Machine Translated by Google
PLOS PENYAKIT TROPIS DIABAIKAN
a1111111111
a1111111111
a1111111111
a1111111111
a1111111111
AKSES TERBUKA
Kutipan: McDonald RA, Wilson-Aggarwal JK,
Swan GJF, Goodwin CED, Moundai T, Sankara D,
dkk. (2020) Ekologi anjing domestik Canis familiaris
sebagai reservoir yang muncul dari infeksi cacing
Guinea Dracunculus medinensis. PLoS Negl Trop Dis
14(4): e0008170. https://doi.org/10.1371/
journal.pntd.0008170
Editor: Sergio Recuenco, Universitas Nasional
Walikota San Marcos, PERU
Diterima: 23 Oktober 2019
Diterima: 25 Februari 2020
Diterbitkan: 20 April 2020
Hak Cipta: © 2020 McDonald dkk. Ini adalah artikel
akses terbuka yang didistribusikan di bawah
persyaratan Lisensi Atribusi Creative Commons, yang
mengizinkan penggunaan, distribusi, dan reproduksi
tanpa batas dalam media apa pun, asalkan penulis
dan sumber aslinya dicantumkan.
Pernyataan Ketersediaan Data: Data tersedia di
repositori data Dryad https://doi.org/10.5061/
dryad.vx0k6djnh.
Pendanaan: Dukungan keuangan dan logistik
diberikan oleh Kementerian Kesehatan Masyarakat
Chad (sante tchad.org), Organisasi Kesehatan Dunia
(who.int) dan dengan hibah dari The Carter Center
(cartercenter.org) ke RAM. Bill and Melinda Gates
Foundation (gatesfoundation.org) menyediakan citra
satelit. Kecuali yang bernama
Penyakit Tropis Terabaikan PLOS | https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170 20 April 2020
ARTIKEL PENELITIAN
Ekologi anjing domestik Canis familiaris
sebagai reservoir baru cacing Guinea
Infeksi Dracunculus medinensis
Robbie A. McDonaldID1 *, Jared K. Wilson-Aggarwal1 , George JF Swan1 , Cecily E.
D. Goodwin1, Tchonfienet Mundai2 Gautam
, Dieudonne´
Biswas3
Sankara3
A. Zingeser4
, , James
1 Institut Lingkungan dan Keberlanjutan, Universitas Exeter, Penryn, Inggris Raya, 2 Guinea Worm
Program Pemberantasan, Kementerian Kesehatan Masyarakat, N'Djamena, Republik Chad, 3 Kesehatan Dunia
Organization, Jenewa, Swiss, 4 The Carter Center, Atlanta, GA, Amerika Serikat
* r.mcdonald@exeter.ac.uk.
Abstrak
Pemberantasan global penyakit cacing Guinea manusia (dracunculiasis) telah mundur dengan
munculnya infeksi pada hewan, terutama anjing domestik Canis familiaris. Ekologi dan epidemiologi
reservoir ini tidak diketahui. Kami melacak anjing menggunakan GPS, menyimpulkan diet
menggunakan analisis isotop stabil dan menganalisis korelasi infeksi di Chad, di mana jumlah infeksi
cacing Guinea paling banyak. Anjing memiliki wilayah jelajah kecil yang sangat bervariasi antar desa.
Makanan sebagian besar terdiri dari makanan pokok manusia dan kotoran manusia. Sebagian kecil
kolam, sebagian besar <200 m dari rumah pemilik anjing, menyebabkan sebagian besar paparan
anjing terhadap air yang berpotensi tidak aman. Risiko seekor anjing terkena cacing Guinea berkurang
pada anjing yang tinggal di rumah tangga yang menyediakan air untuk hewan tetapi meningkat dengan
meningkatnya konsumsi ikan oleh anjing. Penyediaan air yang aman dapat mengurangi paparan anjing
ke air yang tidak aman, sementara prioritas aplikasi temephos (Abate) proaktif ke sejumlah kecil kolam
tempat anjing memiliki akses paling banyak direkomendasikan. Ikan mungkin memiliki peran tambahan
sebagai inang transportasi untuk cacing Guinea, dengan memusatkan copepoda yang terinfeksi larva cacing.
Ringkasan penulis Cacing
guinea adalah parasit yang menyebabkan penyakit yang sangat melemahkan pada manusia. Program
pemberantasan hampir berhasil menghilangkan penyakit dari manusia. Namun, cacing yang sama
sekarang telah ditemukan pada anjing domestik dan frekuensi mendeteksi cacing Guinea pada anjing
telah meningkat. Ini berarti bahwa untuk membasmi cacing Guinea, infeksi harus dihilangkan pada anjing
dan juga pada manusia. Namun, tidak banyak yang diketahui tentang penyakit pada anjing. Studi ini
adalah yang pertama untuk menyelidiki ekologi anjing dalam kaitannya dengan infeksi cacing Guinea.
Kami bekerja di negara yang terkena dampak paling parah, Chad. Kami memasang kalung GPS pada
anjing untuk melacak jangkauan dan penggunaan badan air mereka dan menganalisis makanan mereka
menggunakan teknik forensik, berdasarkan analisis komposisi isotop stabil kumis dan makanan potensial
mereka. Kami menunjukkan bahwa anjing yang tinggal di rumah tangga yang menyediakan air untuk
hewan mereka memiliki risiko lebih rendah terkena cacing Guinea dan anjing yang makan lebih banyak
1 / 12
Machine Translated by Google

PLOS PENYAKIT TROPIS DIABAIKAN Cacing Guinea pada anjing peliharaan

penulis berafiliasi dengan organisasi, penyandang

dana tidak memiliki peran dalam desain studi, pengumpulan ikan memiliki peningkatan risiko. Temuan ini menunjukkan ada rute klasik untuk transmisi cacing pada anjing, melalui
dan analisis data, keputusan untuk menerbitkan, atau
minum air yang terkontaminasi, serta rute baru, yang berpotensi dengan memakan ikan yang membawa sumber
persiapan naskah.
infeksi.
Kepentingan yang bersaing: Para penulis telah menyatakan

bahwa tidak ada kepentingan yang bersaing.

pengantar
Cacing Guinea Dracunculus medinensis adalah parasit nematoda yang menyebabkan penyakit cacing Guinea (dracunculiasis)
pada manusia. Itu pernah tersebar luas di Asia dan Afrika [1] tetapi kampanye pemberantasan telah membuat kemajuan yang
mengesankan dalam mengurangi kasus manusia dari 3,5 juta per tahun di 21 negara pada tahun 1986, menjadi hanya 28
pada tahun 2018, di Chad (17), Sudan Selatan (10 ), dan Angola (1) [2].
Di samping hampir tidak adanya kasus pada manusia, bagaimanapun, infeksi terdeteksi pada 1040 anjing domes tic Canis
familiaris dan 25 kucing domestik Felis catus di Chad, 11 anjing, lima kucing dan satu babon zaitun Papio anubis di Ethiopia,
dan 18 anjing dan dua kucing di Mali pada tahun 2018 [2] Cacing Guinea dewasa yang muncul dari manusia dan hewan non-
manusia ini secara genetik tidak dapat dibedakan [3].

