi, kegiatan
pertanian, dan domestikasi tanaman, dapat mengakibatkan perbedaan
komposisi komunitas mikroba terkait tanaman.92]. Perubahan komponen
lingkungan menghasilkan perubahan fenotipik tanaman (misalnya, [93],
yang akibatnya juga mengubah kumpulan mikrobioma berbeda yang
menyimpan kompartemen tanaman [94]. Tanaman yang tumbuh di bawah
kondisi yang terkendali menyediakan lingkungan khusus untuk
mikroorganisme. Misalnya, ketika selada ditanam di bawah rumah kaca,
tanda bakteri yang berbeda ditemukan dari yang tumbuh di lapangan
terbuka [95]. Whitaker, Reynolds dkk. [96] melaporkan komposisi komunitas
lingkungan lokal jamur endofit (yaitu, situs), tetapi tidak berdasarkan
ekotipe inang, menunjukkan bahwa faktor lingkungan merupakan
pendorong utama mikobioma endofit dari switchgrass.
8.1. Tanah
Tanaman merekrut mikroba akar terutama dari tanah tempat mereka
tumbuh. Berbagai faktor tanah yaitu. jenis tanah, pH tanah, dan rasio C/N,
serta P dan K yang tersedia sering dilaporkan sebagai penentu komposisi
komunitas mikroba akar dengan mempengaruhi pertumbuhan dan
kekebalan tanaman.8,9]. Studi yang tak terhitung menggunakan urutan
throughput tinggi telah membuktikan bahwa jenis tanah merupakan faktor
utama untuk struktur mikrobioma akar, yang terbukti dari inokula mikroba
awal diferensial hadir dalam jenis tanah yang berbeda [18,47]. Dombrowski
dkk. [97] mengumpulkan Arktik-Alpinepegunungan arabsampel dari lokasi
asli serta dari yang tumbuh di bawah kondisi terkontrol dan menyelidiki
mikrobioma akar dengan analisis sekuensing amplikon 16S rRNA. Mereka
melaporkan bahwa jenis tanah dan lama waktu tanaman tetap berada di
dalam tanah adalah pendorong yang paling penting, menyebabkan variasi
hingga 15% dari mikrobiota akar. Selain itu, di tanah yang sama,
mikrobioma akar tanaman tahunanA. alpinamirip denganA. thalianadan
Cardamine hirsuta,kerabat tahunanA. alpina. Komunitas mikrobioma akar
sangat dipengaruhi oleh komposisi mikrobioma tanah yang dekat dengan
akar. Korelasi yang kuat antara komunitas bakteri tanah dan akar diA.
thalianatelah dilaporkan oleh berbagai penulis [3,18]. Demikian pula,
struktur komunitas jamur lebih banyak dipengaruhi oleh jenis tanah
daripada oleh tanaman inang.98]. Jenis tanah mempengaruhi komposisi
mikrobiota bakteri rizosfer pada selada.99], ek [16],Arabidopsis[3], dan
jagung [100].
Beberapa penelitian menunjukkan bahwa variabilitas lingkungan, seperti pH
tanah, rasio C:N, karbon tanah, kadar air dan biogeografi dapat mempengaruhi
komposisi mikrobiota.39]. Lauber dkk. [101] menjelaskan bahwa dampak pH tanah
pada komposisi komunitas total terlihat jelas bahkan pada tingkat taksonomi yang
sangat tinggi. Analisis mengungkapkan bahwa pH memiliki korelasi substansial
dengan struktur filum mikrobioma ini di semua jenis tanah yang diteliti. Pengaruh
pH tanah pada komposisi komunitas bakteri tanah juga telah dilaporkan dalam
penelitian lain dengan menggunakan berbagai metode.102]. Zarraonaindia dkk. [
103] melaporkan bahwa komposisi mikrobioma tanah dan akar selentingan
dipengaruhi secara signifikan oleh pH tanah dan rasio C:N tetapi mikrobiota
terkait daun dan anggur sebagian besar dipengaruhi oleh karbon tanah. Hartman,
Richardson dkk. [104] melaporkan dari penelitian mereka bahwa pH adalah faktor
terpenting dalam memprediksi perubahan komunitas bakteri tanah, dan mereka
mendeteksi perubahan kelimpahan tingkat filum di seluruh tingkat pH. Namun,
hasil yang kontras telah dilaporkan oleh Fierer et al. [105], di mana mereka
mencatat karbon tanah lebih penting daripada pH tanah untuk Bacteroidetes,
Betaproteobacteria, dan Acidobacteria. Perbedaan temuan ini mungkin terkait
dengan ukuran sampel dan jumlah jenis tanah yang diselidiki serta perbedaan
metodologi. Mekanisme yang tepat dari peran pH tanah pada komposisi dan
keragaman komunitas mikroba tidak diketahui. Dua penjelasan umum telah
diberikan [101]. Pertama, pH tanah secara tidak langsung dapat mengubah
struktur komunitas bakteri dengan pengaruhnya terhadap karakteristik tanah.
