Diterima: 22 Januari 2018 | Direvisi: 13 Agustus 2018 | Diterima: 16 Agustus 2018 DOI: 10.1111 / jac.

12302

HEATSTRESS

Pengaruh suhu tinggi pada morfologi serbuk sari, pertumbuhan tanaman dan hasil
biji di quinoa ( Chenopodium quinoa Willd.)

Leonardo Hinojosa 1 | Janet B. Matanguihan 2 | Kevin M. Murphy 1

1 Lab Sistem Benih Berkelanjutan, Departemen Ilmu Tanaman

dan Tanah, Washington State University, Pullman, Washington Abstrak

Biji gandum ( Chenopodium quinoa Willd.) Telah mendapatkan banyak perhatian di seluruh dunia selama dekade
2 Departemen Ilmu Biologi, Messiah College,
terakhir karena manfaat nutrisi dan kesehatannya. Namun, kerentanannya terhadap suhu tinggi telah dilaporkan
Mechanicsburg,

Pennsylvania sebagai hambatan serius bagi produksi globalnya. Tujuan dari penelitian ini adalah untuk mengevaluasi pertumbuhan

quinoa dan morfologi serbuk sari dalam merespon suhu tinggi. Morfologi dan viabilitas serbuk sari, pertumbuhan
Korespondensi

Kevin M. Murphy, Lab Sistem Benih Berkelanjutan, Departemen tanaman dan kumpulan benih, dan beberapa parameter fisiologis diukur pada bunga mekar di dua genotipe quinoa
Ilmu Tanaman dan Tanah, Sekolah Tinggi Ilmu Pertanian,
dengan suhu siang / malam 22/16 ° C sebagai perlakuan kontrol dan 40/24 ° C sebagai stres panas. pengobatan.
Manusia, dan Sumber Daya Alam, Universitas Negeri

Washington, Pullman, Washington. Hasil kami menunjukkan bahwa stres panas mengurangi viabilitas serbuk sari antara 30% dan 70%. Meskipun tidak

ada perbedaan morfologi yang terlihat pada permukaan serbuk sari antara panas - stres dan non - panas -
Email: kmurphy2@wsu.edu

Informasi pendanaan

Secretaría de Educación Superior, Ciencia, Tecnología e

Innovación; Institut Pangan dan Pertanian Nasional, Nomor

Hibah / Penghargaan: 2016-68004-24770; KAMI

jika dilakukan tekanan, ketebalan dinding serbuk sari (intine dan extine) meningkat karena tekanan panas. Suhu tinggi

Departemen Pertanian, Nomor Hibah / Penghargaan: tidak mempengaruhi hasil benih, ukuran benih dan kehijauan daun. Di sisi lain, suhu tinggi meningkatkan laju
2016-68004-24770
fotosintesis. Kami menemukan bahwa quinoa memiliki plastisitas tinggi dalam menanggapi suhu tinggi, meskipun

viabilitas serbuk sari dan struktur dinding serbuk sari dipengaruhi oleh suhu tinggi pada tahap bunga mekar. Studi ini

juga merupakan laporan pertama dari quinoa pollen menjadi trinukleat.

KE YWORD S

Chenopodium quinoa, stres panas, suhu tinggi, pertumbuhan tanaman, serbuk sari

1 | PENGANTAR tergantung pada lamanya kenaikan suhu dan tahap perkembangan tanaman saat stres panas

terjadi (Driedonks, Rieu, & Vriezen, 2016; Prasad, Bheemanahalli, & Jagadish, 2017). Secara

Suhu lingkungan pada abad sebelumnya telah meningkat ~ 0,8 ° C dan diperkirakan akan umum tahap reproduksi pada tanaman lebih sensitif terhadap cekaman panas dibandingkan

meningkat lagi ~ 2 hingga 4 ° C pada akhir abad ini. Perubahan suhu utama akan terjadi di lintang dengan tahap vegetatif (Prasad et al., 2017). Misalnya, beberapa tanaman seperti kacang polong

yang lebih tinggi, dan gelombang panas yang lebih sering dan lebih parah diperkirakan (IPCC, (Jiang et al., 2015), buncis (Devasirvatham et al., 2013), kacang umum (Gross & Kigel, 1994),

2014). Peningkatan suhu lingkungan global akan mempengaruhi pertumbuhan, perkembangan tomat (Xu et al., 2017; Zhou et al. , 2015), gandum (Prasad & Djanaguiraman, 2014), kedelai

dan produktivitas tanaman. Suhu juga berubah dari musim ke musim dan berfluktuasi setiap hari (Djanaguiraman, Prasad, Boyle, & Schapaugh, 2013) dan sorgum (Djanaguiraman, Prasad,

(Hasanuzzaman, Nahar, Alam, Roychowdhury, & Fujita, 2013). Kenaikan suhu selama periode Murugan, Perumal, & Reddy, 2014; Djanaguiraman, Perumal, Jagadish, et al .,

waktu tertentu yang menyebabkan kerusakan permanen pada pertumbuhan dan perkembangan

tanaman dikenal sebagai cekaman panas. Stres panas merupakan fungsi kompleks dari durasi,

intensitas dan laju kenaikan suhu (Wahid, Gelani, Ashraf, & Foolad, 2007). Stres panas

menimbulkan respons berbeda di seluruh spesies tanaman, 2018) telah dilaporkan peka terhadap suhu tinggi selama tahap perkembangan reproduksi jantan,

sehingga mengurangi viabilitas serbuk sari, produksi serbuk sari dan kumpulan benih. Kepekaan

terhadap tekanan panas gametofit betina di millet mutiara juga telah

J Agro Tanaman Sci. 2018; 1 - 13. wileyonlinelibrary.com/journal/jac © 2018 Blackwell Verlag GmbH | 1
2 | HINOJOSA ET AL.

dilaporkan (Djanaguiraman, Perumal, Ciampitti, Gupta, & Prasad, komponen. Sepengetahuan kami, ini adalah pertama kalinya serbuk sari quinoa dipelajari dalam

2018). kondisi tekanan panas.

Biji gandum ( Chenopodium quinoa Willd.) Adalah tanaman benih kuno dari wilayah Andes,

dan dalam 30 tahun terakhir, telah mendapatkan perhatian yang besar di seluruh dunia karena
2 | MATERIAL DAN METODE
manfaat nutrisi dan kesehatannya, serta rasanya yang kaya rasa dan tinggi. - bibit berkualitas

(Aluwi, Murphy, & Ganjyal, 2017; Kowalski, Medina - Meza, Thapa, Murphy, & Ganjyal, 2016; Wu,
2.1 | Bahan tanaman dan kondisi pertumbuhan
Morris, & Murphy, 2016, 2017; Wu, Ross, Morris, & Murphy, 2017). Terutama, itu dihargai karena

sumurnya - komplemen yang seimbang antara asam amino dan konsentrasi mineral besi, kalsium Dua genotipe quinoa, QQ74 (PI 614886) dan 17GR (Ames 13735), yang diperoleh dari Sistem

dan fosfor yang tinggi (González, Konishi, Bruno, Valoy, & Prado, 2012; Navruz - Varli & Sanlier, Plasma Nutfah Tanaman Nasional (NPGS), digunakan dalam penelitian ini. QQ74 berasal dari

2016; Vega - Gálvez dkk., 2010; Wu, 2015; Wu, Peterson, Morris, & Murphy, 2016). Dalam Maule, Chili, dan 17 GR dikumpulkan untuk Dr. Meridio Ballon dengan situs asal yang belum

beberapa tahun terakhir, produksi quinoa telah menyebar ke seluruh dunia (Bazile, Jacobsen, & ditentukan, mungkin dari Chili. QQ74 dipilih sebagai pemanas - genotipe toleran (Peterson &

Verniau, 2016; Jacobsen, 2003). Jaringan kolaboratif global percontohan di quinoa (GCN - quinoa) Murphy, 2015) dan 17 GR sebagai panas - genotipe sensitif sesuai dengan pengamatan pada

didirikan untuk memperluas quinoa di negara lain (Bazile et al., 2016; Murphy, Bazile, Kellogg, & kondisi lapangan dimana suhu udaranya melebihi 30 ° C (data tidak dipublikasikan). Penelitian ini

Rahmanian, 2016). dilakukan di Plant Growth Facilities di Washington State University, Pullman, WA, USA,

menggunakan dua ruang pertumbuhan terkontrol, model E15 dengan pengontrol comp 3244

(Conviron, Controlled Environments Ltd., Manitoba, Canada). Tanaman quinoa ditanam dalam pot

persegi berukuran 2.6 - kapasitas volume liter yang diisi dengan media campuran (Sunshine

Professional Growing Mix), 70% - 80% lumut gambut Sphagnum Kanada (Agawam, MA). Sebanyak

Quinoa adalah alotetraploid (2 n = 4 × = 36) dengan perkiraan lima benih per pot, dilanjutkan dengan penjarangan 10 hari setelah penyemaian (DAS),

ukuran genom 1,45 - 1,50 Gb (Kolano, Siwinska, Gomez, Szymanowska - Pulka, & Maluszynska, menyisakan satu tanaman per pot. Tanaman dipupuk 20 HST dengan dua gram Osmocote per pot ®

2012). Baru-baru ini, Jarvis et al. (2017) menerbitkan urutan yang lebih lengkap dari genom klasik (13 - 13 - 13) (Everris Inc.). Pot yang mewakili genotipe dipindahkan secara acak setiap

quinoa dengan minggu untuk menghindari pengaruh lingkungan dari bagian dalam ruangan.

1,39 gigabasa (Gb), meningkatkan minat pada penelitian genomik dan genetika quinoa.

Suhu tinggi selama pembungaan dan pembentukan benih dapat secara signifikan

mengurangi hasil dan merupakan salah satu penghalang utama ekspansi global quinoa. Studi di

Chili (Fuentes & Bhargava, 2011; Lesjak & Calderini, 2017), Italia (Pulvento et al., 2010), Maroko

(Hirich, Choukr - Dua percobaan independen dilakukan; enam belas tanaman per genotipe ditanam pada

Allah, & Jacobsen, 2014), Portugal (Pires, 2017), India (Bhargava, Shukla, & Ohri, 2006) dan di percobaan pertama dan dua puluh tanaman per genotipe pada percobaan kedua. Kondisi ruang

Amerika Serikat (Peterson & Murphy, kendali dijaga pada suhu optimal, dengan maksimal siang hari / malam - waktu rezim suhu

2015) melaporkan bahwa suhu tinggi menurunkan hasil benih quinoa. Diameter biji quinoa juga minimum 25/16 ° C dengan waktu tempuh 4 jam antara siang dan malam (Gambar 1).

berkurang hingga 73% saat suhu udara maksimum naik menjadi 28 ° C dalam hari yang panjang Fotoperiode 14 jam, dan kepadatan fluks foton fotosintesis (PPFD) ~ 300 μ mol m - 2 s - 1. Semua

(Bertero, King, & Hall, 1999). Selain itu, suhu malam antara 20 dan 22 ° C mengurangi hasil tanaman ditanam di ruang kontrol mulai dari penyemaian hingga bunga mekar skala 60 BBCH

gabah antara 23% dan 31% saat suhu tinggi terjadi selama tahap pembungaan (Lesjak & (Sosa - Zuniga, Brito, Fuentes, & Steinfort, 2017), setelah itu tanaman dibagi menjadi dua