Sebelum muncul kembali pada tahun 2010, tidak ada kasus cacing Guinea yang dilaporkan pada manusia di Chad untuk
sepuluh tahun [4], menunjukkan reservoir infeksi yang tidak diketahui pada hewan non-manusia dan/atau infeksi yang
tidak terdeteksi pada manusia, meskipun pengawasan penyakit pada manusia juga bermasalah pada saat itu. Mengingat
tingginya jumlah anjing yang terinfeksi saat ini dibandingkan dengan kasus manusia dan peningkatan pengawasan
manusia di Chad, jelas bahwa hewan non-manusia, terutama anjing, sekarang merupakan reservoir infeksi kontemporer.
Sedikit yang diketahui tentang epidemiologi cacing Guinea pada inangnya yang bukan manusia. Meskipun penularan
langsung antara anjing dan manusia tidak mungkin, anjing jelas memelihara sumber infeksi potensial bagi manusia di
lingkungan mereka bersama. Dengan demikian, untuk membasmi cacing Guinea, penularan infeksi harus dihentikan pada
inang non-manusia maupun manusia [5]. Di samping ketidakamanan sipil di daerah endemik yang tersisa, infeksi hewan non-

manusia sekarang menjadi hambatan utama untuk pemberantasan cacing Guinea [6].

Jalur dimana anjing mendapatkan infeksi tetap tidak diketahui, meskipun dua kemungkinan utama
kemampuan ada. Pertama, mirip dengan rute klasik untuk manusia, anjing dapat memperoleh infeksi dari air minum
yang mengandung copepoda yang terinfeksi sebagai inang perantara. Kedua, anjing mungkin mengkonsumsi inang
paratenik atau pembawa, kemungkinan besar ikan atau amfibi, yang memakan copepoda yang terinfeksi [7]. Di Chad, anjing
minum dari badan air permukaan permanen dan sementara yang sering mengandung populasi copepoda besar. Eksploitasi
ikan dan katak oleh manusia secara besar-besaran juga berpotensi untuk dikonsumsi anjing dari sisa-sisa mentahnya [7].

Pilihan untuk menghentikan infeksi anjing secara umum mirip dengan yang terjadi pada manusia, dan termasuk:
deteksi dan penahanan inang, mengobati badan air dengan organofosfat temephos (Abate), dan membatasi paparan
dengan mengurangi konsumsi air yang terkontaminasi dan, berpotensi, makanan [8] . Karena pendekatan yang berbeda
diperlukan untuk menerapkan intervensi tersebut ketika ditujukan pada anjing yang berkeliaran bebas, faktor risiko penting
untuk diidentifikasi, untuk membantu menginformasikan manajemen. Untuk memahami epidemiologi dan pengendalian
cacing Guinea pada anjing, kami melakukan studi ekologi mereka di Chad, untuk mengkarakterisasi jangkauan dan akses
mereka ke air, serta diet dan konsumsi makanan air mereka. Kami menunjukkan bahwa baik rute klasik penularan, yang
berkaitan dengan paparan air yang berpotensi tidak aman, serta rute baru, melalui konsumsi ikan, berpotensi sebagai inang
paratenik, memengaruhi risiko infeksi anjing dan menyoroti implikasi manajemen untuk pengolahan air proaktif. .

Penyakit Tropis Terabaikan PLOS | https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170 20 April 2020 2 / 12

Machine Translated by Google

PLOS PENYAKIT TROPIS DIABAIKAN Cacing Guinea pada anjing peliharaan

Bahan dan metode

Pernyataan etika

Studi ini disetujui oleh Komite Etik Universitas Exeter College of Life and Environmental Sciences
(Penryn Campus) (2016/1488). Komite dan proyek mematuhi “Pedoman untuk pengobatan hewan
dalam penelitian dan pengajaran perilaku” dari Asosiasi Studi Perilaku Hewan.

Rekrutmen area studi dan subjek Kerja

lapangan dilakukan antara 24 Juni dan 12 Juli 2016 di tiga pemukiman (Kakale, Magrao dan
Largana), masing-masing terdiri dari beberapa desa, terletak di prefektur selatan Guelendeng, dekat
dengan Sungai Chari, Chad ( Gambar 1). Pemukiman dipilih karena tingginya jumlah infeksi pada
anjing dan akses yang relatif mudah. Kepala desa masing-masing memberikan persetujuan dan
pemilik anjing secara individual memberikan persetujuan. Untuk setiap rumah tangga, kami mencatat
lokasi GPS dan melakukan kuesioner, mencatat apakah anjing dibawa berburu (dilaporkan oleh pemilik
memasuki semak-semak untuk menangkap permainan liar, dan diklasifikasikan sebagai berburu atau
tidak) dan apakah air disediakan untuk hewan di dalam rumah tangga . Untuk setiap anjing, kami
mencatat jenis kelamin, usia dalam bulan, kondisi tubuh (pada skala 1 = kurus hingga 9 = sangat gemuk
[9] dan kemudian diklasifikasikan sebagai buruk ÿ2 atau sedang ÿ3), dan apakah anjing memiliki riwayat
cacing Guinea dewasa yang baru muncul. Program Pemberantasan Cacing Chad Guinea (CGWEP)
memberikan data pengawasan tambahan yang mengidentifikasi anjing dengan infeksi yang dikonfirmasi.

