Machine Translated by Google

Jurnal Mamalogi, 91(1):136-143, 2010

Variasi kelimpahan tungau ektoparasit pada kelelawar kepala datar

LIBIAO ZHANG, STUART PARSONS, PETER DASZAK, LI WEI, GUANGJIAN ZHU, DAN SHUYI ZHANG*

Institut Entomologi Guangdong, 105 Xingang Xilu, Haizhu, Guangzhou, 510260 Cina (LZ, GZ)
School of Biological Sciences, University of Auckland, Private Bag 92019, Auckland, Selandia Baru (SP)
Konsorsium untuk Kedokteran Konservasi, 460 West 34th Street, 17th Floor, New York, NY 10001, USA (PD)
Sekolah Ilmu Hayati, Universitas Normal Cina Timur, 3663 Zhongshan Beilu, Shanghai, 200062 Cina (LW, SZ)
*
Koresponden: syzhang@bio.ecnu.edu.cn

Kami menyelidiki beban tungau ektoparasit (Macronyssus: Macronyssidae: Acarina) pada 2 spesies kelelawar kepala datar,
Tylonycteris pachypus dan T. robustula (Mammalia: Chiroptera: Vespertilionidae) di 2 kabupaten di Provinsi Guangxi, Cina selatan,
dari tahun 2002 hingga 2005. Kabupaten Longzhou kedua spesies kelelawar muncul secara simpatrik, tetapi hanya T. pachypus
yang hidup di Kabupaten Ningming. Individu dari spesies yang lebih kecil (T. pachypus) memiliki tungau yang jauh lebih banyak
daripada T. robustula. Pada kedua spesies, jantan memiliki lebih banyak tungau daripada betina yang tidak bereproduksi, betina
hamil memiliki lebih banyak tungau daripada betina menyusui dan betina yang tidak bereproduksi, dan remaja menyimpan lebih
banyak tungau daripada dewasa. Beban tungau pada kedua spesies kelelawar menunjukkan variasi musiman yang signifikan,
menurun dari musim semi ke musim dingin. Tidak ada korelasi yang ditemukan antara beban tungau dan ukuran koloni inang. Kami
mendiskusikan temuan kami dalam kaitannya dengan ekologi dan biologi inang dan parasit.
DOI: 10.1644 / 08-MAMM-A-306R2.1.

Kata kunci: Cina, ektoparasit, kelelawar kepala datar, karakteristik inang, Macronyssus, beban parasit, Tylonycteris pachypus,
Tylonycteris robustula