Calderini, 2017). Namun, percobaan dalam kondisi terkontrol menunjukkan bahwa suhu siang / kelompok. Kelompok pertama disimpan dalam ruang bersuhu optimal dan kelompok lainnya

malam 25/20 ° C merangsang pertumbuhan quinoa (Becker et al., 2017; Yang, Akhtar, Amjad, dipindahkan ke ruang lain dan dipaparkan pada suhu siang / malam tinggi 40/24 ° C dengan

Iqbal, & Jacobsen, 2016). waktu tempuh 4 jam antara siang dan malam selama 15 hari (Gambar 1). Pengaturan PPFD dan

fotoperiode tinggi - perlakuan suhu sama dengan ruang kontrol. Setelah 15 hari, tanaman yang

terkena suhu tinggi dipindahkan kembali ke ruang suhu optimal dan disimpan di sana sampai

Belum ada studi tentang nomor nuklir C. quinoa dewasa dan panen. Kelembaban relatif di kedua ruang itu antara 40% dan 65%. Kelembaban

serbuk sari, meskipun Brewbaker (1967) melaporkan bahwa secara umum tumbuhan dalam famili relatif lebih tinggi pada kondisi kontrol, terutama pada malam hari. Kelembaban relatif tinggi di

Amaranthaceae memiliki serbuk sari trikeluler. Serbuk sari quinoa berbentuk bulat dengan pori tempat tinggi - kondisi suhu dapat mengurangi transpirasi tanaman; Namun, tinggi - kondisi suhu,

banyak (polipantaporat), dan permukaannya ditutupi dengan spinula kecil sebagai ornamen kelembaban relatif sekitar 40% - 55%. Tanaman diairi setiap hari untuk menghindari stres

(Gomaa, 2014). Diameter serbuk sari adalah 23,3 μ m, dengan rata-rata 49 pori, masing-masing kekeringan. Suhu udara dan kelembaban relatif dipantau oleh Lascar EL - USB - 2 - Pencatat Data

pori berukuran 1,6 μ m (García, Varela, Reyes, Prado, & González, 2011). Serbuk sari quinoa Kelembaban USB LCD dengan Layar LCD (MicroDAQ.com, Contoocook, NH) setiap 30 menit.

dapat dimatikan oleh air panas karena sensitif terhadap suhu tinggi. Dengan demikian, air panas Tanah

dapat digunakan untuk mengebiri quinoa dan menghasilkan hibrida (Peterson, Jacobsen,

Bonifacio, & Murphy, 2015).

Penelitian ini dilakukan untuk menganalisis pengaruh suhu tinggi (40/24 ° C siang / malam)

terhadap morfologi dan struktur serbuk sari quinoa selama bunga mekar. Selain itu, kami

mengevaluasi pengaruh suhu tinggi terhadap pertumbuhan quinoa, fotosintesis dan hasil
HINOJOSA ET AL. |3

kelembaban dan suhu dicatat menggunakan Sensor Suhu dan Kelembaban Tanah 5TM dengan semalam pada suhu 4 ° C. Sampel didehidrasi dengan memaparkan setiap sampel selama 10

ProCheck Sensor Read - Keluar dan Penyimpanan (Decagon Devices, Inc. Pullman, WA, USA) menit masing-masing ke rangkaian lima konsentrasi etanol 30%, 50%, 70%, 90% dan 100%.

(Gambar 1). Hexamethyldisilazane (HMDS) kemudian digunakan untuk mengeringkan sampel semalaman.

Akhirnya, serbuk sari dilapisi emas dan diamati di SEM Tescan Vega3 + EDAX (Kohoutovice,

Czech Republic).
2.2 | Viabilitas serbuk sari

Untuk menentukan viabilitas serbuk sari, serbuk sari quinoa dikumpulkan dari percobaan pertama, Mikroskop elektron transmisi (TEM) digunakan untuk mengevaluasi pengaruh tekanan panas

baik kontrol maupun tinggi - suhu tanaman, 7 hari setelah perlakuan panas. Tiga tanaman acak pada struktur dinding serbuk sari. Serbuk sari dipanen dari tanaman dan percobaan yang sama

dipilih di setiap ruang dan serbuk sari dikumpulkan 5 - 6 jam setelah fotoperiode dimulai. Serbuk seperti dijelaskan di atas. Protokol morfologi tanaman Spurr untuk persiapan TEM digunakan

sari didistribusikan secara seragam dalam 0,5 ml larutan tetrazolium 1% (2,3,5 - triphenyl dengan sedikit modifikasi (Franceschi Microscopy & Imaging Center, Washington State University,

tetrazolium chloride) dan sukrosa 5% dan diinkubasi selama 30 menit pada suhu 28 ° C. Olympus https://fmic.wsu.edu/biologica l-sample-persiapan-teknik /). Singkatnya, serbuk sari difiksasi

BH ringan - 2 mikroskop optik dengan kamera ProGress (Olympus Optical Co. Ltd., Tokyo, Japan) dengan 2% paraformaldehida, 2% glutaraldehida, 2% dimetil sulfoksida di

digunakan untuk menangkap sepuluh gambar untuk setiap perlakuan. Butir serbuk sari yang

berwarna merah terang sampai merah dianggap dapat hidup dan tidak berwarna, tidak dapat

hidup (Rodriguez - Riano & Dafni, 2000). ImageJ digunakan untuk menganalisis gambar (Rasband, 0,01 M buffer fosfat (pH 7,2) semalam pada suhu 4 ° C. Serbuk sari kemudian di microwave

1997). Persentase viabilitas serbuk sari ditentukan sebagai rasio jumlah gabah yang layak selama 2,5 menit (500 W dengan pemotongan 40 ° C) dalam larutan fiksasi yang sama, diikuti

terhadap total gabah. oleh 1% osmium tetroksida dalam 0,05 mM buffer fosfat semalaman pada suhu 4 ° C. Dehidrasi

gelombang mikro dilakukan dengan rangkaian tujuh konsentrasi etanol yaitu 30%, 50%, 60%,

70%, 80, 90% dan 100%, masing-masing selama 1 menit. Setelah dehidrasi, substitusi bertahap

etanol dengan resin Spurr dilakukan selama 3 hari sampai sampel benar-benar tertanam. Bagian

Ultrathin (70 - 100 μ m) dibuat dengan menggunakan ultramicrotome Leica Reichert. Sampel

diwarnai dengan uranyl asetat dan timbal Reynolds. Setelah itu, serbuk sari diperiksa di Philips
2.3 | Morfologi permukaan serbuk sari, struktur dinding dan nomor inti
TEM CM200 UT Intermediate Voltage (Hillsboro, OR, USA). Ketebalan serbuk sari intine dan

exine dari beberapa lokasi acak dari 12 mikrograf elektron transmisi masing-masing perlakuan

Scanning electron microscopy (SEM) digunakan untuk memeriksa permukaan serbuk sari. Serbuk diukur menggunakan ImageJ (Rasband, 1997).

sari dipanen dari bunga terbuka pada hari ketujuh setelah perlakuan stres panas. Serbuk sari

segera difiksasi semalaman pada suhu 4 ° C dengan paraformaldehida 2%, glutaraldehida 2%

dalam buffer fosfat 0,01 M (pH 7,2). Sampel serbuk sari dipanaskan dengan microwave

2,5 menit (500 W dengan pemotongan 40 ° C) dalam larutan fiksasi yang sama, diikuti oleh 1% Pewarnaan DNA dilakukan untuk menentukan jumlah inti yang ada dalam serbuk sari

osmium tetroksida dalam buffer fosfat 0,05 mM quinoa. Serbuk sari quinoa segar dikumpulkan

GAMBAR 1 Suhu udara harian dan kondisi kelembaban

relatif di ruang pertumbuhan selama periode budidaya
dalam dua percobaan independen. Empat - periode ramping
jam antara suhu udara siang dan malam, dengan kontrol
suhu 25/16 ° C yang dilambangkan dengan simbol
lingkaran terisi dan ( •) dan suhu tinggi 40/24 ° C
dilambangkan dengan simbol segitiga ( ▵)
4 | HINOJOSA ET AL.

dari rumah kaca antara 10 h00 dan 11 h00 dan segera direndam dalam larutan paraformaldehyde
2.5 | Analisis statistik
yang dilengkapi dengan 4 ′, 6 - diamidino - 2 - fenilindol, dihidroklorida (DAPI) menggunakan prosedur

yang dipublikasikan (Smertenko, Moschou, Zhang, Fahy, & Bozhkov, Dua percobaan dilakukan dengan menggunakan dua ruang pertumbuhan per percobaan, ruang

tersebut berputar setiap musim dengan perlakuan suhu. Kedua percobaan dilakukan dalam

2016). Setelah 4 jam, serbuk sari langsung diamati menggunakan Leica DMI - 3000 mikroskop rancangan acak lengkap dengan delapan ulangan tanaman tunggal per perlakuan pada

fluorescent dilengkapi dengan kamera DFC450C. percobaan pertama dan sepuluh ulangan tunggal tumbuhan per perlakuan pada percobaan

kedua. Uji normalitas data dilakukan dengan cara fit to normal distribution dan penilaian goodness

of fit dengan Shapiro - Tes Wilks W. Uji Levene's dilakukan untuk menguji kesetaraan varians.
2.4 | Fotosintesis, fluoresensi klorofil, indeks kehijauan daun dan
Catatan ( n) transformasi digunakan untuk menormalisasi data tinggi tanaman, bobot kering pucuk
parameter pertumbuhan tanaman
dan bobot kering akar. Data menjadi sasaran dua - cara analisis varians (ANOVA). Sarana dan

Pada percobaan pertumbuhan putaran kedua, fotosintesis maksimal kesalahan standar untuk semua data dalam tabel dan gambar dilaporkan. Signifikansi antara

tarif ( SEBUAH maks) dihitung menggunakan model nonlinier berdasarkan Ögren dan Evans (1993). perawatan diperiksa pada p < 0,05, dan uji perbedaan signifikan tertinggi (HSD) Tukey digunakan

Respon fotosintesis terhadap pancaran insiden untuk membandingkan mean. Analisis statistik dilakukan dengan JMP ® Paket statistik versi Pro

( SEBUAH n / Kurva PPFD) diukur untuk menggunakan model. Daun photosyn- 12.2.0 dari SAS (SAS Institute, Cary, NC, USA)

tingkat thetic ( SEBUAH n) diukur menggunakan LI - 6400 sistem fotosintesis portabel (LI-COR Inc.,

Lincoln, NE, USA). Berbagai PPFD digunakan

untuk membangun kurva (2.000, 1.800, 1.500, 1.000, 900, 600, 300, 200,

100, 50 μ mol quanta m - 2 s - 1). PPFD dilengkapi dengan sumber cahaya LED buatan (6400 - 02B,

LI-COR Inc., Lincoln, NE, USA). Absorbansi daun 0,84 digunakan dalam model ini (Hussin, Laju fotosintesis maksimal ( SEBUAH maks) dihitung menggunakan model nonlinier. Modifikasi

Khalifa, Geissler, & Koyro, 2017). Semua pengukuran dilakukan pada kelembaban relatif 50%. - 60%, Levenberg - Algoritme Marquardt untuk

dengan suhu daun 24 ° C di ruang kontrol dan 40 ° C di tinggi - ruang suhu, dan laju aliran model fitting dilakukan, dan paket minpack.lm (Timur, Mullen, Spiess, & Bolker, 2016), doBy

(Søren & Ulrich, 2016), stringi (Gagolewski, 2017) dan plyr (Wickham, 2011) digunakan di R Tim