Gambar 1. A) Lokasi lokasi penelitian anjing di Sungai Chari, Chad. B) Cacing Guinea betina dewasa Dracunculus
medinensis diekstraksi dari anjing peliharaan. C) Anjing tipikal yang dilengkapi dengan kalung pelacak GPS. Permukiman
tersebut adalah: Magrao (10ÿ59'44.31"N, 15ÿ29'29.27"E) yang meliputi desa permanen terkait Sawata, Largana (10ÿ45'15.26"N, 16ÿ
1'39.86"E) dan desa permanen terkait Gomba (10ÿ44'46.22"N, 16ÿ 2'46.70"E), dan Kakale-Mberi (10ÿ53'0.79"N, 15ÿ38'8.45"E) dan
pemukiman musiman terkait dari Awine (10ÿ48'6.34"N, 15ÿ 37'56.61"E). Guelendeng adalah kota besar di prefektur sous. Foto Jared
Wilson-Aggarwal. Citra satelit dihasilkan menggunakan peta dasar citra dunia Esri (sumber: Esri, DigitalGlobe, GeoEye, i-cubed, USDA
FSA, USGS, AEX, Getmapping, Aerogrid, IGN, IGP, swisstopo, dan Komunitas Pengguna GIS).

https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170.g001

Penyakit Tropis Terabaikan PLOS | https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170 20 April 2020 3 / 12

Machine Translated by Google

PLOS PENYAKIT TROPIS DIABAIKAN Cacing Guinea pada anjing peliharaan

Pelacakan anjing

Semua anjing, selain anak anjing yang berusia <6 bulan dan terlalu kecil untuk diikat, dilengkapi dengan
kalung nilon yang dapat disesuaikan (Ancol, Walsall, UK) yang dilengkapi dengan iGotU GT600 GPS
logger (Mobile Action Technology, Taipei) dengan interval fix 10 menit. Setelah penerapan hingga 14 hari,
kalung diambil dan data diunduh. Lokasi sebelum jam 6 pagi sehari setelah penerapan dan setelah jam 6
pagi sehari sebelum pengambilan dikecualikan untuk menghindari gangguan yang timbul dari aktivitas kami.
Perbaikan yang menyarankan kecepatan lebih dari 20km/jam dianggap palsu dan dikecualikan. Di satu desa
(Gomba) di Largana, pemilik melepas kalung lebih awal, jadi lokasi setelah tengah malam sebelum melepas
kalung tidak termasuk. Rentang inti dan total anjing dicirikan oleh perkiraan kepadatan kernel 60% dan
poligon cembung minimum 100%, masing-masing.

Citra satelit DigitalGlobe diperoleh untuk bulan Februari, Oktober dan Desember 2012 untuk
Magrao, Kakale dan Largana, masing-masing. Pencitraan ini merupakan waktu terdekat yang tersedia
saat kerja lapangan kami dilakukan pada akhir musim kemarau, dan kemungkinan mencerminkan
ketersediaan air permukaan pada awal musim kemarau. Kami mengambil sampel distribusi kolam dengan
menggambar kotak di sekitar semua lokasi anjing untuk setiap pemukiman dan mencari gambar kolam secara visual.
Untuk setiap anjing, kami menghitung paparan sumber infeksi potensial menggunakan empat variabel: 1.
Jumlah pemasangan GPS di sekitar (lokasi dalam jarak 100m) dari badan air (kolam dan Sungai Chari);
2. jumlah kunjungan independen ke sekitar badan air (ditentukan dengan selang waktu 30 menit antara
perbaikan); 3. Jumlah badan air di inti dan kisaran total; dan 4. jumlah berbagai badan air yang dikunjungi.
Untuk anjing dengan wilayah jelajah kecil dan/atau mereka yang tinggal di rumah yang dekat dengan kolam
atau Sungai Chari, hal ini pasti akan menyebabkan tingkat keterpaparan yang relatif tinggi, karena individu-
individu ini, pada dasarnya, akan terus-menerus 'mengunjungi' sekitar air. tubuh. Kami menganggap,
bagaimanapun, bahwa ini adalah ukuran variasi yang tepat di antara anjing dalam paparan relatif mereka
terhadap sumber air yang berpotensi tidak aman.
Untuk setiap kolam, kami mengukur jumlah kunjungan anjing, jumlah anjing yang dikunjungi, dan jumlah
kunjungan setiap anjing (ditentukan dengan interval 30 menit antara perbaikan). Untuk mencirikan kolam
yang paling banyak dikunjungi anjing, kolam diurutkan berdasarkan jumlah kunjungan semua anjing dan
jarak setiap kolam ke rumah terdekat dengan anjing pelacak.
Variasi ukuran rentang anjing dianalisis menggunakan model linier (LM). Rentangnya adalah ln-trans
terbentuk. Model berisi variabel penjelas pemukiman, jenis kelamin, usia, kondisi tubuh, penggunaan
dalam berburu dan penyediaan air rumah tangga, dan jumlah hari pelacakan sebagai efek tetap untuk
mengontrol usaha. Variasi waktu yang dihabiskan anjing di sekitar badan air (jumlah fix dalam 100 m)
dianalisis menggunakan model linier umum (GLM) dengan variabel penjelas yang sama, kecuali untuk
digunakan dalam aktivitas berburu, ditambah log jumlah hari pelacakan sebagai offset untuk mengontrol
upaya. Model aditif umum (GAM) menghubungkan total kumulatif kunjungan anjing per badan air dengan
jarak log-transformed dari rumah tangga dengan anjing pelacak.

Makanan
anjing Komposisi makanan anjing ditentukan dengan menggunakan analisis isotop stabil dari
kumis anjing dan makanan yang diduga. Dua kumis dicabut dari anjing di Kakale dan Magrao
selama pengambilan kerah. Periode di mana kumis telah tumbuh, dan pola makan dapat
disimpulkan, dihitung dengan membagi panjang kumis dengan laju pertumbuhan; subsampel
anjing diberi makan ~50 g umpan dengan 0,8 g (40–80 mg/kg) rhodamin B, pewarna makanan
yang menodai kumis dengan pita fluoresen. Laju pertumbuhan (mm/hari) dihitung dengan
membagi jarak antara dasar kumis dan ujung distal pita dengan interval antara konsumsi umpan dan pemet

Penyakit Tropis Terabaikan PLOS | https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170 20 April 2020 4 / 12