E 2010 American Society of Mammalogists

Parasit memainkan peran penting dalam kehidupan inang dan sering
memberikan tekanan selektif yang signifikan pada mereka bahkan di
mana tidak ada patologi atau penyakit yang jelas. Paling tidak, parasit
membatasi sumber daya pada inangnya yang dapat digunakan untuk
pertumbuhan, pemeliharaan kehidupan, atau reproduksi (Hart 1990;
Mooring et al. 2002; Price 1980). Hewan yang hidup bebas biasanya
menunjukkan kombinasi perilaku migrasi dan agregasi (Taylor dan Taylor
1977; Taylor et al. 1983; Tokeshi 1999) dan biasanya menunjukkan
distribusi spasial yang mengelompok. Demikian juga, distribusi parasit
tersebar; beberapa inang mengandung parasit dalam jumlah besar,
sedangkan yang lain memiliki sedikit atau tidak sama sekali (Dobson dan
Merenlender 1991; Grafen dan Woolhouse 1993; Gregory dan Woolhouse
1993; Shaw dan Dobson 1995; Wilson dan Grenfell 1997). Banyak parasit
telah mengembangkan mekanisme untuk meningkatkan tingkat infeksi
pada ukuran tubuh atau kelas usia tertentu (Anderson et al. 1982;
McKindsey dan McLaughlin 1995; Niemann dan Lewis 1990; The´ron et
al. 1998) atau jenis kelamin tertentu (Dick et al. al. 2003; Zahn dan Rupp
2004; tetapi lihat Azevedo dkk. 2002) dari tuan rumah mereka. Sebagai
contoh, Christe et al. (2000) dan McLean dan Speakman (1997)
menunjukkan bahwa kelelawar remaja, yang memiliki massa tubuh yang
relatif rendah, sistem kekebalan yang relatif naif, dan sedikit mempelajari
perilaku menghindari parasit, mengandung lebih banyak parasit daripada
orang dewasa. Bergstro¨m dkk. (1999) melaporkan bahwa pada 2 koloni
albatros alis hitam (Thalassarche
136
melanophrys), beberapa individu sangat terinfestasi kutu, sedangkan
yang lain hampir bebas kutu.
Lingkungan dapat sangat mempengaruhi biologi ektoparasit. Misalnya,
suhu dapat mempengaruhi tingkat kopulasi, oviposisi, penetasan telur,
kelangsungan hidup telur dan instar yang belum matang, molting, umur
panjang dewasa, fekunditas, aktivitas, dan tingkat makan kutu busuk
umum Cimex lectularius (Johnson 1942; Omori 1941; Usinger 1966 ).
Tungau ini tergantung pada suhu kritis untuk reproduksi mereka.
Ketika suhu meningkat, waktu generasi tungau berkurang dan laju
perkembangan meningkat. Kelembaban juga mempengaruhi kelangsungan
hidup ektoparasit (Marshall 1982), meskipun kelembaban umumnya
memiliki sedikit pengaruh pada waktu siklus hidup. Dengan demikian,
perubahan musiman dalam suhu dan kelembaban dapat mengakibatkan
fluktuasi musiman dalam tingkat infeksi inang.
Sebagai contoh, di Jepang lalat kelelawar Penicillidia jenynsii berhenti
bereproduksi pada inang yang berhibernasi (Funakoshi 1977).
Pada kelelawar, ukuran atau kepadatan populasi bervariasi antara
lokasi yang berbeda, antar spesies, dan antar musim dan dapat
menyebabkan variasi dalam jumlah atau prevalensi tungau. Status
reproduksi kelelawar juga dapat mempengaruhi imunokompetensi atau perawatannya
www.mammalogy.org
Machine Translated by Google
Februari 2010 ZHANG ET AL.—EKTOPARASIT KELELAWAR BERKEPALA DATAR
tarif atau keduanya. Selain itu, banyak penelitian telah menunjukkan
pengaruh yang signifikan dari jenis kelamin inang pada beban
ektoparasit atau tingkat infeksi (Amo et al. 2005; Christe et al. 2000;
Klein 2004). Christe dkk. (2007) menunjukkan bahwa pada 6 spesies
kelelawar, semua ektoparasit lebih banyak terdapat pada inang betina
dan kelimpahan relatif lebih tinggi pada kelelawar remaja, yang mereka
usulkan karena perilaku penghindaran parasit yang kurang berkembang.
Juga, ukuran dan kepadatan koloni dapat mempengaruhi beban dan
prevalensi parasit individu (Marshall 1982; Walter 1996). Karena
ukuran dan kepadatan populasi inang mempengaruhi parasitisme,
biologi perkembangbiakan diperkirakan mempengaruhi jumlah atau
prevalensi parasit (Patterson et al. 2008; Whiteman dan Parker 2004).
Dalam penelitian ini kami menemukan tungau Macronyssus
radovskyi dari kelelawar berkepala datar Tylonycteris pachypus
(Mammalia: Chi roptera: Vespertilionidae) di Longzhou dan Ningming
County, dan apa yang mungkin merupakan spesies baru Macronyssus
dari T. robustula di Longzhou County, selatan Cina. Kami fokus pada
perbedaan beban parasit (khususnya, M. radovskyi) dalam kaitannya
dengan spesies, jenis kelamin, usia, musim, status reproduksi, dan
ukuran koloni T. pachypus dan T. robustula. Kami memperkirakan
perbedaan beban parasit antara usia, jenis kelamin, dan kelas
reproduksi yang berbeda dalam setiap spesies dan bahwa beban
parasit T. pachypus, yang lebih kecil dari 2 spesies, akan lebih sedikit
daripada T. robustula. Kami juga memprediksi variasi musiman dalam
beban parasit di kedua spesies kelelawar.
Kelelawar berkepala datar adalah spesies penghuni bambu yang
terutama memakan Hymenoptera, Diptera, dan Coleoptera (Zhang et
al. 2004a, 2005b), yang ditangkap kelelawar selama perburuan udara
(Zhang et al. 2007). Morfologi, ciri-ciri sejarah hidup, dan perilaku
bertengger dari spesies bersaudara ini serupa. Kedua spesies hidup
dalam masyarakat fisi-fusi, dan sistem perkawinan mereka sebagian
besar poligini (Medway dan Marshall 1972; Zhang et al. 2004b). Betina
biasanya melahirkan anak kembar pada bulan April di Malaysia
(Medway 1972) tetapi pada akhir Mei di Cina selatan (Zhang et al.
2005a). Pada kedua spesies, anak pertama yang disapih mulai terbang
pada akhir Mei di Malaysia tetapi pada akhir Juni di Cina selatan.
Kedua spesies di Cina selatan hamil di musim semi (April–Mei) dan
menyusui di musim panas (Juni).
BAHAN DAN METODE
Selama tahun 2002, 2004, dan 2005 kami menangkap kelelawar
berkepala datar (T. pachypus dan T. robustula) di 2 lokasi di Provinsi
Guangxi, Cina selatan: Kabupaten Longzhou (21u109–22u409N,
106u509–107u409E) dan Kabupaten Ningming (21u209–22u259N ,
106u359–107u209E). Suhu rata-rata tahunan di 2 kabupaten ini adalah
22uC (Januari: 13uC; Juli: 28uC), dan 309–342 hari tetap di atas 10uC.
Curah hujan tahunan rata-rata 1.177–1.790 mm dengan variasi
musiman. Sekitar 46-54% curah hujan tahunan terjadi di musim panas,
19-27% di musim semi, 16-22% di musim gugur, dan 5-10% di musim
dingin (Fang 1995). Di 2 kabupaten ini baik T. pachypus maupun T.
robustula tidak berhibernasi di musim dingin. Di Kabupaten Longzhou,
baik T. pachypus dan T. robustula muncul secara simpatrik, tetapi
hanya T. pachypus yang ditemukan di Kabupaten Ningming. Kabupaten
Longzhou dan Ningming adalah
137
baik subtropis dengan geologi karst, dan hutan bambu terletak di
dalam atau di sekitar desa setempat.
Setiap bulan kami melakukan sekitar 1 minggu kerja lapangan,
biasanya 3 hari di Ningming dan 4 hari di Longzhou. Dalam setiap
bulan pengambilan sampel, kami mengumpulkan kelelawar di hutan
bambu yang berbeda untuk menghindari penghitungan individu yang
sama lebih dari satu kali. Kelelawar ditangkap dari ruas bambu sebelum
senja mencari makan. Kelelawar ditangani dan dilepaskan sesuai
dengan pedoman yang ditetapkan oleh American Society of
Mammalogists (Gannon et al. 2007). Kelelawar diperiksa secara visual
untuk mencari tungau kemudian dilepaskan, biasanya dalam waktu 1 jam setelah
Mereka diidentifikasi berdasarkan spesies dan jenis kelamin, usia,
status reproduksi (untuk wanita), panjang lengan bawah (menggunakan
jangka sorong, dengan presisi 0,02 mm; Shanghai Medical Laser
Company, Shanghai, China), dan massa tubuh (menggunakan saku).
skala, dengan presisi 0,1-g, HF-07; Shenzhen Viabetter Electronic
Scale Limited, Shenzhen, Cina) dicatat.
Remaja dibedakan dari orang dewasa dengan tingkat fusi epifisis pada
sendi metacarpal-phalangeal (Anthony 1988). Wanita hamil dibedakan
dengan palpasi janin, dan wanita menyusui dibedakan dengan
menekan lembut puting susu untuk memeras susu.
Ektoparasit yang menginfeksi T. pachypus dan T. robustula telah
dikumpulkan dan diidentifikasi sebelumnya (dan spesimen voucher
yang dipegang oleh Universitas Guizhou, Guiyang dan Institut
Mikrobiologi dan Epidemiologi, Beijing). Dalam penelitian ini ektoparasit
terjadi terutama pada selaput sayap, terutama pada daerah dekat
batang tubuh.
Ektoparasit juga kadang-kadang ditemukan pada membran ekor,
terutama di dekat anus. Biasanya, jumlah tungau lebih tinggi di sisi
ventral membran daripada di sisi punggung. Tidak ada tungau yang
ditemukan di bulu atau di telinga kelelawar. Tungau dihitung dengan
merentangkan sayap dan membran ekor dengan hati-hati di atas
lampu depan. Tidak ada tungau yang jatuh selama proses pengukuran
dan pemeriksaan. Kami tidak menghilangkan tungau dari kelelawar
selama survei. Untuk memastikan konsistensi, orang yang sama
melakukan semua pemeriksaan.
Beberapa individu tidak memiliki parasit, dan dengan demikian
distribusi sampel untuk beban parasit menyimpang dari normalitas.
Oleh karena itu, kami menggunakan uji Kruskal-Wallis H dan uji Mann-
Whitney U untuk menguji perbedaan beban parasit antara spesies,
jenis kelamin, dan usia, dan di antara status reproduksi, musim, dan
tahun. Ketika perbedaan yang signifikan dicatat, uji tipe Tukey
digunakan untuk beberapa perbandingan berpasangan. Kami
menggunakan analisis kovarians (ANCOVA), dengan musim dan
status reproduksi sebagai kovariat, untuk membandingkan beban
parasit antara jantan dewasa dan betina dewasa (termasuk yang
reproduktif). ANCOVA juga digunakan untuk menyelidiki hubungan
antara beban parasit dan ukuran kelompok (Van Breukelen 2006).
Untuk melakukan ini, kami mengekstrak residu dari ANCOVA dengan
faktor pengganggu (musim, jenis kelamin, dan usia) dan melakukan
korelasi antara residu dan ukuran kelompok.
Analisis statistik dilakukan dengan bantuan SPSS 13.0 (SPSS Inc.,
Chicago, Illinois), dan signifikansi statistik ditetapkan P, 0,05.
Machine Translated by Google

138 JURNAL MAMALOGI Penerbangan. 91, tidak. 1

TABEL 1.—Jumlah kelelawar berkepala datar (Tylonycteris pachypus dan T. robustula) yang ditangkap berdasarkan musim dalam 3 tahun penelitian. Sp 5 musim semi; Su
5 musim panas; Au 5 musim gugur; Wi 5 musim dingin; LZ 5 Kabupaten Longzhou; NM 5 Kabupaten Ningming.

