Machine Translated by Google

Ph.D. TESIS

Ekologi dan epidemiologi

ektoparasit spesialis kelelawar di Selata
Eropa Timur

Ph.D. Murid: Péter ron

Koordinator Ilmiah : Prof. dr. Andrei Daniel Mihalca, Dipl ECZM

1
Machine Translated by Google

Ringkasan

Dalam beberapa tahun terakhir ada perhatian ilmiah yang meningkat terhadap peran kelelawar
dalam transmisi patogen. Semakin banyak penelitian yang mensurvei bagaimana kelelawar
berkontribusi pada distribusi dan evolusi berbagai kelompok patogen (WIBBELT ET AL., 2010).
Proses globalisasi intens yang sedang berlangsung saat ini akan memberi peluang lebih
banyak kontak manusia dengan satwa liar, termasuk kelelawar.
Globalisasi juga mengganggu keseimbangan alami populasi kelelawar dan patogen terkaitnya,
menyebabkan lebih sering limpahan. Peristiwa tumpahan ini dapat menimbulkan ancaman
nyata bagi kesehatan manusia (seperti yang kita alami dengan epidemi COVID-19), dan juga
dapat mempengaruhi ternak, atau hewan liar (MORATELLI AND CALISHER, 2015). Dalam
penyebaran patogen tersebut, ektoparasit memiliki peran utama sebagai reservoir atau vektor
(MCCOY ET AL., 2013). Selain tungau, kutu, atau cimicids (kutu busuk), kami menganggap
kutu dan lalat kelelawar sebagai kelompok ektoparasit kelelawar yang paling penting secara
epidemiologis. Dalam kasus beberapa patogen (Bartonella spp., Borrelia spp., Babesia spp.,
Rickettsia spp. atau terkait malaria
Poluchromophilus spp.) sudah terbukti bahwa kutu dan lalat kelelawar berperan sebagai vektor
(LVOV ET AL., 1973; HOOGSTRAAL, 1985; HUBBARD ET AL., 1998; EVANS ET AL., 2009;
SOCOLOVSCHI ET AL., 2012; HORNOK ETAL ., 2017).
Ektoparasit kelelawar biasanya sangat spesifik inangnya (parasit mono atau oligoxenous),
memiliki satu atau hanya beberapa spesies kelelawar sebagai inang. Namun, ada beberapa
spesies ektoparasit (misalnya spesies kutu lunak Argas vespertilionis ) yang lebih umum dan
terkadang menginfeksi mamalia lain juga (ROMN ET AL.,
2012). Spesies kutu lain yang lebih spesifik di Eropa adalah, dari keluarga kutu keras (Ixodidae)
Ixodes vespertilionis, I. simplex, I. ariadnae, dan spesies kutu lunak kedua (Argasidae) A.
transgariepinus yang lebih jarang.
Di sisi lain, semua spesies lalat kelelawar adalah parasit eksklusif kelelawar, dengan sepuluh
spesies lalat kelelawar dilaporkan dari Rumania dan 14 dari Eropa. Spesies lalat kelelawar
menunjukkan perbedaan penting dalam preferensi inang (SZENTIVÁNYI ET AL., 2016),
menghadirkan sistem model yang menarik untuk mensurvei spesifisitas inang.
Meskipun semakin banyak penelitian yang berfokus pada epidemiologi kelelawar dan bahkan
peran ektoparasit kelelawar dalam penularan patogen, kami masih kekurangan informasi
penting dan, dalam beberapa kasus, informasi dasar. Dengan penelitian ini saya mencoba
berkontribusi untuk mengisi kesenjangan ilmiah tersebut, oleh karena itu tujuan dari pekerjaan
ini adalah sebagai berikut:
• Mengevaluasi ekologi kutu spesifik kelelawar dan lalat kelelawar (musiman
dan kekhususan inangnya) di Eropa Tenggara
• Evaluasi preferensi pemilihan tuan rumah dan strategi spesialis kelelawar
ektoparasit