Inti (2015). Fungsi yang dibuat berkaitan dengan photosyn- daun

400 μ mol s - 1. CO antar sel 2 ( C saya) dipertahankan pada 700 μ mol

mol - 1 dengan mengontrol C saya fungsi LI - 6400 dan meningkatkan CO 2 tingkat thetic ( SEBUAH n), suhu daun (24 atau 40 ° C), CO 2 antar sel ( C saya),

di luar daun; dengan demikian, fotosintesis diubah hanya dengan perubahan radiasi aktif fotosintesis (PAR) dan absorbansi daun.

pancaran dan tidak dikacaukan oleh perubahan C saya. Empat tanaman dipilih untuk setiap

perlakuan, dan satu daun mengembang penuh dari

3 | HASIL
bagian atas tanaman diukur. Klorofil daun fluores-

cence ( F v / F m) diukur secara bersamaan menggunakan modulasi amplitudo pulsa fluorometer

3.1 | Viabilitas serbuk sari, morfologi dan bilangan inti
portabel MINI - PAM Walz GmbH (Effeltrich,

Jerman). Daunnya gelap - diadaptasi dengan klip daun (DCL - 8, Walz GmbH) selama 30 menit, dan

indeks kehijauan daun (LGI) diukur dengan Minolta SPAD - 502 (Konica Minolta Sensing, Tokyo, Viabilitas serbuk sari Quinoa berkurang secara signifikan pada kedua genotipe sebagai

Jepang). konsekuensi dari tingginya - perlakuan suhu { p < 0,001}. Genotipe 17 GR lebih sensitif terhadap

Empat tanaman per perlakuan dipanen 8 hari setelah tanaman dipindahkan dari perlakuan suhu tinggi, dan viabilitas serbuk sari dalam kondisi panas adalah 26%, sedangkan pada genotipe

stres panas. Seluruh tanaman dipanen dan dibagi menjadi area daun dan komponen akar yang QQ74 viabilitas serbuk sari adalah 63% (Gambar 2). Tidak ada perbedaan morfologi yang diamati

terpisah. Bobot kering dicatat untuk setiap komponen setelah bahan tanaman dikeringkan dalam pada permukaan serbuk sari karena suhu tinggi. Serbuk sari quinoa berbentuk bulat dengan

oven selama 3 hari pada suhu 60 ° C. Delapan dan enam tanaman per perlakuan dari percobaan jumlah pori yang tidak terbatas (polypantaporate). Serbuk sari permukaan ditutupi dengan

pertama dan kedua, masing-masing, dipanen saat jatuh tempo dengan tangan, dan tinggi ornamen butiran butiran beberapa menit, dan pori melingkar ditutupi dengan operkulum berputar

tanaman serta jarak sumbu sekunder dari malai dicatat sebelum panen. Panjang sumbu sekunder, (Gambar 3a dan b).

yang didefinisikan di sini memanjang dari pangkal cabang primer hingga bunga terakhir, diukur

tiga kali per tanaman. Terakhir, ukuran benih diukur menggunakan metodologi yang dijelaskan

oleh Sankaran, Wang, dan Vandemark (2016), dengan sedikit modifikasi. Dari setiap tanaman, Dinding serbuk sari berlapis-lapis (sporoderm) dipengaruhi oleh suhu tinggi, seperti yang

0,60 - 0,90 g benih dipanen dan digunakan untuk mendapatkan gambar dengan pemindai Epson ditunjukkan pada (Gambar 3c). Sporoderm terdiri dari lapisan luar exine dan lapisan dalam intine.

Perfection V39, model (J371A). Citra diolah menggunakan algoritma MATLAB untuk menghitung Lapisan ekstine dibagi menjadi dua lapisan, ektexine dan endexine. Ekteksin terdiri dari tektum,

rata-rata luas dan jumlah benih. Bobot 1.000 benih dihitung sehubungan dengan bobot benih per kolumela, dan lapisan kaki. Serbuk sari quinoa memiliki tektum yang terlihat yang dikenal sebagai

sampel dengan memperhatikan jumlah benih per sampel. pollen tectate. Pengaruh suhu tinggi terhadap ketebalan sporoderm tidak berbeda nyata untuk

intine maupun exine antar genotipe. Namun, ketebalan intine dan extine meningkat secara

signifikan di bawah ketinggian - perlakuan suhu { p < 0,001}. Lebar lapisan intine (mean ± SE = 0,407

± 0,009 μ m, N = 187) di atas - perlakuan suhu itu

HINOJOSA ET AL. |5

3.2 | Parameter pertumbuhan tanaman

Tinggi tanaman meningkat dalam quinoa sekitar 13% di bawah tinggi - perlakuan suhu { p < 0,001}

tetapi tidak berbeda antar genotipe (Tabel 1). Bobot kering pucuk berkurang secara signifikan { p =

0,018} tinggi - perlakuan suhu dan juga berbeda secara signifikan { p = 0,003} antar genotipe. QQ74

mengakumulasi lebih banyak berat kering pucuk daripada 17GR (Tabel 1). Bobot kering akar dan

hasil per tanaman tidak dipengaruhi oleh suhu tinggi, dan tidak ditemukan perbedaan antara

genotipe bobot kering akar dan hasil per tanaman (Tabel 1).

GAMBAR 2 Viabilitas serbuk sari dari dua genotipe quinoa (QQ74 dan 17GR) di bawah
Interaksi yang signifikan antara genotipe dan pengobatan terdeteksi untuk LGI { p = 0,006},
kondisi kontrol (25/16 ° C) dan kondisi panas (40/24 ° C). Batang vertikal menunjukkan ± SE berarti.
panjang sumbu sekunder { p = 0,001}, ukuran biji { p = 0,012} dan berat 1.000 biji { p < 0,001}. Nilai
Berarti dengan huruf yang berbeda berbeda secara signifikan menurut Tukey's HSD at
LGI tertinggi tercatat pada genotipe 17GR dalam kondisi kontrol. Suhu tinggi meningkatkan LGI di

p < 0,05 QQ74 sedangkan di 17GR tidak ada perbedaan yang signifikan antara kontrol dan tinggi - perlakuan

suhu dilaporkan (Tabel 2). Panjang sumbu sekunder dari perbungaan meningkat lebih dari 118%

lebih tebal dari pada perlakuan kontrol (mean ± SE = 0,265 ± 0,005 di bawah ketinggian - perlakuan suhu pada kedua genotipe, meskipun panjang cabang buah di

μ m, N = 187). Begitu pula dengan extine di high - perlakuan suhu (rata-rata ± SE = 1,590 ± 0,045 μ QQ74 meningkat lebih dari 17GR (Tabel 2 dan Gambar 5).

m, N = 187) lebih tebal dibandingkan dengan perlakuan kontrol (mean ± SE = 1,096 ± 0,025 μ m, N

= 187). Ketebalan pori juga meningkat sebagai akibat dari tingginya - perlakuan suhu (Gambar 3d) { p

< 0,001}, dengan ketebalan pori (mean ± SE =

1,326 ± 0,148 μ m, N = 28) di bawah suhu tinggi lebih besar dari ketebalan pori dalam kondisi Tidak ada perbedaan yang diamati pada ukuran benih dari kedua genotipe di bawah suhu

kontrol (rata-rata ± SE = 0,630 ± 0,099 μ m, tinggi dan suhu kontrol, meskipun 17GR memiliki luas benih lebih besar dari QQ74 (Tabel 2).

N = 28). 1.000 - bobot benih 17GR meningkat 20% di tinggi - perlakuan suhu sementara tidak ada perbedaan

Dalam studi ini, kami menunjukkan bahwa serbuk sari quinoa adalah trinuklear, dengan dua dalam 1.000 - bobot benih di QQ74 antara tinggi - suhu dan perawatan kontrol.

inti generatif melingkar dan satu inti vegetatif memanjang (Gambar 4).

(Sebuah) (b)

GAMBAR 3 ( a) Memindai mikrograf elektron dari serbuk sari (c) (d)

quinoa dalam kondisi kontrol 25/16 ° C dan (b) kondisi panas
40/24 ° C, perbesaran 6.000 ×. ( c) Mikrograf elektron
transmisi dari struktur dinding serbuk sari quinoa yang
tumbuh pada suhu 22/16 ° C dan (d) pori serbuk sari dari
quinoa yang tumbuh pada suhu 40/24 ° C. Cy, sitoplasma;
Dalam, intine; Ex, exine; Pm, membran plasma; Tc, tektum,
batang skala = 0,5 μ m
6 | HINOJOSA ET AL.

GAMBAR 4 Pewarnaan DNA dalam serbuk sari dengan

DAPI. Setiap butir mengandung dua inti generatif (mata
panah) dan satu inti vegetatif memanjang (panah). Bilah
skala = 10 μ m

TABEL 1 Pengaruh interaksi genotipe quinoa dan

Tembak sampai kering Akar kering Klorofil
perlakuan suhu terhadap tinggi tanaman, fluoresensi
Berat tinggi tanaman bobot Hasil benih (g / tanaman Fluoresensi)
klorofil, bobot pucuk dan berat kering.
(cm) (g / tanaman) (g / tanaman) ( F v / F m)

Genotip

17GR × Kontrol 85.83 b 16.02 ab 10.40 a 9.55 a 0.84 a

(25/16 ° C)

17GR × Tinggi 102.73 a 13.47 b 5.90 a 9.32 a 0.84 a

suhu
(40/24 ° C)

QQ74 × Kontrol 96,35 ab 19.27 a 9.2 a 9.72 a 0.84 a

(25/16 ° C)

QQ74 × Tinggi 102.29 a 16.82 ab 7.70 a 9.90 a 0.84 a

suhu
(40/24 ° C)

p nilai

Genotipe (G) 0,099 * 0,004 * 0,860 ns 0,348 ns 0,068 ns

Pengobatan (T) < 0,001 ** 0,018 * 0,097 ns 0,950 ns 0,664 ns

G*T 0,074 ns 0,957 ns 0,385 ns 0,610 ns 0,770 ns

Panel bawah berisi hasil nilai probabilitas dari ANOVA. Huruf yang berbeda memiliki perbedaan yang signifikan ( p < 0,05) menggunakan
tes HSD Tukey.

(Prasad, Boote, Allen, Sheehy, & Thomas, 2006), kacang tanah (Prasad, Craufurd, &
3.3 | Fotosintesis dan fluoresensi klorofil
Summerfield, 1999), millet mutiara (Djanaguiraman, Perumal, Ciampitti, et al. 2018), gandum

Laju fotosintesis maksimal ( SEBUAH maks) meningkat pada kedua genotipe tinggi - perlakuan suhu (Dwivedi et al., 2017 ; Prasad & Djanaguiraman, 2014), tomat (Pressman, Peet, & Pharr, 2002;

(Gambar 6a). Konduk stomata Zhou et al., 2017), kapas (Kakani, 2005) dan kacang-kacangan (Porch & Jahn,

tance ( g s) secara signifikan lebih tinggi pada suhu tinggi daripada suhu rendah pada kedua

genotipe (Gambar 6b). Klorofil fluores- 2001). Pressman dkk. (2002) mengemukakan bahwa penurunan viabilitas serbuk sari pada tomat

cence tidak berbeda secara signifikan antara perlakuan suhu ( p = 0,664) dan genotipe ( p = 0,068) disebabkan oleh konsentrasi gula larut yang lebih rendah dalam serbuk sari berkembang.