2002 2004 2005

Sp Su Pada Wi Sp Su Pada Wi Sp Su Au Wi Total

T. pachypus di LZ T. 37 81 121 58 92 154 85 70 55 102 32 33 920

pachypus di NM T. 27 43 46 26 15 42 39 13 16 38 35 25 365
robustula di LZ Total 10 29 29 22 18 27 21 23 27 23 10 247
74 153 196 106 125 223 145 106 8 79 167 90 68 1,532

HASIL 14.3 6 0.6, n 5 38; dewasa 5.4 6 0.2, n 5 215; U 5 1,288.5, P

5 0,025; Gambar 2a).
Kami menangkap 920 individu T. pachypus dan 247
Variasi karena status reproduktif.—Perbedaan signifikan dalam jumlah
individu T. robustula di Kabupaten Longzhou dan 365
tungau ditemukan antara nonreproduktif,
individu T. pachypus di Kabupaten Ningming selama 3-
tahun masa studi (Tabel 1). Tidak ada perbedaan signifikan pada tungau wanita hamil, dan menyusui. Di T. pachypus dari keduanya

beban antara tahun ditemukan baik untuk T. pachypus atau kabupaten wanita hamil memiliki tungau paling banyak (14,8 6 0,1, n 5

T. robustula (H 5 4.31, P 5 0.12; H 5 1.85, P 5 0.43, 167), diikuti oleh betina menyusui (9,3 6 0,1, n 5 157), dan

masing-masing). Intensitas infestasi tungau per kelelawar betina nonreproduktif memiliki paling sedikit (7,2 6 0,1, n 5 436;

(beban tungau) berkisar antara 0 hingga 85 pada T. pachypus, dan dari 0 hingga
75 di T. robustula. Prevalensi (persentase individu
diperiksa yang memiliki tungau) rata-rata 89,0% untuk T.
pachypus dan 84,6% untuk T. robustula.
Variasi beban tungau antar spesies.—Kami membandingkan tungau
beban antara T. pachypus dan T. robustula di Longzhou
Daerah. Individu T. pachypus memiliki lebih banyak parasit (6 SE
5 9,4 6 0,1, n 5 920) daripada T. robustula (6,8 6 0,2, n 5 247;
U 5 253,29, P , 0,001; Gambar 1a). Selama 3 tahun belajar di
Kabupaten Longzhou kami menangkap 1.167 individu dari 200
bertengger tetapi hanya menemukan 1 sarang yang berisi kedua spesies
bersamaan (1 T. pachypus jantan dan 1 T. robustula jantan).
Kedua jantan menyimpan 0,100 tungau dan dikeluarkan dari
belajar. Meskipun 2 spesies ini jarang bertengger bersama, kami melakukannya
temukan mereka menggunakan sarang yang sama pada waktu yang berbeda.