Machine Translated by Google

PLOS PENYAKIT TROPIS DIABAIKAN Cacing Guinea pada anjing peliharaan

Untuk mengidentifikasi makanan yang diduga, pemilik ditanya apa yang mereka beri makan anjing mereka,
apa yang anjing mereka makan kemarin dan apa yang mereka lihat anjing orang lain makan. Pertanyaan
terakhir adalah untuk mengidentifikasi item 'tabu'. Makanan yang dilaporkan dengan frekuensi >2% dijadikan
sampel, di dalam rumah tangga jika memungkinkan. Jika tidak, sampel daging ternak di pasar di Guelendeng,
daging hewan liar diperoleh dari pemburu, dan sampel ikan dari nelayan di Chari. Sampel dikeringkan pada
hari pengumpulan dan disimpan dalam kondisi lingkungan. Barang-barang disterilkan dengan panas sebelum
dan sesudah diimpor di bawah lisensi ke Inggris.
Untuk setiap anjing, satu kumis dibilas dengan air suling, dikerok untuk menghilangkan kontaminan
permukaan, dan dikeringkan selama 24 jam. Kumis dipotong menjadi ~0,7 mg bagian dan masing-masing
ditimbang dan disegel dalam cangkir timah untuk analisis. Sampel makanan dikeringkan dengan cara
dibekukan, dihomogenisasi dan ~0,7 mg ditimbang dan disegel dalam cangkir kaleng. Analisis isotop stabil
karbon (ÿ13C) dan nitrogen (ÿ15N) dilakukan dengan menggunakan protokol standar [10] pada spektrometer
massa iso tope ratio penganalisis unsur Sercon 2020. Kami menerapkan model normalisasi lipid pada nilai
13C dari sampel dengan kandungan lipid yang tinggi [11,12].
Kami memperkirakan kontribusi relatif dari sumber makanan diduga untuk diet anjing menggunakan
paket SIMMR (v.3.0) [13]. Nilai sumber makanan lokal digunakan jika tersedia. Rasio isotop dirata-
ratakan untuk setiap anjing. Faktor diskriminasi trofik untuk anjing untuk 15N (3,66‰ SD 1,33) dan 13C
(2,84‰ SD 1,78) diperoleh dengan menggunakan paket SIDER [14]. Nilai ketergantungan konsentrasi (rata-
rata N/C) ditambahkan ke model karena anjing memiliki makanan omnivora dengan variasi komposisi unsur
yang tinggi di antara sumber [15].

Infeksi cacing Guinea

Untuk mengeksplorasi korelasi infeksi, kami menganalisis variasi dalam a) apakah seekor anjing pernah
dilaporkan memiliki cacing Guinea yang muncul atau tidak, menggunakan GLM dengan struktur kesalahan
binomial, dan b) jumlah cacing yang muncul dari anjing yang terinfeksi, menggunakan GLM dengan struktur
kesalahan binomial negatif. Variabel penjelas adalah pemukiman, umur, jenis kelamin, kondisi tubuh,
penyediaan air rumah tangga dan proporsi ikan dalam makanan yang diperkirakan dari analisis isotop stabil.
Jumlah perbaikan GPS yang direkam di sekitar badan air, jumlah badan air yang berbeda yang dikunjungi dan
ukuran jangkauan total juga dimasukkan dalam model a). Untuk memaksimalkan ukuran sampel, analisis
bertahap dilakukan; model dijalankan pertama menggunakan data untuk individu tanpa data yang hilang dan
kemudian dijalankan lagi setelah menghapus variabel yang muncul di kurang dari 50% model teratas,
memungkinkan penyertaan individu lebih lanjut dengan beberapa data yang hilang.
Retensi data diet berarti analisis ini terbatas pada Magrao dan Kakale. Penyelesaian selalu dipertahankan
dalam model untuk mengontrol variasi spasial yang mendasari risiko. Hasil dinyatakan sebagai kemungkinan
memiliki cacing Guinea dan sebagai risiko relatif, dengan interval kepercayaan 95% dari bootstrap 10.000 kali
dengan penggantian. Analisis yang sama dilakukan pada catatan survei lapangan kami tentang infeksi dan
data jangka panjang yang dikumpulkan oleh CGWEP. Untuk model data CGWEP, beberapa (<5%) model
bootstrap tidak konvergen dan dikeluarkan dari perhitungan interval kepercayaan.

Pemilihan model mengadopsi pendekatan teori informasi. Perbedaan dalam Akaike Information Criterion
(ÿAIC) dari <2 digunakan untuk memilih set model teratas. Kecuali dinyatakan lain, koefisien ukuran efek
rata-rata model penuh dengan interval kepercayaan 95% dan nilai-p dari tabel rata-rata model penuh
dilaporkan. Korelasi antara variabel penjelas diselidiki sebelum analisis dan variabel berkorelasi dilarang
muncul dalam model yang sama. Analisis dilakukan di R (v.3.3.3) dan Sistem Informasi Geografis Quantum
(v2.18.1). Lokasi diproyeksikan ke dalam sistem koordinat EPSG (32634). lme4 (v1.1-12) [16] digunakan untuk
melakukan GLMM, MuMIn (v1.15.6) [17] untuk pemilihan model dan mgcv (v1.8.12) [18] untuk GAM.

Penyakit Tropis Terabaikan PLOS | https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170 20 April 2020 5 / 12

Machine Translated by Google

PLOS PENYAKIT TROPIS DIABAIKAN Cacing Guinea pada anjing peliharaan

Tabel 1. Ringkasan karakteristik anjing di tiga pemukiman di Chad. Data berasal dari semua anjing berkerah (n = 150), tetapi beberapa anjing memiliki data yang hilang untuk karakteristik individu.
Penyediaan air adalah proporsi rumah tangga yang melaporkan menyediakan air untuk hewan.

Hunian n anjing Seks Kondisi tubuh Usia rata-rata Rentang usia Penyediaan air
(L:F) (Buruk: Sedang) (bulan) (bulan) (%)

lebar 34 16 : 18 22 : 12 32 ± 4 6–96 60

Kakale 52 26 : 26 25 : 27 35 ± 3 4–144 75

Magrao 64 40 : 24 16 : 42 34 ± 3 5–144 100

Semua 150 82 : 68 63 : 81 34 ± 2 4–144 82

https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170.t001

Hasil
Pelacakan anjing
150 anjing diikat dan 134 menghasilkan data pelacakan yang dapat digunakan (Tabel 1 dan 2). Rata-rata penerapan
adalah 7,7 hari (SE = 0,2). Jarak anjing secara signifikan dipengaruhi oleh kondisi tubuh, pemukiman dan jumlah hari
anjing dipantau (Tabel 3); usia dan jenis kelamin muncul
di set model teratas tetapi tidak berkontribusi signifikan terhadap variasi setelah model rata-rata.
Anjing dalam kondisi tubuh yang buruk memiliki rentang total yang lebih kecil (Mean = 10,50 km2 ± SE Mean 2,29
km2 ) dibandingkan kondisi sedang (11,74 ± 1,91 km2 ; Ukuran efek untuk rentang yang dicatat (95%