2
Machine Translated by Google

• Mengevaluasi faktor terpenting yang menentukan reproduksi mereka

siklus

• Untuk memperjelas distribusi geografis mereka dan faktor-faktor yang mempengaruhinya

• Untuk menyediakan data baru mengenai biologi dan ekologinya
• Mengevaluasi aspek epidemiologi (prevalensi, tingkat infestasi) sistem ektoparasit kelelawar-
kelelawar
• Untuk mengevaluasi faktor-faktor yang mempengaruhi parasitisme kelelawar dengan
ektoparasit
• Untuk mengevaluasi peran ektoparasit kelelawar dalam penularan parasit hemosporidian
terkait malaria

Pada bagian pertama tesis ini (I. Pendahuluan), saya merangkum informasi dari
literatur tentang kelelawar, parasitnya dan penyakit yang terkait dengannya dan juga
tentang ekologi dan epidemiologi spesies ektoparasit spesialis kelelawar.

Bagian kedua (2. Penelitian asli), yang berisi total 9 naskah asli dibagi lagi menjadi
dua bagian. Bagian pertama mencakup studi saya tentang
spesialis kelelawar kutu (empat manuskrip) dan bagian kedua tentang lalat kelelawar
(lima manuskrip).
Di akhir tesis, saya merangkum kesimpulan saya dan terakhir, referensi yang tercantum
dari studi yang disebutkan.

Pada bab pertama bagian kedua dari tesis ini (2.1.1.), saya mempresentasikan studi
saya tentang pemilihan inang dan distribusi spesies kutu dan tahap perkembangan
pada spesies kelelawar yang berbeda. Saya juga menguji apakah spesies kutu yang
muncul pada kelelawar menunjukkan sinkronisasi reproduksi dengan reproduksi
inangnya (seperti yang ditunjukkan pada beberapa sistem ektoparasit kelelawar
lainnya). Karena ektoparasit dengan cara penularan yang berbeda dapat merespon
dengan cara yang berbeda terhadap tantangan yang ditimbulkan oleh inangnya, saya
mengharapkan perbedaan dalam pola infestasi antara spesies kutu dengan spesialisasi
inang yang tinggi dan kutu kelelawar yang lebih umum. Studi saya menunjukkan
bahwa kutu spesialis kelelawar menunjukkan adaptasi yang berbeda terhadap
inangnya, sesuai dengan ekologi, riwayat hidup, dan organisasi sosial inang utama
mereka. Adaptasi ini mungkin morfologis dan perilaku (kaki panjang vs pendek,
musiman berlimpah) atau hanya perilaku (musiman terjadi). Karena tidak ada
perbedaan morfologi utama antara dua spesies kutu spesialis kelelawar (I. ariadnae
vs. I vespertilionis) untuk mengurangi persaingan antarspesies, kutu ini menargetkan
kelompok spesies inang yang berbeda di ruang geografis yang sama (di dalam tempat
perlindungan bawah tanah yang sama) dengan berbeda waktu puncak aktivitas
mereka, sehingga menunjukkan sympatry geografis, tetapi alopatri temporal dalam aktivitas mere

Dalam bab kedua tentang kutu spesialis kelelawar (2.1.2.) Saya mengumpulkan
catatan yang diterbitkan pada lima spesies kutu lunak (Argasidae) di Paleartik Barat,
mencari data tentang distribusi geografis mereka, hubungan inang-parasit, dan