Variasi seksual.—Pada kedua spesies, jantan dewasa memiliki lebih banyak

parasit daripada betina dewasa yang tidak bereproduksi. Di Longzhou
T. pachypus jantan dewasa dan T. robustula bersarang
tungau secara signifikan lebih banyak (8,4 6 0,1, n 5 288; 6,0 6 0,1, n 5
96, masing-masing) daripada wanita dewasa nonreproduktif (6,9 6
0,1, n 5 380; 4,8 6 0,1, n 5 119; U 5 53.084.0, P 5 0,03; kamu
5 5,577,5, P 5 0,04, masing-masing) Di Kabupaten Ningming dewasa
T. pachypus jantan juga memiliki lebih banyak tungau (11,3 6
0,3, n 5 111) dibandingkan wanita dewasa nonreproduktif (8,9 6 0,2, n
5 56; U 5 2,566,5, P 5 0,017; Gambar 1b). Hanya jantan dewasa T.
pachypus di Kabupaten Longzhou menyimpan jauh lebih banyak
tungau (8,4 6 0,1, n 5 288) dibandingkan betina dewasa (7,3 6 0,1, n 5
675; F1,962 5 10,11, P 5 0,002). Namun, T. pachypus di
Kabupaten Ningming (pria dewasa 11,3 6 0,3, n 5 111; dewasa
betina 12.0 6 0.2, n 5 195; F1,305 5 0,22, P 5 0,16) dan T.
robustula di Kabupaten Longzhou (pria dewasa 6,0 6 0,1, n 5
111; betina dewasa 5,8 6 0,2, n 5 168; F1,263 5 0,94, P 5
0,33) tidak menunjukkan perbedaan beban tungau yang signifikan antara
jenis kelamin dewasa.
ARA. 1.—Beban parasit (rata-rata 6 SE) pada kelelawar berkepala datar
Variasi usia.—T. pachypus remaja menyimpan lebih banyak tungau (Tylonycteris pachypus dan T. robustula) di Kabupaten Longzhou oleh a)
(16,3 6 0,3, n 5 126) daripada orang dewasa (8,1 6 0,1, n 5 835) di keduanya spesies dan b) jenis kelamin untuk kedua spesies di Kabupaten Longzhou dan untuk T.
kabupaten (U 5 40,637,50, P , 0,001). Di Kabupaten Longzhou T. pachypus di Kabupaten Ningming. M 5 pria dewasa; F 5 wanita dewasa nonreproduktif.
robustula mengikuti tren yang sama seperti untuk T. pachypus (remaja) * P , 0,05; ** P , 0,01.
Machine Translated by Google
Februari 2010 ZHANG ET AL.—EKTOPARASIT KELELAWAR BERKEPALA DATAR
ARA. 2.—Beban parasit (rata-rata 6 SE) pada kelelawar berkepala datar
(Tylonycteris pachypus dan T. robustula) berdasarkan a) usia dan b) status
reproduksi di Kabupaten Longzhou dan Kabupaten Ningming. Ju 5 remaja; Iklan
5 dewasa; NR 5 wanita nonreproduktif; Pr 5 wanita hamil; La 5 betina menyusui.
* P , 0,05; ** P , 0,01.
Semua perbandingan berpasangan signifikan secara statistik (P, 0,05).
H5 63,55, P , 0,001), dan semua kelas perlakuan berbeda satu sama
lain (P, 0,001). Pada T. robustula betina hamil juga memiliki lebih
banyak tungau (11,3 6 0,2, n 5 49) dibandingkan betina menyusui (5,7
6 0,2, n 5 45) dan betina tidak bereproduksi (4,8 6 0,1, n 5 119; H 5
46,29, P , 0,001 ; Gbr. 2b), dan semua kelas perlakuan berbeda satu
sama lain (P , 0,01).
Variasi musiman.—Beban tungau pada T. pachypus (H 5 398,28,
P , 0,001) dan T. robustula (H 5 88,30, P , 0,001) bervariasi secara
signifikan menurut musim (Gbr. 3). Di kedua kabupaten, beban tungau
pada T. pachypus paling tinggi pada musim semi (dari Maret hingga
Mei; 15,5 6 0,2, n 5 242; saat betina hamil), menurun selama musim
panas (dari Juni hingga Agustus; 9,3 6 0,2, n 5 460; ketika betina
menyusui) dan musim gugur (dari September hingga November; 3,6
6 0,1, n 5 358), dan terendah di musim dingin (dari Desember hingga
Februari; 1,7 6 0,1, n 5 225). Hasilnya sama untuk T. robustula di
Longzhou County dengan beban tertinggi di musim semi (10,9 6 0,5,
n 5 36), diikuti oleh musim panas (5.0 6 0.2, n 5 83), musim gugur (2.6
6 0.2, n 5 73) , dan musim dingin (1,5 6 0,1, n 5 55).
Ukuran koloni.—Selama 3 tahun survei, 1.285 individu T. pachypus
ditangkap dari 214 sarang, dan 247
139
ARA. 3.—Beban parasit bulanan (rata-rata 6 SE) menurut jenis kelamin, status
reproduksi, dan usia pada kelelawar kepala datar a) Tylonycteris pachypus dan b)
T.robusula.
individu T. robustula dari 56 ekor. Ukuran koloni berkisar dari 1 hingga
29 individu untuk T. pachypus dan dari 1 hingga 18 individu untuk T.
robustula. Kelompok bersarang termasuk satu jantan dengan banyak
betina (poligini), jantan soliter, jantan bujangan, banyak jantan dan
banyak betina, dan kadang-kadang betina tunggal dengan banyak
jantan (poliandri).
Karena banyaknya faktor pembaur (misalnya, musim, jenis kelamin,
dan usia) kami mengekstraksi residu dari ANCOVA dan kemudian
melakukan korelasi Pearson antara residu dan ukuran koloni. Jumlah
tungau T. pachypus (r1,268 5 0,21, P 5 0,45) dan T. robustula (r263 5
20,11, P 5 0,082) tidak berkorelasi dengan ukuran koloni.
DISKUSI
Ini adalah studi terperinci pertama tentang variasi spasial dan
temporal dalam beban tungau pada kelelawar berkepala datar. Hasil
kami memungkinkan pemeriksaan pertama apakah beban tungau
berkorelasi dengan musim, ciri-ciri sejarah kehidupan inang, dan faktor
ekologi dan populasi inang.
Temuan kami menunjukkan bahwa kelimpahan tungau secara
signifikan lebih tinggi pada spesies yang lebih kecil, T. pachypus, meskipun
Machine Translated by Google
140 JURNAL MAMALOGI
morfologi, ciri-ciri sejarah hidup, dan perilaku bertengger dari 2 spesies sangat
mirip. Meskipun bertengger di hutan bambu yang sama di Kabupaten
Longzhou, kedua spesies tersebut telah diamati bertengger bersama di ruas
yang sama hanya pada 1 kesempatan lain (Zhang et al. 2004b). Christe dkk.
(2003) menunjukkan bahwa spesies kelelawar Eropa yang lebih besar, Myotis
myotis, selalu menyimpan lebih banyak tungau daripada M. blythii yang lebih
kecil. Temuan kami, yang bertentangan dengan temuan Christe et al. (2003),
dapat dijelaskan oleh pilihan inang yang berbeda dari spesies parasit yang
dipelajari atau oleh perbedaan populasi antara 2 spesies kelelawar ini, atau
keduanya. Dengan upaya pengawasan serupa selama 3 tahun di Kabupaten
Longzhou, kami menangkap sekitar 4 kali lebih banyak T. pachypus (973
individu) dibandingkan T. robustula (276 individu). Kepadatan populasi T.
pachypus yang lebih tinggi juga dapat menyebabkan spesies tersebut
menghadapi beban parasit yang lebih tinggi. Sebagai alternatif, ada
kemungkinan bahwa perbedaan kelimpahan tungau pada 2 spesies inang
berhubungan dengan perbedaan tingkat spesies pada tungau parasit.
Meskipun penelitian kami (dan penelitian Radovsky 1967) telah menunjukkan