CI) = -0,45 (-0,89, 0,00), p<0,05). Inti dan rentang total anjing di Largana dan Magrao
secara signifikan lebih kecil daripada anjing yang tinggal di Kakale (Tabel 2; Largana vs Kakale:
Ukuran efek untuk rentang inti yang dicatat: -0,89 (-1,69, -0,10), p<0,05; rentang total: -1,52 (-2,08, -0,95),
p<0,001; Magrao vs Kakale: Ukuran efek untuk rentang inti yang dicatat: -2.00 (-2.71, -1.30), p<0.001;
Ukuran efek untuk rentang total yang dicatat: -1,47 (-1,97, -0,96), p<0,001. Gunakan dalam aktivitas berburu dan
penyediaan air rumah tangga tidak muncul di salah satu model teratas untuk variasi dalam jangkauan
daerah (Tabel 3).
Menggunakan citra satelit dari awal musim kemarau, 342 kolam diidentifikasi di
tiga area pencarian. 30 kolam ditemukan menggunakan GPS di lapangan, 17 di antaranya tidak terdeteksi
menggunakan citra satelit, menunjukkan bahwa kolam baru terbentuk saat hujan mulai turun. SEBUAH
sampel dari 359 kolam digunakan dalam analisis kami. Rata-rata, anjing memiliki 23% lokasi mereka
dalam jarak 100 m dari kolam yang terdeteksi dan 2% dari titik relokasinya dalam jarak 100 m dari Chari
Sungai. Anjing dalam kondisi tubuh yang buruk menghabiskan lebih banyak waktu di sekitar kolam daripada di
kondisi sedang (Ukuran efek dalam model binomial negatif = 0,72 (0,28, 1,15), p<0,01;
n = 110). Penyediaan air untuk hewan dikaitkan dengan anjing yang menghabiskan lebih sedikit waktu di sekitar kolam
(-1,01 (-1,61, -0,42), p<0,001). Anjing dari Kakale dan Magrao menghabiskan lebih banyak waktu di
sekitar kolam dari anjing dari Largana. Di Magrao, 37 dari 101 (37%) kolam dikunjungi
oleh setidaknya satu anjing, sementara di Kakale, 87 dari 202 (43%) kolam dikunjungi. Sebagian kecil dari
kolam menyumbang sebagian besar aktivitas anjing. Misalnya, di Kakale, 80% anjing

Tabel 2. Rangkuman perilaku anjing liar di tiga pemukiman di Chad. Rentang inti adalah perkiraan kepadatan kernel 60% dan rentang total adalah cembung minimum 100%
poligon. Rata-rata dan kesalahan standar dalam tanda kurung disajikan untuk setiap variabel.

Pemukiman n anjing Inti Total Perbaikan dalam jarak 100m dari a Kolam unik Kolam di inti Total kolam Perbaikan dalam jarak 100m dari Chari
jarak jarak kolam dikunjungi jarak jarak sungai
(km2 ) (km2 ) (%) (%)

lebar 31 0,30(0,09) 4,70(1,33) 11(4) 2 (0.3) 2 (0.3) 4(0.8) 4(2)

Kakale 48 2.53(0.74) 21.01 36(5) 8(0.6) 8(1.3) 25(3.1) <1(<1)
(3.08)

Magrao 55 0.17(0.04) 4.39(0.63) 134 18(4) 3(0.3) 1(0.2) 6(0.7) 2(1)

Semua 1.05(0.28) 10.42 23(3) 4(0.3) 3(0.6) 12(1.4) 2(<1)
(1.35)

https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170.t002

Penyakit Tropis Terabaikan PLOS | https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170 20 April 2020 6 / 12

Machine Translated by Google

PLOS PENYAKIT TROPIS DIABAIKAN Cacing Guinea pada anjing peliharaan

Tabel 3. Ringkasan analisis variasi ukuran jelajah anjing, waktu yang dihabiskan anjing di sekitar kolam dan riwayat infeksi cacing Guinea pada anjing di pedesaan
Cad. Rentang inti adalah estimasi kepadatan kernel 60% dan rentang total adalah poligon cembung minimum 100%. Sejarah infeksi cacing Guinea berasal dari catatan survei lapangan kami dan catatan
yang dipegang oleh Program Pemberantasan Cacing Chad Guinea. Hasil model ditampilkan sebagai set model teratas (ÿAICc < 2 dari model teratas) untuk semua analisis.

df LogLik AICc AICc Bobot

Ukuran rentang total (100% MCP)

Hari dipantau + kondisi tubuh + pemukiman 6 -165.34 343.5 0 0,54

Hari dipantau + kondisi tubuh + pemukiman + usia 7 -165.01 345.1 1.62 0.24

Hari dipantau + kondisi tubuh + pemukiman + jenis kelamin 7 -165.06 345.2 1.71 0,23

Ukuran rentang inti (60% KDE)

Hunian 4 -204.48 417.3 0 0.33

Penyelesaian + hari dipantau 5 -203.80 418.2 0,85 0,22

Pemukiman + kondisi tubuh 5 -203,91 418.4 1.07 0.19

Penyelesaian + hari dipantau + kondisi tubuh 6 -203.17 419.1 1.81 0.13

Pemukiman + penyediaan air 5 -204.31 419.2 1.85 0.13

Waktu yang dihabiskan di sekitar kolam (n perbaikan dalam 100 m kolam)

Kondisi Tubuh + Pemukiman + Penyediaan Air + Usia 7 -1357.02 2729.0 0 0,54

Kondisi tubuh + pemukiman + penyediaan air 6 -1358.29 2729.3 0,29 0,46

Infeksi cacing Guinea (dilaporkan riwayat infeksi atau tidak)

Catatan lapangan kami (analisis utama)

% ikan yang dikonsumsi + persediaan air 3 -52.34 110.9 0 0,52

% ikan yang dikonsumsi + persediaan air + pemukiman 4 -52.18 112.8 1.85 0.21

Catatan CGWEP jangka panjang (untuk validasi)

Penyediaan air + pemukiman 3 -49.89 106.0 0 0,54

Penyediaan air + pemukiman + % ikan yang dikonsumsi 4 -49.70 107.8 1.78 0,22

https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170.t003

kunjungan terjadi di sembilan (5%) tambak, yang semuanya berjarak <100 m dari rumah tangga dengan jalur
anjing dan 95% kunjungan terjadi di 17 (8%) kolam, 16 di antaranya berjarak <200 m dari rumah tangga
(Gambar 2).