3
Machine Translated by Google

pentingnya vektor dan juga meningkatkan kesadaran tentang tantangan masa depan yang
ditimbulkan oleh beberapa spesies ini terhadap kesehatan manusia. Saya juga mencari faktor
abiotik (terkait iklim) dan biotik (terkait distribusi inang) yang mengatur distribusi kutu lunak ini
di Paleartik Barat. Berdasarkan
survei literatur (dan 894 catatan georeferensi berbeda), saya menyajikan jangkauan geografis,
pemilihan inang, dan potensi vektor untuk kutu lunak yang terjadi pada kelelawar di wilayah
ini. A. vespertilionis menunjukkan jangkauan distribusi terbesar dan ditemukan pada sebagian
besar spesies inang, ada di mana-mana di mana pun spesies kelelawar yang bertengger di
celah berada. Semua spesies lainnya hanya ditemukan di daerah beriklim Mediterania,
dengan A. boueti, A. confusus, dan O. salahi hilang seluruhnya dari Eropa. Spesies ini
memiliki palet inang kelelawar yang bertengger terutama di gua-gua, sementara A.
transgariepinus juga menyerang spesies yang bertengger di celah. Semua kecuali satu kutu
lunak diketahui memakan manusia dan mungkin menjadi vektor agen penyakit penting (seperti
Rickettsia spp., Borrelia spp.,
Bartonella spp., Ehrlichia spp., Babesia spp., serta beberapa flavivirus).
Beberapa spesies kelelawar yang bertengger di celah-celah menunjukkan adaptasi terus-
menerus terhadap daerah yang diubah manusia, dengan spesies tertentu menjadi penghuni
kota yang umum di Paleartik Barat. Oleh karena itu, studi tentang kutu lunak spesialis
kelelawar menjadi penting di wilayah ini tidak hanya dari segi evolusi, tetapi juga dari sudut
pandang epidemiologis.

Pada bab ketiga (2.1.3.) Saya memberikan deskripsi ulang dan informasi rinci tentang ciri-ciri
morfologi pejantan dari spesialis kelelawar I.
sederhana. Jantan dari spesies kutu ini awalnya dideskripsikan pada tahun 1962 tetapi pada
spesimen tunggal yang sudah lama diawetkan dan dikeringkan. Tidak ada gambar, sedangkan
deskripsi karakter morfologi sangat sedikit. Dengan deskripsi rinci baru dan foto-foto terlampir,
saya berharap bahwa identifikasi laki-laki I. simpleks di masa depan akan menjadi tugas yang
mudah.

Dalam bab terakhir tentang kutu spesialis kelelawar (2.1.4.) Saya melaporkan kasus pertama
Eropa I. simpleks ditemukan menempel pada manusia, dilengkapi dengan tinjauan kasus
terkait manusia untuk kutu spesialis kelelawar yang diketahui terjadi di Eropa. kelelawar. Kutu,
secara umum, dikenal sebagai vektor yang kompeten untuk beberapa penyakit yang ditularkan
melalui vektor, tetapi kapasitas vektor yang terbukti dari I. simplex
untuk patogen zoonosis belum diketahui. Namun, DNA dari beberapa patogen yang ditularkan
melalui vektor uniseluler dan bakteri telah diidentifikasi pada individu spesies ini. Dengan
demikian, I. simpleks dapat diduga memiliki peran vektor untuk beberapa mikroba ini. Meskipun
kemunculan spesies kutu ini (dan kutu spesialis kelelawar penghuni gua lainnya) pada
manusia hanyalah kebetulan (bersama dengan potensi risiko zoonosis yang terkait), kami
tidak dapat mengesampingkan kemungkinan kasus di masa depan dengan peningkatan
berkelanjutan dalam wisata gua dan terkait aktivitas manusia di dekat koloni kelelawar.

Naskah pertama di bagian kedua dari penelitian asli (2.2.1) adalah tentang musim dan tingkat
infestasi lokal (wilayah Tenggara Eropa)

4
Machine Translated by Google

spesies kelelawar dengan lalat kelelawar dan kekhususan inang spesies lalat kelelawar ini.
Evaluasi ini melaporkan data untuk pertama kalinya di wilayah ini. Tujuan utama saya juga
untuk menentukan faktor-faktor yang mengatur tingkat kekhususan lalat kelelawar. -ku
hasil menunjukkan bahwa kehadiran lokal komunitas multi-spesies dari inang kelelawar
mendukung terjadinya lalat kelelawar pada inang non-primer.
Sebagai kesimpulan utama dari naskah ini, saya menyarankan bahwa spesifisitas inang dan
pilihan inang spesies lalat kelelawar ditentukan oleh musim, intensitas infestasi, dan oleh
komposisi spesies populasi kelelawar lokal (yaitu, tidak adanya atau ada beberapa host
sekunder). Memilih inang non-primer dalam periode kawin kelelawar beriklim sedang dapat
menjadi pilihan adaptif bagi lalat kelelawar, sehingga meningkatkan kemampuan penyebaran
individu spesies lalat kelelawar.