bahwa populasi T. pachypus menjadi inang tungau M. radovskyi di Cina
selatan, kami telah mencatat perbedaan morfologi yang cukup besar pada
tungau yang terjadi pada T. robustula, yang membuat kami menduga bahwa
T. robustula mungkin menjadi tuan rumah spesies Macronyssus yang
berbeda, namun belum terdeskripsikan.
Apakah ini berhubungan langsung dengan perbedaan kelimpahan tungau
pada 2 spesies inang menunggu penelitian lebih lanjut.
Marshall (1982) dan Walter (1996) menunjukkan bahwa iklim dapat
mempengaruhi tingkat infestasi parasit. Moura dkk. (2003) melaporkan bahwa
pada kelelawar bulldog besar (Noctilio leporinus), variasi musiman dalam
kelimpahan 2 spesies ektoparasit menunjukkan kecenderungan yang
berlawanan; 1 spesies menurun kelimpahannya dari musim panas ke musim
dingin, tetapi spesies lain lebih berlimpah di musim dingin daripada di musim
lainnya. Namun, Zahn dan Rupp (2004) tidak menemukan peningkatan beban
parasit pada 7 spesies kelelawar Eropa selama musim panas, musim
menyusui.
Kami menemukan bahwa pada kedua spesies kelelawar, beban tungau
bervariasi secara musiman, menurun dari musim semi ke musim dingin.
Sementara itu, betina hamil dan menyusui memiliki jumlah tungau yang lebih
tinggi dibandingkan betina nonreproduktif. Beban tungau yang lebih tinggi
ditemukan pada wanita hamil dan menyusui di musim semi dan musim panas
dapat mengakibatkan beban tungau yang lebih tinggi dalam populasi secara
keseluruhan, seperti yang terlihat dalam penelitian ini selama musim semi
dan musim panas. Kami juga menemukan bahwa remaja menyimpan beban
parasit yang lebih tinggi daripada orang dewasa, menghasilkan beban parasit
yang lebih tinggi dalam populasi di musim panas dan awal musim gugur.
Bersama-sama, fluktuasi jumlah tungau antara betina reproduktif dan remaja
dapat menentukan variasi musiman dalam jumlah tungau populasi inang.
Kami menemukan bahwa betina hamil dan menyusui memiliki jumlah
tungau yang lebih tinggi daripada betina yang tidak bereproduksi. Ini bisa jadi
karena betina yang bereproduksi memiliki pertahanan kekebalan yang
berkurang terhadap parasit (Moshkin et al. 1998; Nelson dan Demas 1996)
yang mungkin disebabkan oleh perubahan endokrin terkait dengan reproduksi
(Grossman 1985; Zuk 1996), atau karena pertukaran fisiologis antara
mengalokasikan sumber daya untuk reproduksi dan fungsi kekebalan
(Wedekind dan Folstad 1994). Mamalia hamil juga dapat mengurangi respon
imunnya untuk menghindari aborsi spontan (Golub dan Green
Penerbangan. 91, tidak. 1
1991; Hai 1993; Hogarth 1982). Christe dkk. (2000) menunjukkan bahwa M.
myotis betina hamil memiliki respon imun yang sangat rendah terhadap
antigenic phytohemagglutinin pada awal kehamilan, dan beban ektoparasit
lebih tinggi pada betina reproduktif daripada betina nonreproduktif karena
yang pertama memiliki imunitas yang diperantarai sel yang lebih rendah.
Perubahan hormonal ini dapat mempengaruhi tingkat perawatan secara
langsung, seperti peningkatan kadar testosteron yang bersirkulasi pada pria
menurunkan tingkat perawatan (Mooring et al. 2007), suatu perilaku penting
untuk mengurangi beban ektoparasit (Clayton 1991; Mooring et al. 1996a).
Betina yang bereproduksi dari T. pachypus dan T. robustula dapat
mengalokasikan lebih banyak waktu untuk memberi makan, menyusui, dan
merawat keturunannya sehingga memiliki lebih sedikit waktu untuk merawat
dirinya sendiri dibandingkan dengan betina yang tidak bereproduksi. Beban
tungau yang lebih tinggi pada masa menyusui daripada betina nonreproduktif
T. pachypus dan T. robustula juga dapat dikaitkan dengan penurunan
kekebalan tubuh.
tanggapan. Deerenberg dkk. (1997) menunjukkan korelasi negatif antara
imunokompetensi dan upaya reproduksi, sehingga hubungan positif antara
prevalensi parasit dan investasi reproduksi (Norris et al. 1994; Richner et al.
1995) juga ada.
Beberapa penelitian menunjukkan bahwa kelelawar remaja memiliki beban
parasit yang lebih tinggi daripada kelelawar dewasa. Kelelawar telinga panjang
coklat remaja (Plecotus auritus) kurang terampil ketika melakukan
autogrooming selama tahap awal perkembangan (McLean dan Speakman
1997) dan M. myotis remaja mungkin memiliki pertahanan kekebalan yang
lebih rendah (Christe et al. 2000) dibandingkan dengan orang dewasa. Christe
dkk. (2000) juga menunjukkan bahwa M. myotis remaja memiliki beban
tungau yang lebih tinggi daripada betina dewasa. Perilaku perawatan diri
adalah mekanisme yang sangat efisien untuk mengurangi beban parasit
(Clayton 1991; Mooring et al. 1996a). Hasil kami juga menunjukkan bahwa
remaja dari kedua T. pachypus dan T. robustula memiliki beban tungau yang
lebih tinggi daripada orang dewasa, yang mungkin karena pengalaman relatif
mereka dalam perawatan diri dan pertahanan kekebalan yang lebih rendah.
Sebagian besar penelitian menunjukkan bahwa kelelawar betina memiliki
lebih banyak parasit daripada jantan (Chilton et al. 2000; Esbe´rard 2001;
Komeno dan Linhares 1999; Zahn dan Rupp 2004), meskipun beberapa
penulis melaporkan bahwa jenis kelamin tidak terkait dengan beban parasit
(Moura et al. 2003; Raharimanga dkk. 2003; Saoud dan Ramadhan 1976).
Bertola dkk. (2005) melaporkan bahwa jumlah parasit kelelawar kecil berbahu
kuning jantan dan betina (Sturnira lilium) tidak berbeda, tetapi kelelawar
pemakan buah besar betina (Artibeus lituratus) dan kelelawar ekor pendek
Seba (Carollia perspicillata) mengandung lebih banyak parasit daripada
jantan. . Komeno dan Linhares (1999) menunjukkan bahwa C. perspicillata
jantan memiliki lebih banyak parasit daripada betina, karena betina bertengger
secara terpisah dari jantan selama periode reproduksi, sehingga mengurangi
paparan parasit.
Umur betina yang lebih panjang dan jantan yang lebih kecil dan lebih
menyebar dapat menjelaskan tingkat infestasi betina yang lebih tinggi
(Patterson et al. 2008). Namun, perawatan inang yang selektif juga dapat
menjelaskan tingkat infestasi yang lebih tinggi pada pejantan (Dick dan
Patterson 2008).
Kami melaporkan bahwa pada kedua spesies Tylonycteris jantan dewasa