(Tabel 1). Pengaruh suhu tinggi pada viabilitas serbuk sari tidak diamati pada hasil benih pada kedua

genotipe quinoa, kemungkinan karena sejumlah besar serbuk sari quinoa yang dihasilkan di ruang

pertumbuhan cukup untuk diri sendiri. - pemupukan. Namun, dalam kondisi lapangan, suhu tinggi
4 | Ion di scuss
menghambat dehiscence antera dan reabsorpsi endosperm, sangat mengurangi produksi serbuk

sari (Peterson & Murphy, 2015).

4.1 | Viabilitas serbuk sari, morfologi dan nomor inti

Viabilitas serbuk sari Quinoa berkurang secara signifikan karena suhu tinggi (40/24 ° C) (Gambar Ada beberapa cara berbeda untuk menguji viabilitas serbuk sari seperti uji tetrazolium,

2). Penurunan viabilitas serbuk sari oleh suhu tinggi telah dilaporkan pada tanaman yang berbeda meskipun uji perkecambahan in vitro adalah uji yang paling umum digunakan dan dapat diterima

termasuk jagung (Herrero & Johnson, 1980), sorgum (Prasad, Boote, & Allen, 2006), kedelai (Shivanna, 2003). Perkecambahan serbuk sari tidak dilaporkan dalam penelitian ini karena hasil

(Djanaguiraman et al., 2013; Koti, Reddy, Reddy , Kakani, & Zhao, 2005), kacang polong (Jiang et yang tidak konsisten dikaitkan dengan media perkecambahan yang digunakan yang sama dengan

al., 2015; Lahlali et al., 2014), beras yang digunakan untuk kacang polong (Lahlali et al., 2014) dan kedelai (Djanaguiraman et al., 2013;
HINOJOSA ET AL. |7

MEJA 2 Pengaruh interaksi genotipe quinoa dan perlakuan suhu terhadap indeks kehijauan
daun, panjang sumbu sekunder, ukuran biji dan berat 1.000 biji.

Daun Bobot
kehijauan Sekunder Ukuran benih dari 1.000

indeks sumbu (cm) (mm) biji

Genotip × pengobatan

17GR × Kontrol 71.03 a 4.47 c 2.16 a 2.66 b

(25/16 ° C)

17GR × Tinggi 69.41 ab 8.78 b 2.20 a 3.20 a

suhu
(40/24 ° C)

QQ74 × Kontrol 63.68 c 5.57 c 1.97 b 2.18 c

(25/16 ° C)

QQ74 × Tinggi 66.66 b 13.54 a 1.90 b 2.07 c

suhu
(40/24 ° C)

p nilai

Genotipe (G) < 0,001 ** < 0,001 ** < 0,001 ** < 0,001 **

Pengobatan (T) 0,408 ns < 0,001 ** 0,489 ns 0,021 *

G*T 0,006 * 0,001 ** 0,007 * < 0,001 **

Panel bawah berisi hasil nilai probabilitas dari ANOVA. Huruf yang berbeda memiliki perbedaan
yang signifikan ( p < 0,05) menggunakan tes HSD Tukey.

Salem, Kakani, Koti, & Reddy, 2007). Perlu disebutkan bahwa kacang polong dan kedelai memiliki

serbuk sari binuklear, yang mungkin menjelaskan mengapa media perkecambahan yang sama

tidak bekerja untuk quinoa. Keterbatasan utama dari uji perkecambahan adalah kurangnya media

perkecambahan serbuk sari yang optimal untuk banyak jenis tumbuhan, terutama quinoa dengan

serbuk sari trikeluler (Shivanna, 2003). Untuk pekerjaan di masa mendatang dalam serbuk sari
GAMBAR 5 Dampak suhu tinggi pada genotipe QQ74. Tanaman tumbuh di bawah kondisi
quinoa, kami merekomendasikan untuk mencoba media perkecambahan lain dengan konsentrasi kontrol 22/16 ° C (kiri) dan suhu tinggi 40/24 ° C (kanan). Batang skala = 10 cm

komponen garam, suhu dan waktu inkubasi yang berbeda. Misalnya, pada sorgum dan millet

mutiara, media perkecambahan biasa yang digunakan untuk legum dimodifikasi dengan

penambahan diamati ketika tanaman terkena 24 hari suhu tinggi (32/27 ° C siang / malam) sebelum bunga

MgSO. 4 7H 2 O dan KNO 3 ( Djanaguiraman dkk., 2014; Djanaguira-
pria, Perumal, Ciampitti, dkk. 2018; Prasad & Djanaguiraman, 2011).
Serbuk sari quinoa memiliki tektum terputus-putus yang terlihat (Gambar 3). Sebaliknya,
menggunakan mikrofotografi nontransmisi, Gomaa (2014) menggambarkan serbuk sari quinoa
sebagai intektat. Judd dan Ferguson (1999) menunjukkan bahwa spesies Chenopodiaceae
mekar, tetapi tidak ada kelainan yang diamati 1, 5, 9 dan 13 hari sebelum bunga mekar (Porch &
Jahn,
2001). Kelainan morfologi serbuk sari yang diamati pada suhu tinggi dapat disebabkan oleh
kerusakan pada tapetum selama perkembangan serbuk sari (Suzuki, Takeda, Tsukaguchi, &
Egawa, 2001) sebagai akibat dari kematian sel terprogram (Djanaguiraman et al., 2013).

menyajikan tektum tebal kecil dengan spinule pendek. Apalagi serbuk sari dari 12 Chenopodium spesies Struktur reproduksi tumbuhan sangat peka terhadap suhu tinggi. Tahapan paling sensitif
disajikan tektum subtektat (Pinar & SAYA nceo ğ lu, 2014). pada kebanyakan tanaman adalah selama meiosis (8 - 9 hari sebelum bunga mekar) dan

Tidak ada perubahan morfologi eksternal yang diamati pada serbuk sari quinoa karena suhu
tinggi (Gambar 3). Hasil serupa dijelaskan dalam polen kacang ketika tanaman terkena suhu siang
/ malam 36/18 ° C selama 4 hari pada tahap pembungaan (Jiang et al., 2015). Namun, serbuk sari
gandum runtuh dan mengering ketika tanaman terkena suhu 35/25 ° C siang / malam selama
pembuahan (1 - 3 hari setelah bunga mekar) (Prasad et al., 2017). Dalam penelitian kami, kami
tidak mengamati kelainan morfologi serbuk sari di tempat tinggi - perlakuan suhu, kemungkinan
karena tanaman terkena cekaman panas selama tahap bunga mekar dan bukan selama
perkembangan serbuk sari.

bunga mekar (Prasad & Djanaguiraman, 2014). Kelainan morfologi serbuk sari kedelai diamati Serbuk sari quinoa adalah polipantaporat, dengan pori-pori bervariasi jumlahnya antara 43
saat tanaman terpapar suhu 38/28 ° C siang / malam pada fase mekar penuh (Djanaguiraman et dan 55, dan ketebalan ekstine berkisar antara 1,2 dan 1,7 μ m tergantung pada varietasnya
al., 2013). Demikian juga kelainan pada pollen kacang biasa (García et al., 2011). Temuan kami tentang ketebalan ekstine sesuai dengan kisaran yang

dilaporkan. Suhu tinggi (40/24 ° C) meningkatkan ketebalan intine dan extine dalam serbuk sari

quinoa (Gambar 3). Untuk tanaman lain, suhu tinggi

8 | HINOJOSA ET AL.

pada 15 ° C hingga 60% pada 25 ° C (Lora, Herrero, & Hormaza, 2009). Fenomena ini tidak

diamati pada quinoa di mana semua serbuk sari berbentuk trikeluler. Brewbaker (1967)

mengemukakan bahwa serbuk sari trikeluler lebih umum ditemukan di taksa air, meskipun

tanaman quinoa beradaptasi dengan kondisi asin dan kekeringan.

4.2 | Parameter pertumbuhan tanaman

Kenaikan suhu dari (18/8 ° C) ke (25/20 ° C) meningkatkan tinggi tanaman sebesar 100% di

quinoa cv. “ Titicaca ”( Yang et al., 2016). Hasil tersebut serupa dengan hasil kami, meskipun rezim

suhu yang digunakan dalam penelitian mereka tidak setinggi suhu yang kami gunakan (40/24 ° C).

Di Bunda, Malawi, dengan suhu rata-rata 20 ° C, tinggi tanaman pada genotipe quinoa yang

berbeda lebih tinggi dibandingkan dengan tanaman yang ditanam di Bembeke, Malawi yang suhu

rata-rata 15 ° C (Maliro, Guwela, Nyaika, & Murphy,

2017).

Suhu tinggi (40/24 ° C) secara signifikan mengurangi berat kering pucuk dalam quinoa (Tabel

1.). Sebaliknya, massa batang dari kultivar Red Head, Salcedo dan Cherry Vanilla quinoa

meningkat tinggi -

perlakuan suhu (35/29 ° C) (Bunce, 2017). Di sisi lain, suhu malam yang tinggi mengurangi
GAMBAR 6 ( a) Laju fotosintesis maksimal dan (b) konduktansi stomata dalam dua genotipe
quinoa; 17GR dan QQ74, dalam kondisi kontrol (25/16 ° C) dan kondisi panas (40/24 ° C). biomassa di atas permukaan tanah pada dua genotipe quinoa Chili (Lesjak & Calderini, 2017).

Batang vertikal menunjukkan ± SE berarti. Berarti dengan huruf yang berbeda berbeda secara Pada jagung, millet mutiara dan tebu, suhu tinggi menurunkan massa kering pucuk (Wahid et al.,
signifikan menurut Tukey's HSD at p < 0,05 2007). Dalam penelitian ini, pemanjangan sumbu sekunder dan stimulasi percabangan pada suhu

tinggi (40/24 ° C) diamati pada tanaman quinoa (Gambar 3). Hasil yang sama dilaporkan di quinoa

cv. “ Achachino ” pada siang / malam suhu 28/20 ° C (Becker et al., 2017). Jumlah cabang di

meningkatkan ketebalan intine pada polen kacang polong (Jiang et al., 2015) dan ketebalan sorgum meningkat di bawah suhu 36/26 ° C; Namun, ketika suhu dinaikkan menjadi 40/30 ° C,

ekstine pada serbuk sari kedelai (Djanaguiraman et al., 2013). Tanaman dapat menghasilkan jumlah cabang berkurang (Prasad, Boote, & Allen, 2006).

sporoderm yang lebih tebal untuk melindungi sel sperma dari tekanan yang berbeda (Jiang et al.,

2015). Selain itu, pengaruh suhu tinggi pada sporoderm dapat mempengaruhi fungsi serbuk sari

yang normal (Porch & Jahn, 2001). Namun, perbedaan karbohidrat alami larut dan tidak larut pada

intine dan extine, dan bukan struktur extine, menentukan toleransi terhadap cekaman panas

(Pacini, 1996). Ketebalan serbuk sari quinoa di daerah poral meningkat karena suhu tinggi Ukuran benih tidak dipengaruhi oleh suhu tinggi pada kedua genotipe quinoa (Tabel 2).