Naskah kedua tentang lalat kelelawar (2.2.2.) adalah daftar periksa spesies lalat kelelawar
Rumania dan asosiasi inangnya. Baru-baru ini, beberapa penelitian yang menargetkan kelelawar
dan parasitnya telah dimulai, dengan jumlah lalat kelelawar yang dikumpulkan dalam jumlah
tinggi. Dengan menggunakan data yang diterbitkan dan tidak dipublikasikan, saya menyajikan
daftar periksa pertama yang diberi anotasi tentang lalat kelelawar dan inangnya dari Rumania.
Daftar periksa ini mencakup 11 spesies lalat kelelawar yang tercatat di wilayah Rumania dan
juga data tentang hubungan inang-parasit ini. Secara keseluruhan 71 hubungan inang-parasit
yang berbeda disajikan untuk 11 spesies lalat kelelawar, dengan 11 asosiasi inang-parasit baru
yang belum pernah dicatat sebelumnya.

Naskah ketiga tentang lalat kelelawar (2.2.3.) melaporkan pengamatan pertama spesies lalat
kelelawar yang langka, Basilia italica di Rumania. Pada dua kesempatan penangkapan terpisah
di lokasi yang sama di pegunungan Apuseni (IC Ponor) lalat kelelawar dikumpulkan dari
kelelawar Berkumis dewasa (Myotis mystacinus), yang menjadi rekor negara pertama untuk
spesies langka ini. Dengan catatan ini, jumlah spesies lalat kelelawar Rumania meningkat
menjadi 11. Ini adalah catatan baru dan jauh secara geografis dari distribusi spesies ini yang
diketahui, yang juga mewakili kemunculan paling timur B. italica, oleh karena itu memperluas
jangkauan geografisnya yang diketahui sebelumnya. .

Dalam manuskrip keempat tentang lalat kelelawar (2.2.4.), saya bertujuan untuk mengidentifikasi
faktor-faktor yang dapat mempengaruhi kejadian jamur Laboulbeniales hiperparasit pada lalat
kelelawar nycteribiid di Eropa tenggara (Bulgaria dan Rumania) dengan menganalisis kumpulan
data lalat kelelawar. Laboulbeniales (Ascomycota: Laboulbeniomycetes) adalah jamur parasit
yang hidup di permukaan luar arthropoda, membentuk struktur multiseluler yang disebut thallus,
dengan pars tubuh penghasil ascospore (perithecia dan antheridia) dan haustorium, sistem
mirip akar yang dengannya mereka menembus jaringan inang dan menyerap nutrisi.

Saya menemukan bahwa infeksi Laboulbeniales lebih sering terjadi pada lalat kelelawar yang
menginfeksi spesies kelelawar dengan koloni yang padat dan tahan lama (Miniopterus
shreibersi, Saya. miotis, saya. blythii), bertengger terutama di situs bawah tanah.
Di dalam situs ini, kondisi lingkungan dan biotik (suhu konstan

5
Machine Translated by Google

dan kelembaban) dapat meningkatkan penyebaran dan perkembangan infeksi jamur oleh
Laboulbeniales. Perbedaan terkait jenis kelamin dalam perilaku inang kelelawar juga dapat
mempengaruhi risiko infeksi jamur, dengan kelelawar betina yang bersarang padat menampung
lebih banyak lalat kelelawar yang terinfeksi Laboulbeniales.