mengandung lebih banyak tungau daripada betina dewasa yang tidak
bereproduksi. Data kami sangat kontras dengan pola yang diamati pada
sebagian besar spesies kelelawar lainnya (Christe et al. 2007; Lucan 2006; Zahn dan
Machine Translated by Google
Februari 2010 ZHANG ET AL.—EKTOPARASIT KELELAWAR BERKEPALA DATAR
Rupp 2004). Kami menjelaskan hasil kami terutama berdasarkan "prinsip
kewaspadaan" dari model perawatan terprogram (Hart dan Pryor 1992).
Prinsip kewaspadaan memprediksi bahwa pejantan yang dikembangbiakkan
jantan kurang dari betina untuk memungkinkan tingkat kewaspadaan yang
tinggi untuk pejantan saingan dan betina estrus. Kedua spesies kelelawar
berkepala datar sebagian besar poligini (Zhang et al. 2004b), dengan
pejantan soliter atau bujangan juga hadir. Dalam sistem perkawinan ini,
pejantan teritorial harus mempertahankan betina atau bertengger atau
keduanya dari pejantan bujangan yang berkeliaran, kemungkinan dengan
mengorbankan waktu yang berkurang untuk kegiatan lain seperti perawatan
(Mooring dan Hart 1995; Mooring et al. 1996b). Laki-laki soliter atau
bujangan akan menantang laki-laki teritorial untuk mendapatkan akses ke
betina reproduktif, sebagaimana tercermin dalam tingginya tingkat
pergantian keanggotaan kelompok (Zhang et al. 2004b). Dengan demikian,
laki-laki soliter dan bujangan juga akan memiliki lebih sedikit waktu untuk
merawat diri mereka sendiri daripada perempuan.
Mooring dkk. (2007) menyarankan bahwa penurunan grooming dalam
pembiakan banteng jantan (Bison bison) adalah karena tindakan fisiologis
peningkatan kadar androgen daripada konflik dalam anggaran aktivitas.
Kebanyakan kelelawar, termasuk kelelawar berkepala datar, kawin di
musim gugur dan musim dingin (Medway 1972). Kadar testosteron, yang
tinggi pada jantan reproduktif, juga berperan menurunkan tingkat perawatan
secara langsung (Mooring et al. 2007), menghasilkan beban tungau yang
lebih tinggi dibandingkan dengan betina nonreproduktif. Kami
membandingkan jumlah tungau antara jantan dewasa dan betina dewasa
selama seluruh periode penelitian dan tidak menemukan perbedaan yang
signifikan antara jantan dewasa dan betina dewasa untuk T. pachypus di
Kabupaten Ningming dan T. robustula di Kabupaten Longzhou. Namun, T.
pachypus jantan dewasa di Kabupaten Longzhou memang memiliki lebih
banyak tungau daripada betina dewasa, mungkin karena tingkat testosteron
mereka yang tinggi selama periode ini.
Perilaku bertengger khusus dari 2 spesies Tylonycteris ini memungkinkan
kami untuk menyelidiki hubungan antara beban parasit dan ukuran
kelompok inang. Model teoretis memprediksi hubungan positif antara
intensitas infeksi parasit dan kepadatan inang, tetapi generalisasi ini
diperumit dalam sistem alami oleh perbedaan sejarah hidup dasar antara
taksa parasit, misalnya, dalam transmisibilitas (White man dan Parker
2004). Dalam beberapa sistem parasit-inang ada hubungan negatif antara
beban parasit dan ukuran koloni inang (Arnold dan Lichtenstein 1993;
Mooring dan Hart 1992; O'Donnell 1997; Wikelski 1999), tetapi dalam
sistem lain ada korelasi positif antara prevalensi infestasi penyakit menular
atau parasit nonmobile dan ukuran koloni inang (Coˆte´ dan Poulin 1995).
2 spesies kelelawar yang dipelajari di sini hidup dalam berbagai ukuran
kelompok mulai dari 1 hingga 29 individu di T. pachypus dan dari 1 hingga
18 di T. robustula. Kami tidak menemukan korelasi antara beban parasit
dan ukuran kelompok inang di kedua spesies. Kedua spesies kelelawar ini
sering berganti tempat bertengger, dan asosiasi bertengger bersifat
sementara (Medway dan Marshall 1972; Zhang et al. 2004b). Selain itu,
karakteristik sarang yang dipilih, seperti daya tahan dan perlindungan,
dapat mempengaruhi tingkat parasitisme (Patterson et al. 2008). Kedua
spesies kelelawar berkepala datar ini hanya bertengger di setiap ruas
bambu untuk waktu yang sangat singkat.
Kami berasumsi bahwa perilaku ini, dikombinasikan dengan karakteristik
141
dari sarang dan riwayat hidup parasit, semuanya berkontribusi pada tidak
adanya hubungan antara beban parasit dan ukuran kelompok inang.
UCAPAN TERIMA KASIH
Kami berterima kasih kepada Y. Luo, W. Liang, J. Zhao, Y. Ling, C. Wang, H.
Qin, dan S. Huang (Guangxi Normal University) atas bantuannya di lapangan.
Kami berterima kasih kepada Z. Tian (Universitas Guizhou) dan L. Lu dan Prof. F.
Pan (Institute of Microbiology and Epidemiology) untuk mengidentifikasi spesimen
tungau. Kami berterima kasih kepada Dr. Q. Liu untuk diskusi tentang analisis
statistik. Studi ini dibiayai oleh National Natural Science Foundation of China
(hibah 30430120), hibah Bat Conservation International kepada LZ, dan hibah
yang diberikan kepada SZ di bawah Program Konstruksi Utama dari Proyek ''211''
Nasional.
PUSTAKA DIATAS
AMO, L., P. LOPEZ, DAN J. MARTIN. 2005. Prevalensi dan intensitas
parasit darah haemogregarine dan vektor tungaunya pada kadal
dinding biasa, Podarcis muralis. Penelitian Parasitologi 96:378–381.
ANDERSON, RM, JG MERCER, RA WILSON, DAN NP CARTER.
1982. Penularan Schistosoma mansoni dari manusia ke siput:
studi eksperimental kelangsungan hidup miracidial dan infektivitas dalam
kaitannya dengan usia larva, suhu air, ukuran inang dan usia inang.
Parasitologi 85:339–360.
ANTHONY, ELP 1988. Penentuan usia pada kelelawar. hal. 47–58
dalam metode ekologi dan perilaku untuk mempelajari kelelawar (TH
Kunz, ed.). Smithsonian Institution Press, Washington, DC
ARNOLD, W., DAN AV LICHTENSTEIN. 1993. Beban ektoparasit
menurunkan kebugaran marmut alpine (Marmota marmota) tetapi
bukan merupakan biaya sosialitas. Ekologi Perilaku 4:36–39.
Azevedo, AA, PM LINERDI, DAN MTZ COUTINHO. 2002. Acari
ektoparasit kelelawar dari Minas Gerais, Brazil. Jurnal Entomologi
Medis 39:553–555.
BERGSTRO¨ M, S., PD HAEMIG, DAN B. OLSEN. 1999. Meningkatnya
kematian anak ayam albatros alis hitam di koloni yang penuh dengan
kutu Ixodes uriae. Jurnal Internasional
Parasitologi 29:1359–1361.
BERTOLA, PB, CC AIRES, SE FAVORITO, G. GRACIOLLI, M.
AMAKU, DAN RP ROCHA. 2005. Lalat kelelawar (Diptera: Streblidae,