Makanan anjing

Dari 92 rumah tangga, kami mencatat 346 laporan bahan makanan, dikelompokkan ke dalam tujuh kategori besar
yang berbeda secara isotop yang kami kumpulkan 174 sampel: makanan nabati C3 (misalnya kentang, kacang
polong, beras, n = 9), makanan nabati C4 ( misalnya millet, sorgum, jagung, n = 17), daging ternak (n = 25,
termasuk sampel 7 sapi, 7 domba, 9 kambing, 2 ayam), daging hewan liar (n = 24, termasuk
sampel 17 amfibi, 2 reptil, 2 mamalia, 3 burung), ikan (n = 88) dan kotoran manusia
(n = 11). Kumis diperoleh dari 108 anjing dari Kakale dan Magrao. berarti kumis
panjangnya adalah 50,6 mm (SD 9,1), laju pertumbuhan rata-rata adalah 0,42 mm/hari (SD 0,21, n = 21), maka
periode yang diwakili oleh rata-rata kumis adalah ~120 hari. Makanan nabati C4 (“boule”, sorgum atau
bubur millet), kotoran manusia dan makanan nabati C3 terdiri dari sebagian besar makanan anjing dan lainnya
item, termasuk ikan, dimakan relatif jarang, tetapi dalam ukuran yang sama (Gambar 3).

Infeksi cacing Guinea

Data infeksi dikumpulkan untuk 149 anjing, dimana 34 (23%) memiliki riwayat cacing Guinea
munculnya. Sebuah model yang mencakup semua variabel penjelas awalnya dijalankan (n = 86), namun
kondisi tubuh, usia, jenis kelamin, dan semua variabel spasial muncul di kurang dari 50% model teratas
dan anjing dengan data yang hilang untuk variabel-variabel ini dimasukkan dalam model akhir. Menggunakan kami
data lapangan, 13 dari 51 (25,5%) anjing di Magrao dan 14 dari 49 (28,6%) di Kakale memiliki riwayat
Infeksi cacing Guinea. Anjing di rumah tangga di mana air disediakan untuk hewan lebih sedikit

Penyakit Tropis Terabaikan PLOS | https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170 20 April 2020 7 / 12

Machine Translated by Google

PLOS PENYAKIT TROPIS DIABAIKAN Cacing Guinea pada anjing peliharaan

Gambar 2. Jarak dari rumah tangga manusia dari kolam yang paling sering dikunjungi anjing di dua pemukiman di Chad. A adalah Kakale dan B adalah Magrao. Kunjungan
anjing ditentukan dengan menemukan anjing dalam jarak 100 m dari kolam dengan pelacakan GPS. Kolam terletak dari citra satelit di dalam area pencarian yang mencakup semua titik
lokasi anjing untuk setiap desa dan merupakan sub-sampel dari semua kolam yang tersedia. Semua kunjungan oleh semua anjing dijumlahkan untuk setiap kolam dan total kumulatif dari
semua kunjungan anjing diplot terhadap jarak kolam ke rumah tangga terdekat dengan anjing pelacak, dengan garis merah dari model aditif umum yang dipasang. Garis putus-putus
menunjukkan jarak dari rumah tangga dengan anjing di mana 80%, 90% dan 95% dari semua kunjungan anjing ditangkap.

https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170.g002

kemungkinan memiliki cacing Guinea (Gbr 4; Tabel 3; Risiko relatif = 0,33 (0,11, 0,63) p<0,01),
sedangkan anjing dengan proporsi ikan yang lebih tinggi dalam makanannya lebih mungkin terkena
cacing Guinea (Gbr 4; Tabel 3 Risiko relatif = 1,14 (1,00, 1–48), p < 0,05; Gambar 4). Data surveilans
CGWEP mencatat bahwa 15 dari 52 (28,8% anjing di Magrao dan 8 dari 50 (16,0%) anjing di Kakale
memiliki riwayat infeksi cacing. Analisis menggunakan data CGWEP menunjukkan efek pemukiman
(Peningkatan risiko di Magrao, dibandingkan dengan Kakale , Risiko relatif = 2,17 (0,19, 11,44), efek
yang sama dari penyediaan air (Risiko relatif = 0,40 (0,06, 0,71) tetapi tidak ada efek konsumsi ikan (Tabel 3).
Jumlah rata-rata cacing yang muncul per anjing yang terinfeksi adalah 2. Dua anjing dengan
pengecualian sekutu beban cacing yang tinggi (9 dan 14 cacing) memiliki pengaruh khusus pada
analisis dan ketika mereka dikeluarkan, tidak ada variabel penjelas yang berpengaruh pada jumlah
cacing. yang muncul dari anjing yang terinfeksi.

Penyakit Tropis Terabaikan PLOS | https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170 20 April 2020 8 / 12

Machine Translated by Google

PLOS PENYAKIT TROPIS DIABAIKAN Cacing Guinea pada anjing peliharaan

Gambar 3. Analisis isotop stabil dari makanan anjing di dua pemukiman di Chad. Pemukiman adalah A) Kakale dan B) Magrao. i) Nilai 15N dan 13C untuk
sampel anjing (titik hitam) dan mean ± standar deviasi 15N dan 13C untuk kelompok makanan diduga. Faktor diskriminasi trofik, yang diturunkan dari paket SIDER,
telah diterapkan untuk menyesuaikan rasio isotop anjing ke bawah untuk 15N dan 13C. ii) Keluaran model pencampuran Bayesian, dari paket SIMMR, dari kontribusi
proporsional kelompok makanan utama ke makanan anjing.

https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170.g003

Diskusi
Aktivitas manusia adalah pengaruh utama terhadap ekologi anjing domestik di pemukiman ini dan berhubungan
dengan variasi dalam jelajah, diet, akses ke air dan, secara kritis, sejarah infeksi cacing Guinea.
Anjing menghabiskan sebagian besar waktu mereka dekat dengan rumah tangga manusia dan jangkauan inti
mereka cenderung kurang dari 1 km2 . Pengecualian
berpindah-pindah antara tempatadalah
tinggal untuk anjingdan
permanen di Kakale,
musiman yang pemiliknya
untuk bercocoksering
tanam.