(Gambar 3). Sejalan dengan itu, Pacini dan Dolferus (2016) melaporkan bahwa ekstine dan intine Bertero dkk. (1999) melaporkan penurunan minimal 14% dalam ukuran biji quinoa ketika suhu

memiliki ketebalan yang hampir sama meskipun pada beberapa kasus intine lebih tebal terutama meningkat dari 21 menjadi 28 ° C dalam fotoperiode 10,25 jam. Namun pada hari yang panjang

pada regio poral. (16 jam) penurunan ukuran benih meningkat menjadi 73% akibat suhu yang tinggi. Hasil ini

bergantung pada sensitivitas fotoperiode; biasanya genotipe yang berasal dari daerah tropis

ditandai dengan sensitivitas tinggi terhadap fotoperiode, sedangkan genotipe dari permukaan laut

Chili selatan adalah yang paling tidak sensitif terhadap fotoperiode (Christiansen, Jacobsen, &

Serbuk sari mengalami dua divisi mitosis, mitosis I dan mitosis II. Mitosis I menghasilkan Jørgensen, 2010).

butiran serbuk sari dengan sel vegetatif yang lebih besar dan sel generatif yang lebih kecil. Pada

mitosis II, sel generatif ini akan membelah lagi untuk menghasilkan dua sel sperma (Hafidh, Fíla,

& Honys, 2016; Shivanna 2003). Pada kebanyakan angiospermae, mitosis II terjadi setelah Hasil biji quinoa tidak dipengaruhi oleh suhu tinggi pada kedua genotipe yang dievaluasi

perkecambahan serbuk sari. Namun, pada sekitar 30% spesies angiosperm, mitosis II terjadi (Tabel 1). Sesuai dengan percobaan lain pada quinoa, hasil benih dapat ditingkatkan atau

sebelum perkecambahan serbuk sari, menghasilkan serbuk sari trinuklear, seperti serbuk sari dikurangi dengan suhu tinggi, tergantung varietasnya. Misalnya, hasil benih varietas “ Cherry

quinoa (Gambar 4). Serbuk sari trinuklear sering diamati pada tanaman tahunan herba dan gulma. Vanilla ” menurun 30% sedangkan varietas “ Salcedo ” meningkat menjadi 70% saat suhu dinaikkan

Serbuk sari trikeluler sulit untuk disimpan, memiliki viabilitas yang pendek, tingkat pernapasan dari 20/14 ° C menjadi 35/29 ° C (Bunce, 2017). Menariknya, hasil biji quinoa cv. “ Achachino ” meningkat

yang tinggi dan sulit untuk berkecambah secara in vitro (Shivanna 2003; Williams, Taylor, & pada suhu tinggi (28/20 ° C) saat tanaman disiram dengan air tawar, tetapi tidak ada perbedaan

O'Meara, 2014). Annona cherimola menghasilkan kedua jenis pollen, bicellular dan tricellular yang diamati saat tanaman disiram dengan air asin (Becker et al., 2017).

pollen, pada tanaman yang sama tetapi suhu tinggi diatas 25 ° C meningkatkan jumlah pollen

triseluler dari 5%
HINOJOSA ET AL. |9

Hasil kami menunjukkan bahwa penurunan viabilitas serbuk sari tidak tercermin dalam hasil dalam tiga kultivar quinoa “ Cherry Vanilla, "" Kepala merah ” dan “ Salcedo ”

benih pada kedua genotipe karena suhu yang tinggi. Kontradiksi, suhu tinggi menurunkan hasil biji (Bunce, 2017). Temperatur tinggi (28/20 ° C) tidak menurunkan A n

quinoa dalam kondisi lapangan selama bunga mekar membatasi viabilitas serbuk sari di gurun dalam kultivar quinoa “ Achachino ” dibandingkan dengan suhu kontrol

kering Atacama, Chili (Fuentes & Bhargava, 2011), pada musim panas di Pullman, AS (Peterson perature (18/8 ° C) (Becker et al., 2017). Ketika beberapa spesies tanaman seperti bayam, kapas

& Murphy, 2015) dan di dataran rendah dari Yunani Tengah (Noulas et al., 2017). Namun, dan gandum dipindahkan ke suhu tinggi, isoform yang berbeda dari aktivasi Rubisco dapat

kekeringan dan kelembaban relatif yang lebih rendah dikombinasikan dengan suhu tinggi di lokasi diproduksi (Yamori, Hikosaka, & Way, 2014). Isoform yang berbeda ini memberikan stabilitas dan

tersebut. Misalnya, hari-hari dengan kelembaban relatif lebih rendah (kurang dari 40%) dicatat fungsi panas dalam pemeliharaan atau peningkatan high - status aktivasi Rubisco. Proses ini dapat

pada musim panas di Pullman (AgWeatherNet 2018). Karena tujuan penelitian kami adalah untuk terjadi dalam quinoa yang memungkinkan tanaman menyesuaikan diri dengan suhu tinggi.

menentukan efek tunggal dari suhu tinggi,

Panas - tanaman toleran memiliki kemampuan untuk mempertahankan konduktansi stomata

tinggi pada suhu tinggi yang mendorong pembuangan panas transpirasional (Kaushal et al.,

2016). Pada suhu tinggi (40/24 ° C), kedua genotipe quinoa menunjukkan konduktansi stomata

tinggi (Gambar 6b), serupa dengan hasil yang dilaporkan di “ Titicaca ” dan “ Achachino ” kultivar

quinoa (Becker et al., 2017; Yang et al., 2016) dan panas - kelompok tomat toleran (Zhou et al.,

Beberapa laporan menyebutkan bahwa plasma nutfah Chili lebih toleran terhadap suhu tinggi 2015). Dengan demikian, tanaman quinoa di bawah suhu tinggi masih dapat menjaga pendinginan

daripada plasma nutfah Andes (Choukr - Allah dkk., 2016; Isobe, Uziie, Hitomi, & Furuya, 2012; evaporasi selama stres panas jika pasokan air cukup (Becker et al., 2017).

Peterson & Murphy,

2015). Namun, kultivar seperti “ Salcedo ” dari Bolivia dan “ Achachino ” dari Peru tampil lebih baik

dalam suhu tinggi, menunjukkan bahwa toleransi yang tinggi tidak berkorelasi kuat dengan asal Genotipe tetap hijau memiliki kemampuan untuk mempertahankan fotosintesis di bawah

geografis genotipe quinoa. Suhu di atas 43 ° C di Dubai menghambat hasil benih dalam lima tekanan dan telah dikaitkan dengan toleransi panas pada gandum (Cossani & Reynolds, 2012).

genotipe quinoa. Namun, genotipe “ P5 ” dan “ NSL 106399 ” menghasilkan benih di kandang jaring LGI melalui daun - klip - ketik sensor sebagai SPAD - 502 telah digunakan untuk mengukur estimasi

yang didinginkan hingga 35 ° C (Hirich, 2016). stay green dan nondestructive dari klorofil daun (Cerovic, Masdoumier, Ghozlen, & Latouche,

2012). Korelasi linier negatif antara kandungan klorofil dan kerusakan membran tilakoid di bawah

suhu tinggi telah dilaporkan dan menyarankan bahwa nilai SPAD dapat digunakan sebagai

Peningkatan suhu malam ~ 4 ° C di atas suhu lingkungan dalam kondisi lapangan di Chili metode throughput yang tinggi untuk skrining toleransi panas pada gandum (Ristic, Bukovnik, &

mengurangi hasil benih antara 23% dan 30% pada dua genotipe quinoa (Lesjak & Calderini, Prasad, 2007). Di QQ74, LGI meningkat karena suhu tinggi sedangkan tidak ada perbedaan yang

2017). Oleh karena itu, peningkatan sedang pada malam hari - suhu waktu tampaknya lebih ditemukan di 17GR antara suhu tinggi - suhu dan perlakuan kontrol (Tabel 2). Indeks kandungan

berdampak negatif terhadap hasil daripada kenaikan suhu hari (Prasad & Djanaguiraman, 2011). klorofil daun meningkat pada kultivar quinoa saat tanaman tumbuh pada suhu tinggi. Di sisi lain,

Keseimbangan tingkat fotosintesis dan respirasi dipengaruhi secara negatif oleh malam yang lebih LGI berkurang pada suhu malam tinggi pada dua genotipe quinoa (Lesjak & Calderini, 2017).

hangat yang mengurangi kumpulan karbohidrat dan biomassa (Prasad et al., 2017). Kemampuan kultivar untuk tetap hijau dan mempertahankan fotosintesis sangat penting untuk

adaptasi panas pada gandum (Sharma, Andersen, Ottosen, & Rosenqvist, 2015). Sesuai dengan

hasil kami dalam fotosintesis dan LGI, kedua genotipe quinoa dapat tumbuh pada suhu tinggi 40 °

Menariknya, bobot biji pada quinoa genotipe 17 GR meningkat karena suhu tinggi (Tabel 2). C tanpa penalti hasil biji. Namun, percobaan lapangan yang dilakukan ketika suhu tinggi

Secara umum, suhu tinggi menyebabkan ukuran benih dan bobot benih berkurang (Bertero et al., dikombinasikan dengan cekaman kekeringan dan tekanan hama telah terbukti sangat mengurangi

1999). Kemungkinan pengisian benih dalam 17 GR dimulai setelah perlakuan panas dan sumber hasil benih di quinoa (Walters et al., 2016).

daya tanaman cukup untuk menghindari penurunan bobot benih.

4.3 | Fotosintesis dan fluoresensi klorofil

Fotosintesis adalah salah satu proses fisiologis paling sensitif yang dipengaruhi oleh suhu tinggi. Klorofil Sebuah fluoresensi adalah alat yang efisien dan akurat untuk mendeteksi kerusakan

Fotosistem II (PSII) dalam reaksi terang dan Rubisco (ribulosa 1,5 bifosfat karboksilase / di PSII dan diakui sebagai salah satu cara terbaik untuk mempelajari toleransi panas di berbagai

oksigenase) keduanya sensitif terhadap tekanan panas (Kaushal, Bhandari, Siddique, & Nayyar, pabrik in vivo ( Sharma dkk., 2015;

2016). Namun, kerusakan PSII hanya terjadi pada suhu tinggi, seringkali di atas 45 ° C (Yamane, Zhou et al., 2015, 2017). Parameter fluoresensi klorofil, F v /

Kashino, Koike, & Satoh, 1998). Di F m, telah dilaporkan mencerminkan efisiensi kuantum maksimum fotokimia PSII dalam gelap - daun

yang diadaptasi (Baker & Rosenqvist,

studi ini, suhu tinggi (40/24 ° C) meningkat A. maks dan g s pada kedua genotipe quinoa (Gambar 6a 2004). Penurunan F v / F m sering diamati ketika tanaman terkena tekanan panas (Haque, Kjaer,

dan b). Hasil yang sama diamati Rosenqvist, Sharma, & Otto-

di quinoa cv. “ Titicaca, ” dimana suhu tinggi (25/20 ° C) sen, 2014; Sharma dkk., 2015; Wahid et al., 2007; Zhou dkk.,

meningkat A n oleh ~ 44% dalam kaitannya dengan perlakuan kontrol (Yang et al., 2015, 2017). Tidak ada perbedaan F v / F m antara suhu tinggi dan suhu kontrol diamati pada kedua