Nycteri biidae) parasit pada kelelawar (Mammalia: Chiroptera) di
Parpus Estadual da Cantareira, São Paulo, Brasil: tingkat parasitisme
dan asosiasi inang-parasit. Kenangan Instituto Oswaldo Cruz, Rio
de Janeiro 100:25–32.
CHILTON, G., MJ VONHOF, BV PETERSON, DAN N. WILSON. 2000.
Serangga ektoparasit kelelawar di British Columbia, Kanada. Jurnal Parasitologi
86:191-192.
CHRISTE, P., R. ARLETAZ, DAN P. VOLGEL. 2000. Variasi intensitas
tungau parasit (Spinturnix myoti) dalam kaitannya dengan siklus
reproduksi dan imunokompetensi inang kelelawarnya (Myotis myotis).
Surat Ekologi 3:207–212.
CHRISTE, P., MS GIORGI, P. VOLGEL, DAN R. ARLETTAZ. 2003.
Intensitas tungau ektoparasit spesifik spesies yang berbeda dalam dua spesies
kelelawar bersaudara yang hidup berdampingan secara erat: daya tarik inang
yang dimediasi sumber daya atau spesialisasi parasit? Jurnal Ekologi Hewan
72:866–872.
KRISTUS, P., ET AL. 2007. Jenis kelamin inang dan pilihan ektoparasit: preferensi
untuk, dan kelangsungan hidup yang lebih tinggi pada inang betina. Jurnal
Ekologi Hewan 76:703–710.
Machine Translated by Google
142 JURNAL MAMALOGI
CLAYTON, DH 1991. Koevolusi perawatan burung dan penghindaran
ektoparasit. hal. 258–289 dalam Interaksi burung-parasit: ekologi, evolusi
dan perilaku (JE Loye dan M. Zuk, eds.).
Oxford University Press, Oxford, Inggris Raya.
COˆ TE´, IM, DAN R. POULIN. 1995. Parasitisme dan ukuran kelompok
pada hewan sosial: meta-analisis. Ekologi Perilaku 6:159–165.
DEERENBERG, C., V. ARPANIUS, S. DAAN, DAN N. BOS. 1997. Upaya
reproduksi menurunkan responsivitas antibodi. Prosiding Royal Society of
London, B. Biological Sciences 264:1021–1029.
DICK, CW, MR GANNON, WE LITTLE, DAN MJ PATRICK. 2003.
Asosiasi ektoparasit kelelawar dari Pennsylvania tengah.
Jurnal Entomologi Medis 40:813–819.
DICK, CW, DAN BD PATTERSON. 2008. Kelebihan jantan: rasio jenis
kelamin miring pada lalat kelelawar (Diptera: Streblidae). Ekologi
Evolusioner 22:757–769.
DOBSON, AP, DAN A. MERENLENDER. 1991. Koevolusi parasit makro
dan inangnya. hal. 83-101 dalam asosiasi Parasit-host: koeksistensi
atau konflik? (CA Toft, A. Aeschlimann, dan L. Bolis, eds.). Oxford
University Press, Oxford, Inggris Raya.
Esbe´Rard, C. 2001. Infestasi Rhynchopsyllus pulex (Siphonap tera:
Tungidae) pada Molossus molossus (Chiroptera) di tenggara Brasil.
Institut Peringatan Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro 96:1169–1170.
FANG, WZ 1995. Sumber daya alam Guangxi, Cina. Pers Ilmu Lingkungan
Cina, Beijing, Cina.
FUNAKOSHI, K. 1977. Studi ekologi pada lalat kelelawar, Penicillidia
jenynsii (Diptera: Nycteribiidae), menyerang kelelawar berjari panjang
Jepang, dengan referensi khusus untuk adaptasi mereka terhadap siklus
hidup inangnya. Jurnal Ekologi Jepang 27:125-140 (dalam bahasa
Jepang).
GANNON, WL, RS SIKES, DAN KOMITE PERAWATAN DAN PENGGUNAAN
HEWAN MASYARAKAT MAMALOGIS AMERIKA. 2007.
Pedoman American Society of Mammalogists untuk penggunaan
mamalia liar dalam penelitian. Jurnal Mamalogi 88:809–823.
GOLUB, ES, DAN DR GREEN. 1991. Imunologi: sebuah sintesis. edisi
ke-2 Sinauer Associates, Inc., Publishers, Sunderland, Massachu
set.
GRAFEN, A., DAN MEJ WOOLHOUSE. 1993. Apakah distribusi binomial
negatif bertambah? Parasitologi Hari Ini 9:475–477.
GREGORY, RD, DAN MEJ WOOLHOUSE. 1993. Kuantifikasi agregasi
parasit: studi simulasi. Acta Tropica 54:131–139.
GROSSMAN, CJ 1985. Interaksi antara steroid gonad dan
sistem kekebalan. Sains 227:257–261.
HAIG, D. 1993. Konflik genetik pada kehamilan manusia. Review Biologi
Triwulanan 68:495–532.
HART, BL 1990. Adaptasi perilaku terhadap patogen dan parasit: lima
strategi. Ulasan Neuroscience dan Biobehavioral 14:273–294.
HART, BL, DAN PA PRYOR. 1992. Penentu perkembangan dan bulu-bulu
dari perilaku perawatan pada kambing dan domba. Perilaku Hewan
67:11–19.
HOGRTH, PJ 1982. Aspek imunologi reproduksi mamalia. Blackie dan Son
Press, Glasgow, Skotlandia.
JOHNSON, CG 1942. Ekologi kutu busuk, Cimex lectularius
L.di Inggris. Jurnal Kebersihan 41:345–361.
KLEIN, SL 2004. Mekanisme hormonal dan imunologis yang memediasi
perbedaan jenis kelamin pada infeksi parasit. Sistem kekebalan parasit
26:247–264.
KOMENO, C., DAN AX LINHARES. 1999. Kelelawar parasit pada beberapa
kelelawar phyllostomid di Brasil tenggara: tingkat parasitisme dan
hubungan inang-parasit. Memo´ rias do Instituto Oswaldo Cruz, Rio de
Janeiro 94:151–156.
Penerbangan. 91, tidak. 1
LUCAN, RK 2006. Hubungan antara tungau parasit Spinturnix andegavinus
(Acari: Spinturnicidae) dan inang kelelawarnya, Myotis daubentonii
(Chiroptera: Vespertilionidae): variasi infestasi musiman, jenis kelamin
dan terkait usia dan kemungkinan dampak parasit pada kondisi inang
dan perilaku bersarang. Folia Parasitologica 53:147-152.
MARSHALL, AG 1982. Ekologi serangga ektoparasit pada kelelawar. hal.
369–401 dalam Ekologi kelelawar (TH Kunz, ed.). Pers Pleno, New York.
MCKINDSEY, CW, DAN JD MCLAUGHLIN. 1995. Infeksi spesifik spesies
dan ukuran siput oleh Cyclocoelum mutabile (Digenea: Cyclocoelidae).
Jurnal Parasitologi 81:513–519.
MCLEAN, JA, DAN JR SPEAKMAN. 1997. Dukungan ibu non-gizi pada
kelelawar bertelinga panjang coklat. Perilaku Hewan 54:1193– 1204.
MEDWAY, L. 1972. Siklus reproduksi kelelawar berkepala datar,
Tylonycteris pachypus dan T. robustula (Chiroptera, Vespertilioni dae)
di lingkungan ekuator yang lembab. Jurnal Zoologi dari Linnean Society
51:33–62.
MEDWAY, L., DAN AG MARSHALL. 1972. Perkumpulan kelelawar
berkepala datar, spesies Tylonycteris (Chiroptera, Ves pertilionidae) di
Malaysia. Jurnal Zoologi (London) 168: 463–482.
MOORING, MS, DAN BL HART. 1992. Pengelompokan hewan untuk
perlindungan dari parasit: kawanan egois dan efek pengenceran
pertemuan. Perilaku 123:173–193.
MOORING, MS, DAN BL HART. 1995. Perbedaan tingkat perawatan dan
beban kutu teritorial impala jantan dan betina, Aepyceros melampus.
Ekologi Perilaku 6:94-101.
MOORING, MS, AA MCKENZIE, DAN BL HART. 1996a. Peran jenis kelamin
dan status berkembang biak dalam perawatan dan beban kutu total impala.
Ekologi Perilaku dan Sosiobiologi 39:259-266.