Kedua, pH tanah dapat secara langsung memaksakan batas fisiologis pada bakteri
tanah, berubah
6
Biologi Tumbuhan Saat Ini 23 (2020) 100161
hasil persaingan atau pengurangan kelangsungan hidup taksa yang tidak dapat
ditoleransi terhadap kondisi. Selain itu, kami berhipotesis bahwa pH tanah dapat
mengubah mikrobioma tanaman dengan pengaruhnya terhadap pertumbuhan
dan fisiologi tanaman, yang juga dapat mempengaruhi komposisi mikrobioma
tanah. Sifat tanah lainnya, misalnya suhu tanah dan kontaminan dalam tanah,
juga mempengaruhi komposisi mikrobioma. Gangguan panas tanah
mengakibatkan pergeseran komposisi mikrobioma rhizobakteri.106]. Gangguan
panas akibat kebakaran hutan alam dapat menyebabkan penurunan aktivitas
mikroba dan perubahan signifikan pada komunitas mikroba [107]. Peningkatan
tingkat kontaminasi hidrokarbon minyak bumi menghasilkan perubahan struktur
mikrobioma willow. Perubahan ini kurang ekstrim di rizosfer dan jaringan
tanaman, tetapi mereka menonjol di tanah curah. Ini bisa jadi karena tanaman
menyediakan kondisi yang lebih terkontrol dan melindungi mikroba terhadap
gradien kontaminasi yang ditingkatkan [108].
8.2. Praktek kultivasi
Penggunaan lahan dan praktik budidaya adalah penyebab paling
penting dari penurunan keanekaragaman hayati, yang menyebabkan
konsekuensi yang tidak diinginkan bagi lingkungan [109]. Perubahan
vegetasi mempengaruhi keragaman dan struktur mikrobioma tanah.
Kegiatan pertanian tidak selalu memiliki konsekuensi negatif dalam
keragaman dan struktur komunitas bakteri tanah, tetapi mereka mungkin
memiliki umpan balik positif atau netral (efek tidak dirasakan) [110].
Misalnya, intensitas penggunaan lahan (LUI) telah dilaporkan
mempengaruhi pola komunitas bakteri. Estendorfer dkk. [111] menemukan
bahwa di bawah LUI rendah, tetap ada interaksi yang kuat antara tanaman
dan tanah yang berdekatan. Sebaliknya, tidak ada pengaruh LUI pada
keanekaragaman mikroba yang ditemukan di rizosfer, yang menunjukkan
bahwa spesies tanaman memiliki pengaruh lebih besar pada komunitas
rizosfer daripada sifat tanah.112]. Namun, Sulaiman dkk. [113] melaporkan
bahwa tanaman mungkin memiliki komposisi mikrobioma inti yang kuat
yang kurang rentan terhadap perubahan karena variasi penggunaan lahan,
jenis tanah atau faktor edafik. Ditemukan bahwa mikrobioma di hutan gugur
yang relatif tidak tersentuh dan tanah padang rumput yang dipangkas
dalam jangka panjang sebanding, meskipun ada perbedaan yang signifikan
dalam sifat tanah dan vegetasi [114], Budidaya terus menerus menyebabkan
perubahan sifat tanah, yang pada gilirannya dapat mempengaruhi
komunitas mikrobioma tanah. Sesuai laporan Allison dan Martiny [115], ada
tiga potensi dampak yang ditimbulkan oleh gangguan tanah seperti struktur
mikroba mungkin terpengaruh, mungkin berubah tetapi cepat kembali ke
komposisi semula (resilien), atau mungkin tetap tidak berubah.
8.3. Variabel iklim
Iklim merupakan pendorong penting komposisi mikrobioma tanaman dan
tanah. Peran iklim dalam mempengaruhi komposisi komunitas mikrobioma
tanaman sampai saat ini sebagian besar tidak diperhatikan atau dianggap kurang
penting [116]. Sebuah studi baru-baru ini, bagaimanapun, di berbagai ekosistem
di Inggris menunjukkan bahwa curah hujan dan gradien suhu adalah dua faktor
iklim utama dalam membentuk komposisi komunitas bakteri pada tanaman.117].
Peneliti de Vries dkk. [118] melaporkan bahwa curah hujan merupakan pendorong
penting komposisi komunitas mikroba tanah. Biomassa jamur dan bakteri telah
dilaporkan meningkat dengan meningkatnya curah hujan rata-rata tahunan
(MAP), dan efeknya lebih menonjol untuk jamur, menghasilkan kelimpahan jamur
yang relatif lebih tinggi (peningkatan rasio F/B) di bawah tingkat curah hujan yang
lebih tinggi. Tren di atas dapat dikaitkan dengan kandungan bahan organik tanah
yang lebih tinggi di daerah dengan curah hujan yang lebih tinggi. Secara khusus,
di dataran tinggi di mana kondisi iklim yang keras terjadi, penumpukan bahan
organik yang lebih tinggi terlihat, yang mengarah pada komunitas mikrobioma
yang didominasi jamur [119].
9. Kesimpulan dan perspektif masa depan
Faktor-faktor yang mempengaruhi kumpulan dan dinamika mikrobioma pada
tanaman dan tanah sekarang lebih dipahami, dan penelitian dalam aspek ini adalah
KMG Dastogeer, dkk.
meningkat. Namun, pengetahuan kita tentang mekanisme yang mendasari
kumpulan mikrobioma dan bagaimana mereka mempengaruhi tanaman inang
masih kurang. Menghubungkan komposisi dan keragaman mikrobioma dengan
fungsinya merupakan tantangan besar untuk penelitian di masa depan. Misalnya,
sejauh mana kita dapat menggunakan dan memanipulasi mikrobioma tanaman
untuk meningkatkan produksi pertanian berkelanjutan dan perlindungan
lingkungan? Kita sekarang tahu bahwa faktor genetik inang memiliki pengaruh
signifikan pada keragaman dan struktur mikrobioma, menunjukkan bahwa
pemuliaan dan seleksi sifat memberikan peluang untuk memilih mikrobioma yang
diinginkan [45]. Untuk memiliki pengetahuan yang lebih mendalam dan lebih luas
tentang mikrobioma tanaman, ada kebutuhan untuk mengintegrasikan
pendekatan molekuler baru (misalnya, meta-omik), model ekologi (misalnya, teori
jaring makanan, perakitan komunitas, atau teori koeksistensi), dan bioinformatika
terbaru. dan kemajuan statistik dengan tujuan untuk menghubungkan kumpulan
komunitas dengan fungsi ekologis.