2016). Stres panas (35/29 ° C) tidak mempengaruhi laju fotosintesis daun genotipe quinoa
10 |
(Tabel 1). Suhu 25/20 ° C meningkatkan F v / F m di quinoa cv. Titicaca (Yang et al., 2016). Panas - tomat Baker, NR, & Rosenqvist, E. (2004). Aplikasi klorofil fluores-
toleran terkena 36 /
28 ° C mempertahankan CO fotosintesis 2 asimilasi dan F v / F m
(Zhou et al., 2017). Di sorgum, saat tanaman terkena
suhu tinggi 40/30 ° C, kandungan klorofil dan klorofil Sebuah fluoresensi tidak berbeda nyata pada
berbagai waktu perkembangan tanaman (Prasad, Pisipati, Mutava, & Tuinstra, 2008).
Singkatnya, hasil penelitian ini menunjukkan bahwa quinoa dapat beradaptasi dengan suhu
tinggi dengan menunjukkan plastisitas tinggi dalam beberapa parameter pertumbuhan seperti
fotosintesis bersih, fluoresensi klorofil, indeks kehijauan daun, ukuran biji dan kumpulan benih.
Menurut Yamori et al. (2014), ketika tanaman menunjukkan plastisitas yang cukup besar pada
parameter tertentu, tanaman cenderung memiliki plastisitas yang besar pada parameter lain; ini
dikenal sebagai “ sindrom aklimatisasi suhu. ”
Di sisi lain, suhu tinggi (40 ° C) menurunkan viabilitas serbuk sari tetapi tidak berpengaruh secara
bersamaan pada hasil benih. Meskipun tidak ada perubahan morfologi yang diamati pada
permukaan serbuk sari, ketebalan intine dan extine meningkat. Hasil kami menunjukkan bahwa
parameter pertumbuhan tidak terpengaruh secara merugikan ketika tanaman quinoa terkena suhu
tinggi, kecuali viabilitas serbuk sari. Sebaliknya, parameter pertumbuhan suhu tinggi ditingkatkan.
Temuan ini meletakkan dasar bagi studi lebih lanjut untuk mengevaluasi quinoa di bawah suhu
tinggi yang dikombinasikan dengan stres lain pada tahap fenologis yang berbeda, terutama
selama perkembangan struktur reproduksi. Akhirnya, penelitian ini adalah laporan pertama
tentang sifat triseluler serbuk sari quinoa.
UCAPAN TERIMA KASIH
Kami berterima kasih kepada anggota laboratorium Drs. Asaph Cousins, Kulvinder Gill, Camille
Steber, Andrei Smertenko dan Shinduja Sankara atas dukungan mereka dalam melaksanakan
berbagai aspek penelitian ini dan terutama untuk penggunaan instrumentasi yang digunakan
untuk menganalisis parameter pertumbuhan fisiologis yang berbeda. Kami berterima kasih kepada
Sistem Plasma Nutfah Tanaman Nasional AS karena telah berbagi benih quinoa yang digunakan
dalam percobaan kami. Selain itu, kami mengucapkan terima kasih kepada staf Franceschi
Microscopy & Imaging Center dari Washington State University atas bantuannya dalam persiapan
sampel serbuk sari untuk citra SEM dan TEM. Kami juga berterima kasih atas dukungan finansial
yang besar dari USDA NIFA 2016 - 51300 - 25808, Penghargaan USDA 2016 - 68004 -
24770 dan SENESCYT - Ekuador.
ORCID
Leonardo Hinojosa http://orcid.org/0000-0002-4248-9065
REFERENSI
AgWeatherNet. (2018). Jaringan Cuaca Pertanian Washington,
Universitas Negeri Washington.
Aluwi, NA, Murphy, KM, & Ganjyal, GM (2017). Fisikokimia
karakterisasi berbagai varietas quinoa. Kimia Sereal, 94,
847 - 856. https://doi.org/10.1094/CCHEM-10-16-0251-R
HINOJOSA ET AL.
cence dapat meningkatkan strategi produksi tanaman: Pemeriksaan kemungkinan masa
depan. Jurnal Botani Eksperimental, 55, 1607 - 1621. https://doi.org/10.1093/jxb/erh196
Bazile, D., Jacobsen, S.-E., & Verniau, A. (2016). Ekspansi global
quinoa: Tren dan batasan. Frontiers in Plant Science, 7, 622. https: // d
oi.org/10.3389/fpls.2016.00622
Becker, VI, Goessling, JW, Duarte, B., Caçador, I., Liu, F., Rosenqvist,
E., & Jacobsen, S.-E. (2017). Efek gabungan dari salinitas tanah dan suhu tinggi pada
fotosintesis dan pertumbuhan tanaman quinoa ( Chenopodium quinoa). Biologi Tumbuhan
Fungsional, 44, 665 - 678. https: // doi. org / 10.1071 / FP16370
Bertero, HD, King, RW, & Hall, AJ (1999). Fotoperiode - peka
fase pengembangan di quinoa ( Chenopodium quinoa Willd.). Penelitian Tanaman Lapangan,
60, 231 - 243. https://doi.org/10.1016/S0378-4290 (98) 00128-2
Bhargava, A., Shukla, S., & Ohri, D. (2006). Chenopodium quinoa - Sebuah
Perspektif India. Tanaman dan Produk Industri, 23, 73 - 87. https: // d
oi.org/10.1016/j.fcr.2006.10.001
Pembuat bir, JL (1967). Distribusi dan signifikansi filogenetik
serbuk sari binukleat dan nukleat trinukleat di angiospermae. American Journal of Botany,
54, 1069 - 1083. https://doi.org/10.1002/j.1537-
2197.1967.tb10735.x
Bunce, JA (2017). Variasi respon hasil terhadap peningkatan CO2 dan a
pengobatan suhu tinggi singkat di quinoa. Tanaman, 6, 26. https: // doi. org / 10.3390 /
tanaman6030026
Cerovic, ZG, Masdoumier, G., Ghozlen, NB, & Latouche, G. (2012). SEBUAH
daun optik baru - klip meteran untuk non simultan - penilaian destruktif klorofil daun dan
flavonoid epidermal. Physiologia Plantarum, 146, 251 - 260.
https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2012.
01639.x
Choukr-Allah, R., Rao, NK, Hirich, A., Shahid, M., Alshankiti, A., Toder (2016). Quinoa
ich, K., … Pantat, KUR untuk lingkungan marjinal:
Menuju ketahanan pangan dan gizi masa depan di MENA dan kawasan Asia Tengah. Frontiers
in Plant Science, 7, 346. https://doi.org/10. 3389 / fpls. 2016.00346
Christiansen, JL, Jacobsen, S.-E., & Jørgensen, ST (2010). Fotoperi-
efek odic pada pembungaan dan perkembangan benih di quinoa ( Chenopodium quinoa Willd.). Acta
Agriculturae Scandinavica, Bagian B - Tanah & Tanaman
Ilmu, 60, 539 - 544. https://doi.org/10.1080/
09064710903295184
Cossani, CM, & Reynolds, MP (2012). Sifat fisiologis untuk improvisasi
ing toleransi panas dalam gandum. Fisiologi Tumbuhan, 160, 1710 - 1718.
https://doi.org/10.1104/pp.112.20775
Devasirvatham, V., Gaur, PM, Mallikarjuna, N., Raju, TN, Trethowan,
RM, & Tan, DKY (2013). Biologi reproduksi respons kacang arab terhadap stres panas di
lapangan dikaitkan dengan kinerja di lingkungan yang terkendali. Penelitian Tanaman
Lapangan, 142, 9 - 19. https://doi.org/10.1071/FP12033
Djanaguiraman, M., Perumal, R., Ciampitti, IA, Gupta, SK, & Prasad, P.
VV (2018). Mengukur respons millet mutiara terhadap tekanan suhu tinggi: Ambang batas,
tahapan sensitif, variabilitas genetik, dan sensitivitas relatif serbuk sari dan putik. Tumbuhan,
Sel & Lingkungan, 41, 993 -
1007. https://doi.org/10.1111/pce.12931
Djanaguiraman, M., Perumal, R., Jagadish, SVK, Ciampitti, IA, Welti,
R., & Prasad, PVV (2018). Sensitivitas serbuk sari sorgum dan putik tinggi - tekanan suhu. Tumbuhan,
Sel & Lingkungan, 41, 1065 - 1082. https://doi.org/10.1111/pce.13089
Djanaguiraman, M., Prasad, PVV, Boyle, DL, & Schapaugh, WT
(2013). Anatomi serbuk sari kedelai, viabilitas dan polong diatur di bawah tekanan suhu
tinggi. Jurnal Agronomi dan Ilmu Tanaman, 199, 171 -
177. https://doi.org/10.1111/jac.12005
Djanaguiraman, M., Prasad, PVV, Murugan, M., Perumal, R., & Reddy,
Inggris (2014). Perbedaan fisiologis antara sorgum ( Sorgum bicolor L. Moench) genotipe di
bawah tekanan suhu tinggi.
HINOJOSA ET AL.
Botani Lingkungan dan Eksperimental, 100, 43 - 54. https://doi.org/
10.1016 / j.envexpbot.2013.11.013
Driedonks, N., Rieu, I., & Vriezen, WH (2016). Pemuliaan untuk tanaman panas
toleransi pada tahap vegetatif dan reproduktif. Reproduksi Tanaman,
29, 67 - 79. https://doi.org/10.1007/s00497-016- 0275-9
Dwivedi, SK, Basu, S., Kumar, S., Kumar, G., Prakash, V., Kumar, S., …
Arora, A. (2017). Kerusakan akibat tekanan panas pada mobilisasi pati mengatur viabilitas
serbuk sari dan hasil biji dalam gandum: Studi di Indo Timur - Dataran Gangga. Penelitian
Tanaman Lapangan, 206, 106 - 114.
https://doi.org/10.1016/j.fcr.2017.03.006
Fuentes, F., & Bhargava, A. (2011). Analisis morfologi quinoa
plasma nutfah tumbuh di bawah kondisi gurun dataran rendah. Jurnal Agronomi dan Ilmu
Tanaman, 197, 124 - 134. https://doi.org/10.1111/j. 1439-037X.2010.00445.x
Gagolewski, M. (2017). Paket R stringi: Fasilitas pemrosesan string karakter
ikatan., https://doi.org/10.5281/zenodo.32557
García, M., Varela, R., Reyes, NJF, Prado, FE, & González, JA
(2011). Análisis exploratorio de características morfométricas del polen de 15 varietyades de
quinoa ( Chenopodium quinoa Willd.) Menerapkan komponen utama. Lilloa, 48, 11 - 16.
Gomaa, E. (2014). Studi tentang beberapa mikro - makromorfologis dan
karakter anatomi Quinoa ( Chenopodium quinoa Willd.) Tanaman.
Jurnal Penelitian Pertanian dan Ilmu Biologi, 10, 24 - 36.
González, JA, Konishi, Y., Bruno, M., Valoy, M., & Prado, FE (2012).
Keterkaitan antara hasil biji, total protein dan komposisi asam amino sepuluh quinoa ( Chenopodium
quinoa) kultivar dari dua wilayah agroekologi yang berbeda. Jurnal Ilmu Pangan dan
Pertanian, 92, 1222 - 1229. https://doi.org/10.1002/jsfa.4686
Gross, Y., & Kigel, J. (1994). Sensitivitas diferensial terhadap suhu tinggi