MOORING, MS, AA MCKENZIE, DAN BL HART. 1996b. Perawatan di impala:
peran perawatan mulut dalam menghilangkan kutu dan efek kutu dalam
meningkatkan tingkat perawatan. Fisiologi dan Perilaku 59:965–971.
MOORING, MS, ML PATTON , DD RESIG, UNBORN , AL
KANALLAKAN, DAN SM AUBERY. 2007. Perawatan dimorfik seksual
pada bison: pengaruh ukuran tubuh, anggaran aktivitas dan androgen.
Perilaku Hewan 72:737–745.
MOORING, MS, DD REISIG, JM NIEMEYER, DAN ER OSBORNE.
2002. Perawatan dimorfik secara seksual dan perkembangan: survei
komparatif dari Ungulata. Etologi 108:911–934.
MOSHKIN, MP, AK DOBROTVORSKY, VV MAK, VV PANOV, DAN E.
A. DOBROTVORSKAYA. 1998. Variabilitas respon imun terhadap
eritrosit heterolog selama siklus populasi tikus merah (Clethri onomys
rutilus) dan bank (C. silau). Oikos 82:131-138.
MOURA, MO, MO BORDIGNON, DAN G. GRACIOLLI. 2003. Karakteristik
inang tidak mempengaruhi struktur komunitas ektoparasit pada kelelawar
penangkap ikan Noctilio leporinus (L., 1758) (Mammalia: Chiroptera). Memo
´ rias do Instituto Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro 98:811–815.
NELSON, RJ, DAN GE DEMAS. 1996. Perubahan musiman dalam fungsi
kekebalan. Review Biologi Triwulanan 71:511–545.
NIEMANN, GM, DAN FA LEWIS. 1990. Schistosoma mansoni: pengaruh
ukuran Biomphalaria glabrata pada kerentanan terhadap infeksi dan
produksi cercarial yang dihasilkan. Eksperimental Parasi toology 70:286–
292.
NORRIS, K., M. ANWAR, DAN AF READ. 1994. Upaya reproduksi
mempengaruhi prevalensi parasit hematozoa pada payudara besar.
Jurnal Ekologi Hewan 63:601–610.
Machine Translated by Google
Februari 2010 ZHANG ET AL.—EKTOPARASIT KELELAWAR BERKEPALA DATAR
O'DONNELL, S. 1997. Bagaimana parasit dapat mempromosikan ekspresi
perilaku sosial di host mereka. Prosiding Royal Society of London, B.
Biological Sciences 264:689–694.
OMORI, N. 1941. Studi perbandingan ekologi dan fisiologi kutu busuk umum
dan tropis, dengan referensi khusus untuk reaksi terhadap suhu dan
kelembaban. Jurnal Asosiasi Medis Formosa 40:555–729.
PATTERSON, BD, CW DICK, DAN K. DITTMAR. 2008. Bias jenis kelamin
dalam parasitisme kelelawar neotropis oleh lalat kelelawar (Diptera: Streblidae). WIKILSKI, M. 1999. Pengaruh parasit dan termoregulasi terhadap
Jurnal Ekologi Tropis 24:387–396.
PRICE, PW 1980. Biologi evolusioner parasit. Princeton University Press,
Princeton, New Jersey.
RADOVSKY, FJ 1967. Macronyssidae dan Laelapidae (Acarina: Mesostigmata)
parasit pada kelelawar. Publikasi Universitas California dalam Entomologi
46:140–141.
RAHARIMANGA, VF, ET AL. 2003. Hemoparasit kelelawar di Madagaskar.
Arsip Institut Pasteur Madagaskar 69:70–76 (dalam bahasa Prancis).
RICHNER, H., P. CHRISTE, DAN A. OPPLIGER. 1995. Investasi ayah
mempengaruhi prevalensi malaria. Prosiding National Academy of Sciences
92:1192-1194.
SAOUD, MFA, DAN MM RAMADAN. 1976. Studi tentang parasit cacing pada
kelelawar di Mesir dan faktor-faktor yang mempengaruhi kemunculannya
dengan referensi khusus pada trematoda digenetik.
Penelitian Parasitologi 51:37–47.
SHAW, DJ, DAN AP DOBSON. 1995. Pola kelimpahan dan agregasi
makroparasit pada populasi satwa liar: tinjauan kuantitatif. Parasitologi
111:111–133.
TAYLOR, LR, DAN RAJ TAYLOR. 1977. Agregasi, migrasi dan mekanika
populasi. Alam 265:415–421.
TAYLOR, LR, RAJ TAYLOR, IP WOIWOD, DAN JN PERRY. 1983.
Dinamika perilaku. Alam 303:801–804.
THE´RON, A., A. ROGNON, DAN JR PAGE´ S. 1998. Pilihan inang oleh parasit
larva: studi siput Biomphalaria glabrata dan Schistosoma mansoni miracidia
terkait dengan ukuran inang. Penelitian Parasitologi 84:727–732.
TOKESHI, M. 1999. Koeksistensi spesies: perspektif ekologi dan evolusi.
Blackwell Science, London, Inggris.
USINGER, RL 1966. Monograf Cimicidae (Hemiptera— Heteroptera).
Masyarakat Entomologi Amerika (Thomas Say Foundation) 7:1-585.
VAN BREUKELEN, GJ 2006. ANCOVA versus perubahan dari baseline
memiliki lebih banyak kekuatan dalam studi acak dan lebih bias dalam studi
nonrandomized. Jurnal Epidemiologi Klinis 59:920-925.
143
WALTER, G. 1996. Pada infestasi ektoparasit kelelawar dan
dampak potensial. Myotis 34:85-92.
WEDEKIND, C., DAN I. FOLSTAD. 1994. Supresi imun adaptif atau nonadaptif
oleh hormon seks? Naturalis Amerika 143:936–938.
WHITEMAN, NK, DAN PG PARKER. 2004. Pengaruh sosialitas inang pada
biologi populasi ektoparasit. Jurnal Parasitologi 90:939– 947.
kecenderungan pengelompokan pada iguana laut. Ekologi Perilaku 10:22–
29.
WILSON, K., DAN BT GRENFELL. 1997. Pemodelan linier umum untuk
parasitologis. Parasitologi Hari Ini 13:33–38.
ZAHN, A., DAN D. RUPP. 2004. Beban ektoparasit pada kelelawar vespertilionid
Eropa. Jurnal Zoologi (London) 262:383–391.
ZHANG, LB, G. JONES, S. PARSONS, B. LIANG, DAN SY ZHANG. 2005a.
Perkembangan vokalisasi pada kelelawar kepala datar, Tylonycteris
pachypus dan T. robustula (Chiroptera: Vespertili onidae). Acta
Chiropterologica 71:91–99.
ZHANG, LB, G. JONES, S. ROSSITER, G. ADES, B. LIANG, DAN SY
ZHANG. 2005b. Makanan kelelawar berkepala datar, Tylonycteris pachypus
dan T. robustula, di Guangxi, Cina Selatan. Jurnal Mamalogi 86:61–66.
ZHANG, LB, B. LIANG, G. JONES, S. PARSONS, L. WEI, DAN SY
ZHANG. 2007. Morfologi, ekolokasi, dan perilaku mencari makan pada dua
spesies kelelawar bersaudara simpatrik, Tylonycteris pachypus dan T.
robustula (Chiroptera: Vespertilionidae). Jurnal Zoologi (London) 271:344–
351.
ZHANG, LB, B.LIANG, SY ZHOU, LR LU, DAN SY ZHANG. 2004a. Pemilihan
mangsa Tylonycteris pachypus dan T. robustula (Chiroptera: Vespertilioninae)
di Guangxi, Cina. Penelitian Zoologi 25:105–110 (dalam bahasa Cina
dengan abstrak bahasa Inggris).
ZHANG, LB, B.LIANG, SY ZHOU, LR LU, DAN SY ZHANG. 2004b. Struktur
kelompok kelelawar kepala datar kecil Tylonycteris pachypus dan kelelawar
kepala datar besar T. robustula. Acta Zoologica Sinica 50:326–333 (dalam
bahasa Cina dengan abstrak bahasa Inggris).
ZUK, M. 1996. Penyakit, interaksi endokrin-imun, dan seksual
pilihan. Ekologi 77:1037–1042.
Dikirim 21 September 2008. Diterima 1 Mei 2009.
Associate Editor adalah David L. Reed.