Di masa depan, lebih banyak penekanan harus ditempatkan pada
identifikasi mekanisme yang mendasari yang mendorong komposisi dan
perakitan komunitas mikrobioma. Kita perlu mengetahui kontribusi dari (1)
interaksi mikroba, (2) tanah dan variabel lingkungan lainnya dan (3) berbagai
sifat inang dalam membentuk struktur komunitas. Penelitian di masa depan
akan mengarah pada pemecahan beberapa pertanyaan terkait. Misalnya,
seberapa stabil penggerak komunitas mikrobioma? Sejauh mana praktik
pertanian memengaruhi mikrobioma spesies tanaman? Seberapa dapat
diprediksi para penyelam ini? Dengan teknologi throughput tinggi, seperti
sekuensing generasi berikutnya dan metagenomik, kita dapat mulai
mempelajari mikrobioma endofit di seluruh inang, kondisi lingkungan, dan
pada titik waktu yang berbeda dan fokus pada mekanisme asosiasi
plantendofit.
Pernyataan Kepentingan Bersaing
Para penulis menyatakan bahwa mereka tidak mengetahui adanya persaingan
kepentingan keuangan atau hubungan pribadi yang tampaknya dapat mempengaruhi
pekerjaan yang dilaporkan dalam makalah ini.
Ucapan Terima Kasih
Kami berterima kasih kepada Stephen J Wylie, PhD, Murdoch University, Australia atas
kesediaannya untuk memeriksa sebagian naskah.
Referensi
[1]G. Berg, D. Rybakova, M. Grube, M. Köberl, Mikrobioma tanaman dieksplorasi:
implikasi untuk botani eksperimental, J. Exp. Bot. 67 (2015) 995–1002.
[2]M. McFall-Ngai, MG Hadfield, TC Bosch, HV Carey, T. Domazet-Lošo,
AE Douglas, et al., Hewan di dunia bakteri, keharusan baru untuk ilmu
kehidupan, Proc. Natal akad. Sci. AS 110 (2013) 3229–3236.
[3]D. Bulgarelli, M. Rott, K. Schlaeppi, EVL van Themaat, N. Ahmadinejad,
F. Assenza, et al., Mengungkap struktur dan petunjuk perakitan untuk mikrobiota
bakteri penghuni akar Arabidopsis, Nature 488 (2012) 91.
[4]RL Berendsen, CMJ Pieterse, PAHM Bakker, Mikrobioma rizosfer dan kesehatan
tanaman, Trends Plant Sci. 17 (2012) 478–486.
[5]I. Zilber-Rosenberg, E. Rosenberg, Peran mikroorganisme dalam evolusi hewan dan
tumbuhan: teori evolusi hologenom, FEMS Microbiol. Wahyu 32 (2008) 723–735.
[6]RT Koide, B. Mosse, Sejarah penelitian tentang mikoriza arbuskular, Mikoriza 14
(2004) 145-163.
[7]DS Heckman, DM Geiser, BR Eidell, RL Stauffer, NL Kardos, SB Hedges, Bukti
molekuler untuk kolonisasi awal tanah oleh jamur dan tanaman, Science 293
(2001) 1129-1133.
[8]D. Bulgarelli, K. Schlaeppi, S. Spaepen, EVL van Themaat, P. Schulze-Lefert,
Struktur dan fungsi mikrobiota bakteri tanaman, Annu. Pdt. Tanaman Biol. 64
(2013) 807–838.
[9]TR Turner, EK James, PS Poole, Mikrobioma tanaman, Genom Biol. 14 (2013).
[10]GD Werner, WK Cornwell, JI Sprent, J. Kattge, ET Kiers, Sebuah inovasi evolusioner tunggal
mendorong evolusi mendalam dari fiksasi N 2 simbiosis dalam angiospermae,
Nat. komuni. 5 (2014) 4087.
[11]MG Bakker, DK Manter, AM Sheflin, TL Weir, JM Vivanco, Memanfaatkan mikrobioma
rizosfer melalui pemuliaan tanaman dan manajemen pertanian,
Tanam Tanah 360 (2012) 1–13.
[12]P. Hinsinger, AG Bengough, D. Vetterlein, IM Muda, Rhizosfer: biofisika,
7
Biologi Tumbuhan Saat Ini 23 (2020) 100161
biogeokimia dan relevansi ekologis, Plant Soil 321 (2009) 117-152.
[13]M. Bonkowski, C. Villenave, B. Griffiths, Rhizosphere fauna: keragaman fungsional dan
struktural dari interaksi intim fauna tanah dengan akar tanaman, Tanaman
Tanah 321 (2009) 213–233.
[14]J. Gans, M. Wolinsky, J. Dunbar, Perbaikan komputasi mengungkapkan keragaman bakteri yang hebat
dan toksisitas logam yang tinggi dalam tanah, Science 309 (2005) 1387-1390.
[15]nceoğlu, WA Al-Soud, JF Salles, AV Semenov, JD van Elsas, Analisis komparatif
komunitas bakteri di ladang kentang sebagaimana ditentukan oleh
pyrosequencing, PLoS One 6 (2011) e23321.
[16]S. Uroz, M. Buée, C. Murat, P. Frey-Klett, F. Martin, Pyrosequencing
mengungkapkan keragaman bakteri kontras antara rhizosphere ek dan tanah
sekitarnya, Environ. Mikrobiol. Rep. 2 (2010) 281–288.