tahapan dalam perkembangan reproduksi kacang biasa ( Phaseolus vulgaris L.). Penelitian
Tanaman Lapangan, 36, 201 - 212. https://doi.org/10. 1016 / 0378-4290 (94) 90112-0
Hafidh, S., Fíla, J., & Honys, D. (2016). Perkembangan gametofit jantan
dan berfungsi dalam angiospermae: Konsep umum. Reproduksi Tanaman,
29, 31 - 51. https://doi.org/10.1007/s00497-015-0272-4
Haque, MS, Kjaer, KH, Rosenqvist, E., Sharma, DK, & Ottosen, C.-
O. (2014). Stres panas dan pemulihan efisiensi fotosistem II dalam gandum ( Triticum
aestivum L.) kultivar menyesuaikan diri dengan suhu pertumbuhan yang berbeda. Botani
Lingkungan dan Eksperimental, 99, 1 - 8.
https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2013.10.017
Hasanuzzaman, M., Nahar, K., Alam, MM, Roychowdhury, R., & Fujita,
M. (2013). Mekanisme fisiologis, biokimia, dan molekuler toleransi stres panas pada
tanaman. Jurnal Internasional Ilmu Molekuler, 14, 9643 - 9684.
https://doi.org/10.3390/ijms14059643
Herrero, MP, & Johnson, RR (1980). Stres suhu tinggi dan pol-
viabilitas len jagung. Ilmu Tanaman, 20, 796 - 800. https://doi.org/10. 2135 /
cropsci1980.0011183X002000060030x
Hirich, A. (2016). Fenotipe dalam efek gabungan panas dan air
stres pada quinoa. Makalah dipresentasikan pada International Quinoa Conference 2016. Quinoa
untuk masa depan dan ketahanan nutrisi di lingkungan marginal 2016, Dubai. Diambil dari
http: //www.quinoaconference. com / situs / default / file / Hirich-UAE.pdf
Hirich, A., Choukr-Allah, R., & Jacobsen, S.-E. (2014). Quinoa di Maroko
- Pengaruh tanggal menabur pada perkembangan dan hasil. Jurnal Agronomi dan Ilmu
Tanaman, 200, 371 - 377. https://doi.org/10.1111/jac. 12071
Hussin, S., Khalifa, W., Geissler, N., & Koyro, H.-W. (2017). Pengaruh dari
akar endofit Piriformospora indica pada hubungan air tanaman, pertukaran gas dan
pertumbuhan Chenopodium quinoa pada ketersediaan air yang terbatas. Jurnal Agronomi
dan Ilmu Tanaman, 203, 373 -
384. https://doi.org/10.1111/jac.12199
IPCC. (2014). Perubahan Iklim 2014 - Dampak, adaptasi, dan kerentanan:
Aspek regional. Cambridge, Inggris: Cambridge University Press, hlm. 688. Isobe, K., Uziie,
K., Hitomi, S., & Furuya, U. (2012). Studi agronomi tentang
biji gandum ( Chenopodium quinoa Willd.) Budidaya di Jepang. Jepang
| 11
Jurnal Ilmu Tanaman, 81, 167 - 172. https://doi.org/10.1626/jcs.81. 167
Jacobsen, S.-E. (2003). Potensi quinoa di seluruh dunia ( Chenopodium
biji gandum Willd.). Food Reviews International, 19, 167 - 177. https: // doi. org / 10.1081 /
FRI-120018883
Jarvis, DE, Ho, YS, Lightfoot, DJ, Schmöckel, SM, Li, B., Borm, T.
J., … Kharbatia, NM (2017). Genom Chenopodium quinoa.
Alam, 542, 307. https://doi.org/10.1038/nature21370
Jiang, Y., Lahlali, R., Karunakaran, C., Kumar, S., Davis, AR, & Bueckert,
RA (2015). Kumpulan benih, morfologi serbuk sari dan respon komposisi permukaan serbuk sari terhadap
cekaman panas pada kacang polong. Tumbuhan, Sel & Lingkungan,
38, 2387 - 2397. https://doi.org/10.1111/pce.12589
Judd, WS, & Ferguson, IK (1999). Genera Chenopodiaceae di
Amerika Serikat Tenggara. Makalah Harvard dalam Botani, 4, 365 -
416.
Kakani, VG (2005). Perbedaan perkecambahan serbuk sari dan serbuk sari secara in vitro
pertumbuhan tabung kultivar kapas sebagai respons terhadap suhu tinggi.
Annals of Botany, 96, 59 - 67. https://doi.org/10.1093/aob/mci149
Kaushal, N., Bhandari, K., Siddique, KHM, & Nayyar, H. (2016). Makanan
tanaman menghadapi peningkatan suhu: Gambaran umum tentang respons, mekanisme adaptif,
dan pendekatan untuk meningkatkan toleransi panas. Cogent Food & Agriculture, 2, 1134380.
https://doi.org/10.1080/23311932.2015. 1134380
Kolano, B., Siwinska, D., Gomez, Pando L., Szymanowska-Pulka, J., &
Maluszynska, J. (2012). Variasi ukuran genom dalam Chenopodium quinoa
(Chenopodiaceae). Sistematika dan Evolusi Tumbuhan, 298, 251 - 255.
https://doi.org/10.1007/s00606-011-0534-z
Koti, S., Reddy, KR, Reddy, VR, Kakani, VG, & Zhao, D. (2005).
Efek interaktif karbondioksida, suhu, dan ultraviolet - Radiasi B pada kedelai ( Glycine max L.)
morfologi bunga dan serbuk sari, produksi serbuk sari, perkecambahan, dan panjang tabung.
Jurnal Botani Eksperimental, 56, 725 - 736. https://doi.org/10.1093/jxb/eri044
Kowalski, RJ, Medina-Meza, IG, Thapa, BB, Murphy, KM, & Gan-
jyal, GM (2016). Karakteristik pemrosesan ekstrusi quinoa ( Chenopodium quinoa Willd.) Var.
Cherry Vanilla. Jurnal Ilmu Sereal,
70, 91 - 98. https://doi.org/10.1016/j.jcs.2016.05.024
Lahlali, R., Jiang, Y., Kumar, S., Karunakaran, C., Liu, X., Borondics, F., …
Bueckert, R. (2014). ATR - Spektroskopi FTIR menunjukkan keterlibatan lipid dan protein butiran
serbuk sari kacang polong utuh terhadap toleransi stres panas.
Frontiers in Plant Science, 5, 747. https://doi.org/10.3389/fpls.2014. 00747
Lesjak, J., & Calderini, DF (2017). Nega- suhu malam meningkat
secara efektif mempengaruhi hasil biji, biomassa dan jumlah biji di quinoa Chili.
Frontiers in Plant Science, 8, 352. https://doi.org/10.3389/fpls.2017. 00352
Lora, J., Herrero, M., & Hormaza, JI (2009). Koeksistensi bicellu-
serbuk sari lar dan trikeluler masuk Annona cherimola ( Annonaceae): Implikasi bagi evolusi
serbuk sari. American Journal of Botany, 96, 802 - 808. https://doi.org/10.3732/ajb.0800167
Maliro, MFA, Guwela, VF, Nyaika, J., & Murphy, KM (2017). Pra-
studi terbatas tentang kinerja quinoa ( Chenopodium quinoa
Willd.) Genotipe di bawah kondisi irigasi dan tadah hujan di Malawi tengah. Ilmu Tanaman
Frontiers, 8, 227. https://doi.org/10.3389/fpls.
2017.00352
Murphy, KM, Bazile, D., Kellogg, J., & Rahmanian, M. (2016). Mengembangkan-
ment dari konsorsium di seluruh dunia tentang pemuliaan partisipatif evolusioner di quinoa. Frontiers
in Plant Science, 7, 608. https://doi.org/10. 3389 / fpls. 2016.00608
Navruz-Varli, S., & Sanlier, N. (2016). Manfaat gizi dan kesehatan
biji gandum ( Chenopodium quinoa Willd.). Jurnal Ilmu Sereal, 69,
371 - 376. https://doi.org/10.1016/j.jcs.2016.05.004
Noulas, C., Tziouvalekas, M., Vlachostergios, D., Baxevanos, D., Karyotis,
T., & Iliadis, C. (2017). Adaptasi, potensi agronomi, dan perspektif quinoa saat ini dalam
kondisi Mediterania: Studi kasus dari dataran rendah Yunani tengah. Komunikasi dalam Ilmu
Tanah
12 |
dan Analisis Tanaman, 48, 2612 - 2629. https://doi.org/10.1080/
00103624.2017.1416129
Ögren, E., & Evans, JR (1993). Cahaya fotosintesis - kurva respons.
Planta, 189, 182 - 190. https://doi.org/10.1007/BF00195075
Pacini, E. (1996). Jenis dan arti cadangan karbohidrat serbuk sari.
Reproduksi Tanaman Seksual, 9, 362. https://doi.org/10.1007/BF024 41957
Pacini, E., & Dolferus, R. (2016). Cobaan dan kesengsaraan tanaman
gametofit jantan - Memahami toleransi stres tahap reproduksi. Dalam AK Shanker & C.
Shanker (Eds.), Stres abiotik dan biotik pada tumbuhan - Kemajuan terkini dan perspektif
masa depan ( hlm.703 - 754). London, Inggris: InTech. https://doi.org/10.5772/61671
Peterson, A., Jacobsen, S.-E., Bonifacio, A., & Murphy, K. (2015). Sebuah salib-
metode ing untuk quinoa. Keberlanjutan, 7, 3230 - 3243. https://doi.org/
10.3390 / su7033230
Peterson, A., & Murphy, KM (2015). Budidaya quinoa untuk iklim sedang
Amerika Utara: Pertimbangan dan area untuk investigasi. Dalam K. Murphy & J.
Matanguihan (Eds.), Quinoa: Peningkatan dan produksi berkelanjutan ( hlm.173 - 192).
Hoboken, NJ: John Wiley & Sons, Inc. https://doi.org/10.1002/9781118628041.ch10
Pinar, NM, & SAYA nceo ğ lu, Ö. (2014). Morfologi serbuk sari dari Turki
Chenopodium L. ( Chenopodiaceae). Jurnal Botani Turki, 23,
179 - 186.
Pires, JL (2017). Avaliação do comportamento agronómico da quinoa
( Chenopodium quinoa Willd.), Em diferentes regimes hídricos e níveis de fertilização
azotada, nas condições agroecológicas de Trás-osMontes (Tesis Master Sains, Dalam
Bahasa Portugis).
Serambi, TG, & Jahn, M. (2001). Efek tinggi - suhu stres
mikrosporogenesis dalam panas - sensitif dan panas - genotipe toleran
Phaseolus vulgaris. Tumbuhan, Sel & Lingkungan, 24, 723 - 731. https: // doi. org / 10.1046 /
j.1365-3040.2001.00716.x
Prasad, PVV, Bheemanahalli, R., & Jagadish, SVK (2017). Tanaman lapangan
dan ketakutan akan stres akibat panas - Peluang, tantangan dan arah masa depan. Penelitian
Tanaman Lapangan, 200, 114 - 121. https://doi.org/10. 1016 / j.fcr.2016.09.024
Prasad, PVV, Boote, KJ, & Allen, LH (2006). Suhu tinggi yang merugikan-
efek ture pada viabilitas serbuk sari, benih - set, hasil biji dan indeks panen gabah - sorgum [ Sorgum
bicolor ( L.) Moench] lebih parah pada peningkatan karbon dioksida karena suhu jaringan
yang lebih tinggi. Meteorologi Pertanian dan Hutan, 139, 237 - 251. https://doi.org/10.1016/
j.agrformet.2006.07.003