Paparan anjing ke kolam dan riwayat infeksinya adalah fungsi dari penyediaan air untuk hewan oleh rumah
tangga. Kami telah menunjukkan bahwa penyediaan air di rumah untuk hewan melindungi dari infeksi cacing
Guinea, dan bahwa penyediaan air berhubungan negatif dengan waktu yang dihabiskan di dekat kolam. Ada
pertanyaan tentang sebab dan akibat di sini; ketersediaan air di dalam rumah tangga dapat mengurangi
kecenderungan anjing untuk mengunjungi kolam tetapi juga mungkin

Penyakit Tropis Terabaikan PLOS | https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170 20 April 2020 9 / 12

Machine Translated by Google

PLOS PENYAKIT TROPIS DIABAIKAN Cacing Guinea pada anjing peliharaan

Gambar 4. Pengaruh penyediaan air dan konsumsi ikan pada riwayat infeksi cacing Guinea pada anjing di Chad. Kemungkinan, dengan interval kepercayaan
95%, memiliki cacing Guinea ditunjukkan untuk anjing A) tinggal di rumah tangga di mana hewan, dan tidak, diberi air, dan B) dengan proporsi model ikan yang
berbeda dalam makanan mereka. Efek konsumsi ikan disajikan secara terpisah untuk anjing yang tinggal di rumah tangga, di mana hewan (abu-abu gelap) dan tidak
(abu-abu muda) diberi air. Kemungkinannya berasal dari koefisien model eksponensial yang menggambarkan hubungan antara riwayat infeksi cacing Guinea dari
survei lapangan kami, yang dirata-ratakan di seluruh rangkaian model teratas dan untuk tingkat nilai faktor prediktif yang berbeda. Hasil yang disajikan berasal dari
anjing di Kakale tetapi anjing di Magrao menunjukkan hubungan yang sama.

https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170.g004

rumah tangga yang terletak lebih jauh dari genangan air mungkin lebih sering menyediakan air untuk hewan
mereka. Kami tidak menentukan sumber air yang disediakan untuk hewan dan analisis apakah air berasal dari
sumber air yang aman, sumber lubang bor atau sumber air permukaan yang tidak aman dapat membantu
menyempurnakan pemahaman kami tentang risiko. Jelas, bagaimanapun, temuan kami menyoroti pentingnya
variasi di mana dan bagaimana anjing mengakses air dalam menentukan paparan mereka terhadap infeksi
cacing Guinea.

Dalam hal sumber infeksi potensial, sejumlah kecil kolam yang dekat dengan rumah tangga
menyebabkan hampir semua anjing terpapar air permukaan, sementara kunjungan ke Sungai Chari relatif
jarang. Paparan anjing ke kolam yang dekat dengan pemukiman berarti bahwa kolam tersebut layak diselidiki
dan diprioritaskan untuk pengobatan sistematis dengan temephos (Abate). Anjing yang mendapatkan infeksi
dengan meminum air yang terkontaminasi dengan copepoda yang terinfeksi akan cocok dengan rute klasik untuk
penularan cacing Guinea. Inkonsistensi jalur transmisi ini dengan insiden yang sangat rendah pada manusia
dapat dijelaskan dengan relatif mudahnya akses ke air sumur bor. Analisis citra satelit kami mengungkapkan
masalah dalam mengakses pencitraan kontemporer pada resolusi yang memadai dan dalam mengidentifikasi
kolam secara andal menggunakan gambar optik. Oleh karena itu, kami menyarankan bahwa teknik tambahan,
seperti radar, survei udara dan darat, dapat membantu dalam memahami distribusi air permukaan di dalam dan
sekitar desa yang terkena dampak buruk cacing Guinea.

Anjing sangat bergantung pada makanan antropogenik, terutama boule dan kotoran manusia. Mengingat
kesamaan dalam rasio isotop stabil item ini, ada ketidakpastian dalam kontribusi yang tepat mereka masing-
masing membuat, meskipun bersama-sama mereka jelas membuat mayoritas makanan anjing [19].
Meskipun kami berhasil menentukan variasi konsumsi ikan antar anjing, kami tidak dapat membedakan amfibi
dari daging hewan liar lainnya di pemukiman ini. Kami memiliki minat apriori yang kuat dalam konsumsi
makanan akuatik, sebagai rute potensial untuk paparan

Penyakit Tropis Terabaikan PLOS | https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170 20 April 2020 10 / 12

Machine Translated by Google

PLOS PENYAKIT TROPIS DIABAIKAN Cacing Guinea pada anjing peliharaan

anjing untuk infeksi. Kami mengidentifikasi efek yang signifikan dari konsumsi ikan pada infeksi
cacing Guinea. Ada ketidakpastian yang cukup besar terkait dengan efek ini, meskipun selama
rentang nilai yang diamati risiko meningkat tajam. Ini mungkin menyoroti pentingnya rute baru untuk
paparan anjing terhadap infeksi, mungkin dengan konsumsi ikan, usus ikan atau lainnya
tetap.

Tentu saja, ada kemungkinan bahwa anjing terpapar infeksi cacing Guinea melalui rute klasik
dan baru, atau mungkin rute baru menjelaskan pengenalan sesekali dan rute klasik "memperkuat"
infeksi pada inang non-manusia, dengan cara yang sama seperti pernah terlihat dengan manusia.

Kami dapat melakukan analisis epidemiologi eksplorasi menggunakan riwayat wanita dewasa
Munculnya cacing Guinea sebagai indikator infeksi. Asumsi yang mendasari analisis ini adalah
bahwa penyelidikan kontemporer mencerminkan ekologi anjing pada saat ia memperoleh infeksi
cacing Guinea. Ini mungkin tidak masuk akal, mengingat umur panjang anjing dan konsistensi
lingkungan mereka. Namun, penelitian kami, yang dilakukan pada awal musim hujan, melewatkan
variasi lingkungan utama yang timbul dari hujan dan banjir. Kami juga mengambil cacing dewasa
yang muncul sebagai satu-satunya ukuran infeksi, yang menghilangkan anjing yang benar-benar
terinfeksi tetapi belum berkembang menjadi munculnya cacing (yaitu beberapa hewan yang
diklasifikasikan sebagai tidak terinfeksi benar-benar terinfeksi) dan anjing yang telah terpapar (yaitu
menunjukkan ekologi ciri-ciri hewan yang terinfeksi) tetapi belum berkembang menjadi infeksi.
Diagnostik infeksi prepaten yang efektif pada anjing berpotensi mengurangi ketidakpastian klasifikasi ini.
Mungkin luar biasa bahwa kita, bahkan dengan studi skala kecil ini, mengidentifikasi
korelasi infeksi cacing Guinea pada inang hewan non-manusia baru ini. Kami berharap pekerjaan
kami memberikan dorongan bahwa kemajuan mengesankan menuju pemberantasan dracunculiasis
dapat berlanjut dengan cepat, dengan mengatasi pengaturan epidemiologi baru yang sekarang dapat
dibuktikan di mana cacing Guinea telah muncul.

ucapan terima kasih

Kami berterima kasih kepada Stuart Bearhop, Io Blair-Freese, Chris Cleveland, Melinda Denson,
Mark Eberhard, Donald Hopkins, Rich Inger, Aileen Mill, Ken Neal, Philip Tchindebet Ouakou,
Sharon Roy, Ernesto Ruiz-Tiben, Jordan Schermerhorn, Adam Weiss, Michael Yabsley, Hubert
Zirimwa bagabo dan rekan-rekan di University of Exeter atas saran dan dukungan mereka.