[17]DS Lundberg, SL Lebeis, SH Paredes, S. Yourstone, J. Gehring, S. Malfatti, dkk.,
Mendefinisikan inti mikrobioma akar Arabidopsis thaliana, Nature 488 (2012)
86.
[18]K. Schlaeppi, N. Dombrowski, RG Oter, EVL van Themaat, P. Schulze-Lefert,
Divergensi kuantitatif dari mikrobiota akar bakteri dalam kerabat Arabidopsis
thaliana, Proc. Natal akad. Sci. AS 111 (2014) 585–592.
[19]MG Van Der Heijden, FM Martin, MA Selosse, IR Sanders, Ekologi dan evolusi
mikoriza: masa lalu, masa kini, dan masa depan, Phytol Baru. 205 (2015) 1406–
1423.
[20]MK Rich, E. Nouri, P.-E. Courty, D. Reinhardt, Diet jamur mikoriza arbuskular: roti
dan mentega? Tren Tanaman Sci. 22 (2017) 652–660.
[21]E.-H. Lee, J.K. Eo, K.H. Ka, A.H. Eom, Keanekaragaman jamur mikoriza arbuskular dan
perannya dalam ekosistem, Mikobiologi 41 (2013) 121–125.
[22]SE Lindow, Peran Imigrasi dan Proses Lainnya dalam Menentukan Populasi Bakteri
Epifit. Mikrobiologi Permukaan Tanaman Udara, Springer, 1996, hlm. 155–168.
[23]OM Finkel, AY Burch, SE Lindow, AF Post, S. Belkin, Lokasi geografis menentukan
struktur populasi dalam komunitas mikroba filosfer dari pohon gurun yang
mengeluarkan garam, Appl. Mengepung. Mikrobiol. 77 (2011) 7647–7655.
[24]JA Vorholt, Kehidupan mikroba di filosfer, Nat. Pdt. Mikrobiol. 10 (2012) 828.
[25]SE Lindow, MT Brandl, Mikrobiologi filosfer, Appl. Mengepung. Mikrobiol. 69
(2003) 1875–1883.
[26]N. Bodenhausen, MW Horton, J. Bergelson, Komunitas bakteri yang berasosiasi
dengan daun dan akar Arabidopsis thaliana, PLoS One 8 (2013) e56329.
[27]D. Vokou, K. Vareli, E. Zarali, K. Karamanoli, H.-IA Constantinidou,
N. Monokrousos, et al., Menjelajahi keanekaragaman hayati dalam komunitas
bakteri filosfer Mediterania dan hubungannya dengan bakteri di udara, Microb.
Ekol. 64 (2012) 714–724.
[28] KMG Dastogeer, H. Li, K. Sivasithamparam, MGK Jones, SJ Wylie, Kekhususan inang
mikobiota endofit liarNicotianatanaman dari daerah kering di Australia utara,
Microb. Ekol. (2017),https://doi.org/10.1007/s00248-017- 1020-0.
[29]KM Dastogeer, H. Li, K. Sivasithamparam, MG Jones, SJ Wylie, Jamur endofit dan
virus memberikan toleransi kekeringan pada tanaman Nicotiana benthamiana
melalui modulasi osmolit, enzim antioksidan dan ekspresi gen responsif
kekeringan inang, Environ. Eks. Bot. 149 (2018) 95–108.
[30]KMG Dastogeer, H. Li, K. Sivasithamparam, MGK Jones, X. Du, Y. Ren, dkk., Respon
metabolik endofitNicotiana benthamianatanaman mengalami cekaman air,
Lingkungan. Eks. Bot. 143 (2017) 59–71.
[31]R. Rodriguez, J. White Jr, AE Arnold, RS Redman, Endofit jamur: keragaman dan
peran fungsional, Phytol Baru. 182 (2009) 314–330.
[32]ML Bouffaud, MA Poirier, D. Muller, Y. Moenne-Loccoz, Mikrobioma akar berkaitan dengan
evolusi inang tanaman pada jagung dan Poaceae lainnya, Lingkungan. Mikrobiol. 16
(2014) 2804–2814.
[33]A. Samad, F. Trognitz, S. Compant, L. Antonielli, A. Sessitsch, Keragaman mikrobioma
bersama dan inang spesifik dan fungsi selentingan dan tanaman gulma yang
menyertainya, Environ. Mikrobiol. 19 (2017) 1407–1424.
[34]DK Manter, JA Delgado, DG Holm, RA Stong, Pyrosequencing mengungkapkan
komunitas endofit bakteri yang sangat beragam dan spesifik kultivar di akar
kentang, Microb. Ekol. 60 (2010) 157–166.
[35]SW Kembel, TK O'Connor, HK Arnold, SP Hubbell, SJ Wright, JL Green, Hubungan
antara komunitas bakteri filosfer dan sifat fungsional tanaman di hutan
neotropis, Proc. Natal akad. Sci. AS 111 (2014) 13715–13720.
[36]CR Fitzpatrick, J. Copeland, PW Wang, DS Guttman, PM Kotanen,
MT Johnson, Perakitan dan fungsi ekologis mikrobioma akar di seluruh spesies tanaman
angiosperma, Proc. Natal akad. Sci. Amerika Serikat 115 (2018) E1157–E1165.
[37]X. Xiao, WM Chen, L. Zong, J. Yang, S. Jiao, YB Lin, et al., Dua tanaman legum
yang dibudidayakan mengungkapkan proses pengayaan mikrobioma di
rhizocompartments, Mol. Ekol. 26 (2017) 1641–1651.
[38]D. Bulgarelli, R. Garrido-Oter, PC Münch, A. Weiman, J. Dröge, Y. Pan, et al., Struktur
dan fungsi mikrobiota akar bakteri pada jelai liar dan jinak, Sel Host Mikroba 17
(2015) 392–403.