Dalam manuskrip terakhir (2.2.5.) Saya menyelidiki distribusi patogen penyebab malaria yang
berhubungan dengan kelelawar, Polychromophilus spp. di Eropa Timur dengan mengambil sampel
beragam spesies kelelawar di lokasi yang berbeda. Dalam penelitian ini, saya
juga diuji apakah ada perbedaan Polychromophilus spp. infeksi antara spesies kelelawar yang
tinggal di gua dan yang bertengger di celah. Dua spesies parasit hemosporidian terkait malaria, P.
murinus dan P. melanipherus adalah
diidentifikasi dalam sampel, menunjukkan distribusi yang luas di antara kelelawar dan ektoparasitnya
di Eropa Tenggara. Keragaman genetik yang tinggi dilaporkan untuk keduanya
Spesies Polychromophilus , dengan varian genetik beragam hadir bahkan di lokasi yang sama,
menunjukkan bahwa kehadiran simultan beragam kumpulan host dan vektor dapat meningkatkan
keragaman parasit seperti malaria juga.

Referensi:

1.WIBBELT, G., MOORE, MS, SCHOUNTZ, T. AND VOIGT, CC, 2010, Emerging diseases in
Chiroptera: kenapa kelelawar?

2.MORATELLI RICARDO DAN CHARLES H. CALISHER, 2015, Kelelawar dan Virus Zoonosis: Bisakah Kita Dengan
Percaya Diri Menghubungkan Kelelawar dengan Virus Mematikan yang Muncul? Memorias Do Instituto Oswaldo
Cruz 110 (1): 1-22
3.LVOV DK, FR KARAS, EM TIMOFEEV, YU M.TSYRKIN, SG VARGINA, OV
VESELOVSKAYA, NZ OSIPOVA 1973. 'Issyk-Kul' Virus, Arbovirus Baru yang Terisolasi dari Kelelawar dan Argas
(Carios) Vespertilionis (Latr., 1802) di Kirghiz SSR, Archiv Für Die Gesamte Virusforschung 42 (2): 207–209

4.MCCOY KAREN D., ELSA LÉGER AND MURIEL DIETRICH, 2013, Spesialisasi Tuan Rumah dalam Kutu dan
Penularan Penyakit Bawaan Kutu: Tinjauan, Perbatasan dalam Mikrobiologi Seluler dan Infeksi 3: 57

5.Hoogstraal HARRY, 1985, Kutu Argasid dan Nuttalliellillid sebagai Parasit dan Vektor, Kemajuan dalam
Parasitologi 24 (C): 135–238

6.HUBBARD MARK J., ANNE S. BAKER DAN KATHRYN J. CANN, 1998, Distribusi DNA Borrelia Burgdorferi sl
Spirochaete di Kutu Inggris (Argasidae dan Ixodidae) sejak abad ke-19, Dinilai oleh PCR, Entomologi Medis dan
Hewan 12 (1 ): 89–97

7.EVANS, NICHOLAS J., KEVIN BOWN, DORINA TIMOFTE, VIC R. SIMPSON DAN RICHARD J.
BIRTLES, 2009, Borreliosis Fatal pada Kelelawar yang Disebabkan oleh Demam Berulang Spirochete, Inggris,
Penyakit Menular yang Muncul 15(8): 1331
8.SOCOLOVSCHI CRISTINA, TAHAR KERNIF, DIDIER RAOULT DAN PHILIPPE PAROLA, 2012, Borrelia, Rickettsia
AND Ehrlichia Species in Bat Ticks, France, 2010, Emerging Infectious Diseases 18 (12): 1966–1975

9.HORNOK SÁNDOR, KRISZTINA SZÿKE, TAMÁS GÖRFÖL, GÁBOR FÖLDVÁRI, VUONG TAN TU, NÓRA TAKÁCS,
JENÿ KONTSCHÁN, 2017, Investigasi Molekuler Kutu Kelelawar Argas Vespertilionis (Ixodida: Argasidae) dan
Babesiaro
Mencerminkan 'Koneksi Kelelawar' antara Eropa Tengah dan Asia Tengah, Acarology Eksperimental dan Terapan
72 (1): 69–77

6
Machine Translated by Google

10.SZENTIVÁNYI TAMARA, PÉTER ESTÓK DAN MIHÁLY FÖLDVÁRI, 2016, Daftar Periksa Asosiasi
Tuan Rumah Lalat Kelelawar Eropa (Diptera: Nycteribiidae, Streblidae), Zootaxa 4205 (2): 101–126