Kontribusi Penulis
Konseptualisasi: Robbie A. McDonald, Dieudonne´ Sankara, Gautam Biswas, James A.
penyanyi.

Kurasi data: Jared K. Wilson-Aggarwal, Cecily ED Goodwin.

Analisis formal: Robbie A. McDonald, Jared K. Wilson-Aggarwal, Cecily ED Goodwin, James

A. Zingeser.

Akuisisi pendanaan: Robbie A. McDonald, Dieudonne´ Sankara, Gautam Biswas, James A.

penyanyi.

Investigasi: Robbie A. McDonald, Jared K. Wilson-Aggarwal, George JF Swan, Tchonfie

net Moundai, James A. Zingeser.

Metodologi: Robbie A. McDonald, Jared K. Wilson-Aggarwal, George JF Swan, James A.

penyanyi.

Administrasi proyek: Robbie A. McDonald, Dieudonne´ Sankara, James A. Zingeser.

Penyakit Tropis Terabaikan PLOS | https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170 20 April 2020 11 / 12

Machine Translated by Google

PLOS PENYAKIT TROPIS DIABAIKAN Cacing Guinea pada anjing peliharaan

Sumber: Robbie A. McDonald, Jared K. Wilson-Aggarwal, James A. Zingeser.

Pengawasan: Robbie A. McDonald, James A. Zingeser.

Visualisasi: Jared K. Wilson-Aggarwal, Cecily ED Goodwin.

Penulisan – draf asli: Robbie A. McDonald.

Penulisan – ulasan & penyuntingan: Robbie A. McDonald, Jared K. Wilson-Aggarwal, George JF

Swan, Cecily ED Goodwin, Tchonfienet Moundai, Dieudonne´ Sankara, James A.
penyanyi.

Referensi
1. Watts S. Dracunculiasis di Afrika pada tahun 1986: luas geografis, insiden, dan populasi berisiko. Apakah J
Trop Med Hyg 1986; 37: 119–25.

2. Pusat Pengendalian Penyakit. Guinea Worm Wrap Up No. 259 28 Februari 2019. https://www. cartercenter.org/resources/
pdfs/news/health_publications/guinea_worm/wrap-up/259.pdf

3. Thiele EA, Eberhard ML, Cotton JA, Durrant C, Berg J, Hamm K dan Ruiz-Tiben E. Analisis genetik populasi cacing Chadian
Guinea mengungkapkan bahwa inang manusia dan non-manusia memiliki populasi parasit yang sama. PLoS Negl Trop Dis
2018; 12: p.e0006747. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0006747 PMID: 30286084

4. Pusat Pengendalian Penyakit. Penularan dracunculiasis yang diperbarui. Chad, 2010. Morbiditas dan Mor
tality Laporan Mingguan 2011; 60: 744–8.

5. Komisi Internasional untuk Sertifikasi Pemberantasan Dracunculiasis. Laporan Rapat ke-12 2018; Organisasi Kesehatan
Dunia, Jenewa.

6. Roberts L. Pertempuran untuk membasmi parasit cacing Guinea tertunda 10 tahun. Alam 2019; 574:
157–58. https://doi.org/10.1038/d41586-019-02921-w PMID: 31595066

7. Eberhard ML, Ruiz-Tiben E, Hopkins DR, dkk. Epidemiologi khas dracunculiasis di Chad.
Am J Trop Med Hyg 2014; 90: 61–70. https://doi.org/10.4269/ajtmh.13-0554 PMID: 24277785

8. Molyneux D, Sankara DP. Pemberantasan cacing Guinea: Kemajuan dan tantangan—haruskah kita waspada terhadap anjing?
PLoS Negl Trop Dis 2017; 11: 4–7.

9. Laflamme DP. Pengembangan dan Validasi Sistem Skor Kondisi Tubuh untuk Anjing. Praktek Anjing
1997; 22: 10–5.

10. Inger R, Ruxton GD, Newton J, dkk. Menggunakan model ransum harian dan analisis isotop stabil untuk memprediksi
penipisan biomassa oleh herbivora. J Appl Ecol 2006; 43: 1022–30.

11. McConnaughey T, McRoy CP. Struktur Jaring Makanan dan fraksinasi isotop Karbon di Laut Bering. Mar Biol 1979; 53: 257–
62.

12. Kiljunen M, Gray J, Sinisalo T, Harrod C, Immonen H, Jones RI. Model yang direvisi untuk normalisasi lipid
nilai d13C dari organisme akuatik, dengan implikasi untuk model pencampuran isotop. J Appl Ecol 2006; 43: 1213–22.

13. Parnell A, Inger R. simmr: Model pencampuran isotop yang stabil. paket R. Versi 0.3. 2016.

14. Healy K, Guillerme T, Kelly SBA, Inger R, Bearhop S, Jackson AL. SIDER: paket R untuk memprediksi faktor diskriminasi trofik
konsumen berdasarkan ekologi dan keterkaitan filogenetiknya. Ekografi 2017; 41: 1233–1410.

15. Phillips DL, Koch PL. Menggabungkan ketergantungan konsentrasi dalam model pencampuran isotop stabil. Oecologia 2002; 130:
114–25. https://doi.org/10.1007/s004420100786 PMID: 28547016

16. Bates DM, Machler M, Bolker BM, Walker SC. Memasang Model Efek Campuran Linear menggunakan lme4. J Stat
Softw 2014; 67. https://doi.org/10.18637/jss.v067.i01
17. Barton K. MuMIN: Inferensi Multi-Model. Paket R v.1.15.6. 2016. https://cran.r-project.org/ package=MuMIn.

18. Wood S. mgcv: GAM dan regresi punggungan umum untuk berita R. R 2001; 1: 20–5.

19. Butler JRA, Brown WY, Du Toit JT. Nilai dan pasokan kotoran manusia dalam makanan anjing yang berkeliaran bebas. Hewan
2018; 8: 67.

Penyakit Tropis Terabaikan PLOS | https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0008170 20 April 2020 12/12