[39]JA Peiffer, A. Spor, O. Koren, Z. Jin, SG Tringe, JL Dangl, et al., Keragaman dan
heritabilitas mikrobioma rizosfer jagung dalam kondisi lapangan, Proc.
Natal akad. Sci. Amerika Serikat (2013) 201302837.
[40]RA Ortega, A. Mahnert, C. Berg, H. Muller, G. Berg, Tanaman sangat penting:
komposisi spesifik dan fungsi mikrobioma filosfer tanaman hias dalam ruangan,
FEMS Microbiol. Ekol. 92 (2016).
[41]JM Marques, TF da Silva, RE Vollu, AF Blank, G.-C. Ding, L. Seldin, et al., Umur
tanaman dan genotipe mempengaruhi komposisi komunitas bakteri di rizosfer
umbi tanaman ubi jalar yang ditanam di lapangan, FEMS Microbiol. Ekol. 88 (2014)
424–435.
KMG Dastogeer, dkk.
[42]S. Hacquard, CW Schadt, Menuju pemahaman holistik tentang interaksi yang
menguntungkan di seluruh mikrobioma Populus, New Phytol. 205 (2015) 1424–1430.
[43]MW Horton, N. Bodenhausen, K. Beilsmith, D. Meng, BD Muegge,
S. Subramanian, et al., Studi asosiasi genom-lebar komunitas mikroba daun
Arabidopsis thaliana, Nat. komuni. 5 (2014) 5320.
[44]MR Wagner, DS Lundberg, G. Tijana, SG Tringe, JL Dangl, T. Mitchell-Olds, Genotipe
inang dan usia membentuk mikrobioma daun dan akar tanaman tahunan liar,
Nat. komuni. 7 (2016) 12151.
[45]MT Agler, J. Ruhe, S. Kroll, C. Morhenn, ST Kim, D. Weigel, et al., Mikroba hub taksa
link host dan faktor abiotik untuk menanam variasi mikrobioma, PLoS Biol. 14
(2016) e1002352.
[46]F. Cai, G. Pang, YZ Miao, RX Li, RX Li, QR Shen, et al., Preferensi nutrisi tanaman
mempengaruhi mikrobioma rizosfer mereka, Appl. Ekol Tanah. 110 (2017) 146–
150.
[47]J. Edwards, C. Johnson, C. Santos-Medellín, E. Lurie, NK Podishetty,
S. Bhatnagar, et al., Struktur, variasi, dan perakitan mikrobioma beras yang terkait
dengan akar, Proc. Natal akad. Sci. AS 112 (2015) E911–E920.
[48]D. Coleman-Derr, D. Desgarennes, C. Fonseca-Garcia, S. Gross, S. Clingenpeel,
T. Woyke, et al., Kompartemen tanaman dan biogeografi mempengaruhi komposisi mikrobioma
pada spesies Agave yang dibudidayakan dan asli, New Phytol. 209 (2016) 798–811.
[49]JW Taylor, E. Turner, JP Townsend, JR Dettman, D. Jacobson, Mikroba eukariotik,
pengenalan spesies dan batas geografis spesies: contoh dari kingdom Fungi,
Philos. Trans. R. Soc. London. B: Biol. Sci. 361 (2006) 1947–1963.
[50]P. Bednarek, Perang kimia atau modulator respons pertahanan–fungsi metabolit sekunder
dalam kekebalan tanaman, Curr. pendapat. Tumbuhan Biol. 15 (2012)
407–414.
[51]A. Sugiyama, Y. Ueda, T. Zushi, H. Takase, K. Yazaki, Perubahan komunitas bakteri
rizosfer kedelai selama pertumbuhan di lapangan, PLoS One 9 (2014) e100709.
[52]JM Chaparro, DV Badri, JM Vivanco, Kumpulan mikrobioma rizosfer dipengaruhi oleh
perkembangan tanaman, ISME J. 8 (2014) 790–803.
[53]A. Lerner, Y. Herschkovitz, E. Baudoin, S. Nazaret, Y. Moenne-Loccoz, Y. Okon, et al.,
Pengaruh inokulasi Azospirillum brasilense pada komunitas rhizobakteri dianalisis
dengan mendenaturasi elektroforesis gel gradien dan analisis spacer intergenik
ribosom otomatis , Biol Tanah. Biokimia. 38 (2006) 1212–1218.
[54]Y. Xu, G. Wang, J. Jin, J. Liu, Q. Zhang, X. Liu, Komunitas bakteri di rizosfer kedelai sebagai
respons terhadap jenis tanah, genotipe kedelai, dan tahap pertumbuhannya,
Biola Tanah. Biokimia. 41 (2009) 919–925.
[55]L. Augusto, J. Ranger, D. Binkley, A. Rothe, Dampak dari beberapa spesies pohon umum
hutan beriklim Eropa pada kesuburan tanah, Ann. Untuk. Sci. 59 (2002) 233–253.
[56]J. Monaghan, C. Zipfel, Kompleks reseptor pengenalan pola tanaman pada membran
plasma, Curr. pendapat. Tumbuhan Biol. 15 (2012) 349–357.
[57]M. Erb, C. Lenk, J. Degenhardt, TC Turlings, Peran akar yang diremehkan dalam pertahanan
melawan penyerang daun, Trends Plant Sci. 14 (2009) 653–659.
[58]B. Lee, S. Lee, C.-M. Ryu, Makanan kutu daun merekrut bakteri rizosfer dan
kekebalan tanaman prima terhadap bakteri patogen dan non-patogen dalam
lada, Ann. Bot. 110 (2012) 281–290.