Prasad, PVV, Boote, KJ, Allen, LH, Sheehy, JE, & Thomas, JM
G. (2006). Perbedaan spesies, ekotipe dan kultivar dalam kesuburan spikelet dan indeks
panen padi sebagai respons terhadap tekanan suhu tinggi.
Penelitian Tanaman Lapangan, 95, 398 - 411. https://doi.org/10.1016/j.fcr.
2005.04.008
Prasad, V., Craufurd, PQ, & Summerfield, RJ (1999). Jumlah buah dalam
berhubungan dengan produksi serbuk sari dan viabilitas kacang tanah yang terpapar stres
panas episode singkat. Annals of Botany, 84, 381 - 386.
https://doi.org/10.1006/anbo.1999.0926
Prasad, PVV, & Djanaguiraman, M. (2011). Suhu malam tinggi
menurunkan fotosintesis daun dan fungsi serbuk sari pada biji sorgum.
Biologi Tumbuhan Fungsional, 38, 993 - 1003. https://doi.org/10.1071/ FP11035
Prasad, PVV, & Djanaguiraman, M. (2014). Respon kesuburan floret
dan berat biji-bijian individu terhadap tekanan suhu tinggi: Tahapan dan ambang batas
sensitif untuk suhu dan durasi. Biologi Tumbuhan Fungsional, 41, 1261 - 1269.
https://doi.org/10.1071/
FP14061
Prasad, PVV, Pisipati, SR, Mutava, RN, & Tuinstra, MR (2008).
Sensitivitas biji sorgum terhadap tekanan suhu tinggi selama perkembangan reproduksi. Ilmu
Tanaman, 48, 1911 - 1917. https://doi.org/
10.2135 / cropsci2008.01.0036
Pressman, E., Peet, MM, & Pharr, DM (2002). Efek panas
stres pada karakteristik serbuk sari tomat dikaitkan dengan perubahan
HINOJOSA ET AL.
konsentrasi karbohidrat di kepala sari berkembang. Annals of Botany, 90, 631 - 636.
https://doi.org/10.1093/aob/mcf240
Pulvento, C., Riccardi, M., Lavini, A., D'Andria, R., Iafelice, G., & Marconi,
E. (2010). Evaluasi uji coba lapangan dua Chenopodium quinoa genotipe tumbuh di bawah
hujan - kondisi makan di lingkungan Mediterania yang khas di Italia selatan. Jurnal Agronomi
dan Ilmu Tanaman, 196, 407 -
411. https://doi.org/10.1111/j.1439-037X.2010.00431.x
R Tim Inti. (2015). R: Bahasa dan lingkungan untuk komunikasi statistik
puting. Wina, Australia: Yayasan R untuk Komputasi Statistik. Rasband, WS (1997). Perangkat
lunak ImageJ. Bethesda, MS, AS: Nasional
Institut Kesehatan.
Ristic, Z., Bukovnik, U., & Prasad, PVV (2007). Korelasi antara
stabilitas panas membran tilakoid dan hilangnya klorofil di gandum musim dingin di bawah
tekanan panas. Ilmu Tanaman, 47, 2067 - 2073. https: // d
oi.org/10.2135/cropsci2006.10.0674
Rodriguez-Riano, T., & Dafni, A. (2000). Prosedur baru untuk menilai serbuk sari
kelangsungan hidup. Reproduksi Tanaman Seksual, 12, 241 - 244. https://doi.org/10. 1007 /
s004970050008
Salem, MA, Kakani, VG, Koti, S., & Reddy, KR (2007). Serbuk sari - berbasis
skrining genotipe kedelai untuk suhu tinggi. Ilmu Tanaman,
47, 219 - 231. https://doi.org/10.2135/cropsci2006.07.0443
Sankaran, S., Wang, M., & Vandemark, GJ (2016). Gambar - berbasis cepat
fenotipe ukuran biji buncis. Teknik di Pertanian, Lingkungan dan Pangan, 9, 50 - 55.
https://doi.org/10.1016/j.eaef.2015.06. 001
Sharma, DK, Andersen, SB, Ottosen, C., & Rosenqvist, E. (2015).
Kultivar gandum dipilih karena tinggi F v / F m di bawah tekanan panas mempertahankan
fotosintesis tinggi, klorofil total, konduktansi stomata, transpi-
ransum dan bahan kering. Physiologia Plantarum, 153, 284 - 298. https: // d
oi.org/10.1111/ppl.12245
Shivanna, KR (2003). Viabilitas dan kekuatan serbuk sari. Biologi serbuk sari dan
bioteknologi ( hlm.7 - 25). Enfield USA: Science Publisher Inc.
Smertenko, A., Moschou, P., Zhang, L., Fahy, D., & Bozhkov, P. (2016).
Karakterisasi mutan sitokinetik menggunakan probe fluoresen kecil. Dalam MC Caillaud
(ed.), Pembelahan sel tumbuhan. Metode dalam biologi molekuler ( hlm. 199 - 208). New York,
NY: Humana Press. https://doi.org/
10.1007 / 978-1-4939-3142-2_15
Søren, H., & Ulrich, H. (2016). doBy: Statistik Groupwise, LSmeans, linear
kontras, utilitas. Paket R versi 4.5-15. https: //CRAN.R-project. org / paket = doBy
Sosa-Zuniga, V., Brito, V., Fuentes, F., & Steinfort, U. (2017). Fenologis
tahap pertumbuhan quinoa ( Chenopodium quinoa) berdasarkan skala BBCH. Annals of
Applied Biology, 171, 117 - 124. https://doi.org/10. 1111 / aab 12358
Suzuki, K., Takeda, H., Tsukaguchi, T., & Egawa, Y. (2001). Ultrastruktural
studi degenerasi tapetum di antera kacang snap ( Phaseolus vulgaris L.) di bawah tekanan
panas. Reproduksi Tanaman Seksual, 13, 293 - 299. https://doi.org/10.1007/s004970100071
Timur, E., Mullen, K., Spiess, A., & Bolker, B. (2016). minpack.lm: R Inter-
hadapi algoritme kuadrat terkecil nonlinier Levenberg-Marquardt yang ditemukan di MINPACK,
ditambah dukungan untuk batas. https: //CRAN.R-projec
t.org/package=minpack.lm
Vega-Gálvez, A., Miranda, M., Vergara, J., Uribe, E., Puente, L., & Martí-
nez, EA (2010). Fakta nutrisi dan potensi fungsional quinoa ( Chenopodium quinoa Willd.),
Sebutir Andes kuno: Ulasan. Jurnal Ilmu Pangan dan Pertanian, 90, 2541 - 2547. https: // doi.
org / 10.1002 / jsfa.4158
Wahid, A., Gelani, S., Ashraf, M., & Foolad, MR (2007). Toleransi panas
pada tumbuhan: Gambaran umum. Botani Lingkungan dan Eksperimental, 61,
199 - 223. https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2007.05.011
Walters, H., Carpenter-Boggs, L., Desta, K., Yan, L., Matanguihan, J., &
Murphy, K. (2016). Pengaruh irigasi, tumpangsari, dan kultivar terhadap karakteristik
agronomi dan nutrisi quinoa. Agroekologi dan Sistem Pangan Berkelanjutan, 40, 783 - 803.
https://doi.org/10.1080/
21683565.2016.1177805
HINOJOSA ET AL.
Wickham, H. (2011). Perpisahan - menerapkan - menggabungkan strategi untuk analisis data.
Jurnal Software Statistik, 40, 1 - 29.
Williams, JH, Taylor, ML, & O'Meara, BC (2014). Evolusi berulang
serbuk sari triseluler (dan bicellular). American Journal of Botany, 101,
559 - 571. https://doi.org/10.3732/ajb.1300423
Wu, G. (2015). Sifat gizi quinoa. Dalam K. Murphy & J.
Matanguihan (eds.), Quinoa: Peningkatan dan produksi berkelanjutan
(hlm. 193 - 210). Hoboken, NJ: John Wiley & Sons, Inc. https://doi.org/
10.1002 / 9781118628041.ch11
Wu, G., Morris, CF, & Murphy, KM (2016). Evaluasi perbedaan tekstur
perbedaan antara varietas quinoa yang dimasak. Jurnal Ilmu Pangan,
79, S2337 - S2345. https://doi.org/10.1111/1750-3841.12672
Wu, G., Morris, CF, & Murphy, KM (2017). Karakteristik pati quinoa-
tics dan korelasinya dengan analisis profil tekstur (TPA) dari quinoa yang dimasak. Jurnal
Ilmu Pangan, 82, 2387 - 2395. https: // doi. org / 10.1111 / 1750-3841.13848
Wu, G., Peterson, AJ, Morris, CF, & Murphy, KM (2016). biji gandum
respon kualitas benih terhadap natrium klorida dan natrium sulfat salinitas.
Frontiers in Plant Science, 7, 790. https://doi.org/10.3389/fpls.2016. 00790
Wu, G., Ross, CF, Morris, CF, & Murphy, KM (2017). Pengembangan leksikon
opment, penerimaan konsumen, dan pendorong menyukai varietas quinoa. Jurnal Ilmu
Pangan, 82, 993 - 1005. https://doi.org/10. 1111 / 1750-3841.13677
Xu, J., Driedonks, N., Rutten, MJ, Vriezen, WH, de Boer, GJ, & Rieu,
I. (2017). Memetakan lokus sifat kuantitatif untuk toleransi panas sifat reproduksi pada tomat
( Solanum lycopersicum). Pemuliaan Molekuler,
37, 58. https://doi.org/10.1007/s11032-017-0664-2
Yamane, Y., Kashino, Y., Koike, H., & Satoh, K. (1998). Efek tinggi
suhu pada sistem fotosintesis dalam bayam: Oksigen -
aktivitas yang berkembang, karakteristik fluoresensi dan denaturasi
| 13
proses. Penelitian Fotosintesis, 57, 51 - 59. https://doi.org/10.1023/ A: 1006019102619
Yamori, W., Hikosaka, K., & Way, DA (2014). Respons suhu
fotosintesis pada tanaman C3, C4, dan CAM: Aklimasi suhu dan adaptasi suhu. Penelitian
Fotosintesis, 119, 101 - 117. https://doi.org/10.1007/s11120-013-9874-6
Yang, A., Akhtar, SS, Amjad, M., Iqbal, S., & Jacobsen, S.-E. (2016).
Pertumbuhan dan respons fisiologis quinoa terhadap kekeringan dan tekanan suhu. Jurnal
Agronomi dan Ilmu Tanaman, 202, 445 - 453. https://doi.org/10.1111/jac.12167
Zhou, R., Yu, X., Kjaer, KH, Rosenqvist, E., Ottosen, C.-O., & Wu, Z.
(2015). Skrining dan validasi genotipe tomat di bawah panas
stres menggunakan F v / F m untuk mengungkapkan mekanisme fisiologis toleransi panas. Botani
Lingkungan dan Eksperimental, 118, 1 - 11. https: // d
oi.org/10.1016/j.envexpbot.2015.05.006
Zhou, R., Yu, X., Ottosen, CO, Rosenqvist, E., Zhao, L., Wang, Y., …
Wu, Z. (2017). Cekaman kekeringan memiliki efek dominan terhadap cekaman panas pada
tiga kultivar tomat yang mengalami stres gabungan. Biologi Tumbuhan BMC, 17, 24.
https://doi.org/10.1186/s12870-017-0974-x
Bagaimana mengutip artikel ini: Hinojosa L, Matanguihan JB, Murphy KM. Pengaruh
suhu tinggi pada morfologi serbuk sari, pertumbuhan tanaman dan hasil biji di quinoa ( Chenopodium
quinoa Willd.).
J Agro Tanaman Sci. 2018; 00: 1 - 13. https://doi.org/
10.1111 / jac. 12302