[59]Y. Chen, F. Yan, Y. Chai, H. Liu, R. Kolter, R. Losick, et al., Biokontrol penyakit layu tomat oleh
Bacillus subtilis isolat dari lingkungan alami tergantung pada gen yang dilestarikan yang
memediasi pembentukan biofilm, Environ. Mikrobiol. 15 (2013) 848–864.
[60]V. Lakshmannan, S. Kitto, J. Caplan, Y.-H. Hsueh, D. Kearns, Y.-S. Wu, et al., Respon akar yang
dipicu oleh Microbe-Associated Molecular Patterns (MAMPs) memediasi rekrutmen
rhizobakteri yang menguntungkan di Arabidopsis, Plant Physiol. (2012) hlm. 112.200386.
[61]RF Doornbos, BP Geraats, EE Kuramae, L. Van Loon, PA Bakker, Pengaruh
pensinyalan asam jasmonat, etilen, dan asam salisilat pada komunitas bakteri
rhizosfer Arabidopsis thaliana, Mol. Interaksi Tanaman-Mikroba. 24 (2011) 395–
407.
[62]R. Landgraf, S. Schaarschmidt, B. Hause, Luka daun berulang mengubah kolonisasi
akar Medicago truncatula oleh mikroorganisme menguntungkan dan patogen,
Plant Cell Environ. 35 (2012) 1344–1357.
[63]S. Lebeis, AC McHardy, JL Dangl, R. Knight, R. Ley, P. Schulze-Lefert, Mikrobiota
dan nutrisi inang di seluruh kerajaan tumbuhan dan hewan, Mikroba Sel
Inang 17 (2015) 603616.
[64]JM Kniskern, MB Traw, J. Bergelson, jalur pertahanan pensinyalan asam salisilat dan asam
jasmonat mengurangi keanekaragaman bakteri alami pada Arabidopsis thaliana, Mol.
Interaksi Tanaman-Mikroba. 20 (2007) 1512–1522.
[65]S. Hassan, U. Mathesius, Peran flavonoid dalam pensinyalan akar-rizosfer:
peluang dan tantangan untuk meningkatkan interaksi tanaman-mikroba, J. Exp.
Bot. 63 (2012) 3429–3444.
[66]K. Akiyama, H. Hayashi, Strigolactones: sinyal kimia untuk simbion jamur dan gulma
parasit di akar tanaman, Ann. Bot. 97 (2006) 925–931.
[67]AG Darvill, P. Albersheim, Phytoalexins dan elisitornya-pertahanan terhadap infeksi
mikroba pada tanaman, Annu. Pdt. Fisiol Tumbuhan. 35 (1984) 243–275.
[68]P. Bednarek, A. Osbourn, Interaksi tanaman-mikroba: keragaman kimia dalam pertahanan
tanaman, Science 324 (2009) 746–748.
[69]M.Bressan, M.-A. Roncato, F. Bellvert, G. Comte, F. el Zahar Haichar, W. Achouak, et
al., Glukosinolat eksogen yang diproduksi oleh Arabidopsis thaliana berdampak
pada mikroba di rizosfer dan akar tanaman, ISME J. 3 (2009) 1243.
[70]J. Maizel, H. Burkhardt, H. Mitchell, Avenacin, zat antimikroba yang diisolasi dari
Avena sativa. I. Isolasi dan aktivitas antimikroba, Biokimia 3 (1964) 424–426.
[71]JP Carter, J. Spink, PF Cannon, MJ Daniels, AE Osbourn, Isolasi, karakterisasi, dan
sensitivitas avenacin dari beragam koleksi sereal-akar-
8
Biologi Tumbuhan Saat Ini 23 (2020) 100161
jamur kolonisasi, Appl. Mengepung. Mikrobiol. 65 (1999) 3364–3372.
[72]K. Papadopoulou, R. Melton, M. Leggett, M. Daniels, A. Osbourn, Resistensi penyakit yang
dikompromikan pada tanaman yang kekurangan saponin, Proc. Natal akad. Sci. AS 96
(1999) 12923–12928.
[73]TR Turner, K. Ramakrishnan, J. Walshaw, D. Heavens, M. Alston, D. Swarbreck, et al.,
Metatranskriptomik komparatif mengungkapkan perubahan tingkat kingdom dalam
mikrobioma rizosfer tanaman, ISME J. 7 (2013) 2248.
[74]G. Harmsen, G. Jager, J. Doeksen, J. van der Drift (Eds.), Penentuan Kuantitas
Karbon dan Nitrogen di Rhizosfer Tanaman Muda, 1963, hlm. 245–251 North
Holland Amsterdam.
[75]RO Schlechter, M. Miebach, MN Remus-Emsermann, Faktor pendorong
komunitas bakteri epifit: tinjauan, J. Adv. Res. (2019).
[76]S. Banerjee, K. Schlaeppi, MG Heijden, taksa Keystone sebagai penggerak struktur
dan fungsi mikrobioma, Nat. Pdt. Mikrobiol. (2018) 1.
[77]SA Shetty, F. Hugenholtz, L. Lahti, H. Smidt, WM de Vos, lansekap mikrobioma usus:
wawasan kumpulan komunitas dan implikasi untuk strategi modulasi mikroba,
FEMS Microbiol. Wahyu 41 (2017) 182–199.
[78]JM Raaijmakers, DM Weller, Perlindungan tumbuhan alami oleh 2, 4-
diacetylphloroglucinol penghasil Pseudomonas spp. di take-all penurunan tanah, Mol.
Interaksi Tanaman-Mikroba. 11 (1998) 144-152.
[79]N. Mathivanan, V. Prabavathy, V. Vijayanandraj, Pengaruh metabolit sekunder
jamur pada patogen bakteri dan jamur, Metabolit Sekunder dalam Ekologi
Tanah, Springer, 2008, hlm. 129-140.
[80]XS Ramírez-Gómez, SN Jiménez-García, VB Campos, MLG Campos, Metabolit tanaman dalam
pertahanan tanaman terhadap patogen, Patologi Tanaman dan Manajemen Penyakit
Tanaman, IntechOpen, 2019.
[81]CM Pieterse, C. Zamioudis, RL Berendsen, DM Weller, SC Van Wees,
PA Bakker, Resistensi sistemik yang diinduksi oleh mikroba menguntungkan, Annu.
Pdt. Fitopatol. 52 (2014) 347–375.
[82]RT Voegele, M. Hahn, G. Lohaus, T. Link, I. Heiser, K. Mendgen, Kemungkinan peran
manitol dan manitol dehydrogenase dalam patogen tanaman biotrofik Uromyces
fabae, Plant Physiol. 137 (2005) 190–198.
[83]C. Poza-Carrion, T. Suslow, S. Lindow, Bakteri residen pada daun meningkatkan
kelangsungan hidup sel imigran Salmonella enterica, Phytopathology 103 (2013) 341–
351.
[84]E. Roberts, S. Lindow, produksi alkaloid Loline oleh endofit jamur dari spesies Fescue
pilih untuk mikroflora bakteri epifit tertentu, ISME J. 8 (2014) 359.
[85]NR Horner, LJ Grenville-Briggs, P. Van West, The oomycete Pythium oligandrum
mengekspresikan efektor diduga selama mycoparasitism dari Phytophthora
infestans dan setuju untuk transformasi, Fungal Biol. 116 (2012) 24-41.
[86]M. McMullan, A. Gardiner, K. Bailey, E. Kemen, BJ Ward, V. Cevik, et al., Bukti
penekanan kekebalan sebagai pendorong introgresi genomik dan perluasan
jangkauan inang pada ras Albugo candida, seorang generalis parasit, Elife 4
(2015) e04550.
[87]K. Buddrus-Schiemann, M. Schmid, K. Schreiner, G. Welzl, A. Hartmann, Akar
kolonisasi oleh Pseudomonas sp. DSMZ 13134 dan dampak pada komunitas
bakteri rizosfer asli jelai, Microb. Ekol. 60 (2010) 381–393.
[88]SP Chowdhury, K. Dietel, M. Rändler, M. Schmid, H. Junge, R. Borriss, et al., Pengaruh
Bacillus amyloliquefaciens FZB42 pada pertumbuhan selada dan kesehatan di bawah
tekanan patogen dan dampaknya pada komunitas bakteri rhizosfer, PLoS Satu 8 (2013)
e68818.
[89]OS Correa, MS Montecchia, MF Berti, MCF Ferrari, NL Pucheu, NL Kerber, et al., Bacillus
amyloliquefaciens BNM122, agen biokontrol mikroba potensial yang diterapkan pada
benih kedelai, menyebabkan dampak kecil pada komunitas rizosfer dan mikroba tanah,
Appl. Ekol Tanah. 41 (2009) 185–194.
[90]A. Erlacher, M. Cardinale, R. Grosch, M. Grube, G. Berg, Dampak patogen
Rhizoctonia solani dan rekan menguntungkannya Bacillus amyloliquefaciens
pada mikrobioma selada asli, Front. Mikrobiol. 5 (2014) 175.
[91]M. Kröber, D. Wibberg, R. Grosch, F. Eikmeyer, B. Verwaaijen, SP Chowdhury, et al.,
Pengaruh strain Bacillus amyloliquefaciens FZB42 pada komunitas mikroba di
rizosfer selada di bawah kondisi lapangan yang dianalisis oleh seluruh
metagenom pengurutan, Depan. Mikrobiol. 5 (2014) 252.
[92]E. Fonseca, R. Peixoto, A. Rosado, F. Balieiro, J. Tiedje, C. Rachid, Mikrobioma akar
kayu putih di bawah kondisi pengelolaan yang berbeda dan potensinya untuk
fiksasi nitrogen biologis, Microb. Ekol. (2017).
[93]F. Valladares, E. Gianoli, JM Gómez, Batas ekologis untuk plastisitas fenotipik
tanaman, New Phytol. 176 (2007) 749–763.
[94]F. Tardieu, Respon tanaman terhadap kondisi lingkungan: menilai potensi
produksi, permintaan air, dan efek negatif dari defisit air, Front. Fisiol. 4 (2013)
17.
[95]TR Williams, ML Marco, komposisi mikrobiota Phyllosphere dan transplantasi komunitas
mikroba pada tanaman selada yang ditanam di dalam ruangan, Mbio 5 (2014) e01564–
14.
[96]BK Whitaker, HL Reynolds, K. Clay, Komunitas endofit jamur foliar terstruktur oleh
lingkungan tetapi bukan ekotipe inang di Panicum virgatum (switchgrass),
Ekologi 99 (2018) 2703–2711.
[97]N. Dombrowski, K. Schlaeppi, MT Agler, S. Hacquard, E. Kemen, R. Garrido-Oter, et al.,
Dinamika mikrobiota akar arabis alpina abadi bergantung pada waktu tinggal tanah
tetapi tidak bergantung pada waktu pembungaan, ISME J .11 (2017) 43–55.
[98]G. Bonito, H. Reynolds, MS Robeson, J. Nelson, BP Hodkinson, G. Tuskan, et al., Tanaman
inang dan asal tanah mempengaruhi kumpulan jamur dan bakteri di akar tanaman
berkayu, Mol. Ekol. 23 (2014) 3356–3370.
[99]S. Schreiter, G.-C. Ding, H. Heuer, G. Neumann, M. Sandmann, R. Grosch, et al.,
Pengaruh jenis tanah pada mikrobioma di rizosfer selada yang ditanam di
lapangan, Front. Mikrobiol. 5 (2014) 144.
[100]AB Dohrmann, M. Küting, S. Jünemann, S. Jaenicke, A. Schlüter, CC Tebbe,
KMG Dastogeer, dkk.
Pentingnya taksa langka untuk keragaman bakteri di rizosfer varietas jagung Bt-
dan konvensional, ISME J. 7 (2013) 37.
[101]CL Lauber, M. Hamady, R. Knight, N. Fierer, pH tanah sebagai prediktor struktur
komunitas bakteri tanah pada skala benua: penilaian berbasis pyrosequencing,
Appl. Mengepung. Mikrobiol. (2009).
[102]R. Upchurch, C.-Y. Chiu, K. Everett, G. Dyszynski, DC Coleman, WB Whitman,
Perbedaan komposisi dan keragaman komunitas bakteri dari tanah pertanian dan
hutan, Biol Tanah. Biokimia. 40 (2008) 1294–1305.
[103]I. Zarraonaindia, SM Owens, P. Weisenhorn, K. West, J. Hampton-Marcell, S. Lax,
dkk., Mikrobioma tanah memengaruhi mikrobiota terkait selentingan, MBio 6
(2015) e02527–14.
[104]WH Hartman, CJ Richardson, R. Vilgalys, GL Bruland, Kontrol lingkungan dan
antropogenik atas komunitas bakteri di tanah lahan basah, Proc. Natal akad. Sci.
AS (2008) pnas. 0808254105.
[105]N. Fierer, MA Bradford, RB Jackson, Menuju klasifikasi ekologi bakteri tanah, Ekologi
88 (2007) 1354-1364.
[106]M. van der Voort, M. Kempenaar, M. van Driel, JM Raaijmakers, R. Mendes,
Dampak panas tanah pada reassembly komunitas bakteri di mikrobioma
rizosfer dan penekanan penyakit tanaman, Ecol. Lett. 19 (2016) 375–382.
[107]WM Jolly, MA Cochrane, PH Freeborn, ZA Holden, TJ Brown,
GJ Williamson, et al., Variasi yang disebabkan oleh iklim dalam bahaya kebakaran hutan global dari
1979 hingga 2013, Nat. komuni. 6 (2015) 7537.
[108]S. Tardif, Yergeau, J. Tremblay, P. Legendre, LG Whyte, CW Greer, Mikrobioma willow
dipengaruhi oleh konsentrasi minyak bumi-hidrokarbon tanah dengan efek
khusus kompartemen tanaman, Front. Mikrobiol. 7 (2016) 1363.
[109]AA Navarrete, FS Cannavan, RG Taketani, SM Tsai, Sebuah survei molekuler tentang
keragaman komunitas mikroba dalam sistem model pertanian Amazon yang
berbeda, Diversity 2 (2010) 787–809.
[110]BK Singh, P. Millard, AS Whiteley, JC Murrell, Unraveling
Biologi Tumbuhan Saat Ini 23 (2020) 100161
interaksi rizosfer-mikroba: peluang dan keterbatasan, Trends Microbiol.
12 (2004) 386–393.
[111]J. Estendorfer, B. Stempfhuber, P. Haury, G. Vestergaard, MC Rillig, J. Joshi, et al.,
Pengaruh intensitas penggunaan lahan pada mikrobioma terkait tanaman
Dactylis glomerata L, Front. Ilmu Tanaman. 8 (2017) 930.
[112]NR Gottel, HF Castro, M. Kerley, Z. Yang, DA Pelletier, M. Podar, et al., Komunitas
mikroba yang berbeda dalam endosfer dan rizosfer akar Populus deltoides
melintasi jenis tanah yang kontras, Appl. Mengepung. Mikrobiol. 77 (2011) 5934–
5944.
[113]AKA Suleiman, VS Pylro, LFW Roesch, Penggantian vegetasi asli mengubah
struktur mikroba tanah di bioma Pampa, Sci. pertanian. 74 (2017)
77–84.
[114]K. Jangid, MA Williams, AJ Franzluebbers, TM Schmidt, DC Coleman,
WB Whitman, Sejarah penggunaan lahan memiliki dampak yang lebih kuat pada komposisi
komunitas mikroba tanah daripada vegetasi di atas permukaan tanah dan sifat-sifat tanah, Biol
Tanah. Biokimia. 43 (2011) 2184–2193.
[115]SD Allison, JB Martiny, Perlawanan, ketahanan, dan redundansi dalam komunitas
mikroba, Proc. Natal akad. Sci. AS 105 (2008) 11512–11519.
[116]N. Fierer, RB Jackson, Keragaman dan biogeografi komunitas bakteri tanah, Proc.
Natal akad. Sci. AS 103 (2006) 626–631.
[117]RI Griffiths, BC Thomson, P. James, T. Bell, M. Bailey, AS Whiteley, Biogeografi bakteri
tanah Inggris, Lingkungan. Mikrobiol. 13 (2011) 1642–1654.
[118]FT de Vries, P. Manning, JR Tallowin, SR Mortimer, ES Pilgrim,
KA Harrison, et al., Penggerak abiotik dan sifat tanaman menjelaskan pola skala
lanskap di komunitas mikroba tanah, Ecol. Lett. 15 (2012) 1230–1239.
[119]RD Bardgett, AC Jones, DL Jones, SJ Kemmitt, R. Cook, PJ Hobbs, Pola komunitas
mikroba tanah terkait dengan sejarah dan intensitas penggembalaan di
ekosistem sub-pegunungan, Biol Tanah. Biokimia. 33 (2001) 1653–1664.